亞洲柑橘木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)變化規(guī)律研究

肖培彬，馬義雷，李 皓，韓群鑫

(仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，廣州 510225)

亞洲柑橘木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)變化規(guī)律研究

肖培彬，馬義雷，李 皓，韓群鑫*

(仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，廣州 510225)

亞洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama是柑橘黃龍病的傳播媒介。本文利用SteREO Discovery V20體視顯微鏡對亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)進(jìn)行解剖觀察，并探索了亞洲柑橘木虱雌雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)變化規(guī)律。結(jié)果表明：雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)由1對精巢、1對輸精管、1個精泵、1個射精管、1對附腺和1個貯精囊組成。雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)由1對卵巢、1對側(cè)輸卵管、1個中輸卵管、2個附腺、1個黏腺和1個受精囊組成。交配前期和交配期的雄蟲精巢飽滿，精巢在交配后期明顯萎縮。交配期和交配后期的雄蟲貯精囊都明顯大于交配前期的貯精囊。雌蟲受精囊在交配前期、交配期和交配后期依次增大，交配前期的受精囊呈不飽滿狀態(tài)，交配期和交配后期受精囊呈飽滿狀態(tài)，內(nèi)有白色精包。交配后期的雌蟲卵巢內(nèi)有大量成熟的橙黃色卵。

亞洲柑橘木虱；內(nèi)生殖系統(tǒng)；形態(tài)特征

亞洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama屬半翅目Hemiptera木虱科Psyllidae呆木虱屬DiaphorinaL?w，1879，為害柑橘、九里香、黃皮等蕓香科植物，是柑橘新梢期的主要害蟲(陳循淵和廖長青，1982)，也是柑橘黃龍病亞洲種CandidatusLiberibacter asiaticus和美洲種Ca.L. americanus的傳播媒介(Halbert and Manjunanth, 2004; Coletta-Filhoetal., 2005)。柑橘黃龍病目前被稱為“柑橘癌癥”，給世界柑橘生產(chǎn)帶來嚴(yán)重威脅，在我國已摧毀累計超過上百萬畝的柑橘園(鄧曉玲，2011)。

亞洲柑橘木虱在亞洲、非洲、大洋洲、南、北美洲40多個國家廣泛發(fā)生(Bové, 2006)。自2000年以來，亞洲柑橘木虱的關(guān)注度越來越高(汪善勤等，2015)。木虱體小，體長大多在3 mm左右,目前對它的研究報道主要集中在其發(fā)生為害、生物學(xué)習(xí)性、生態(tài)適應(yīng)、防治措施以及與柑橘黃龍病病原菌間的互作機理等方面，但對木虱昆蟲內(nèi)部構(gòu)造的研究相對較少。粱雪梅(2014)觀察了中國梨木虱CacopsyllachinensisYang et Li的外部形態(tài)和內(nèi)部構(gòu)造，而木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)的研究主要集中在精巢結(jié)構(gòu)和減數(shù)分裂中染色體的行為方面，田潤剛等(2007)研究了香椿巴木虱Bharatianasetentrionalis和合歡羞木虱Acizziajamatonica的染色體行為及精子發(fā)生，Maryanska-Nadachowska(2002)總結(jié)了木虱總科染色體研究的成果，記錄了6科50屬153種木虱的染色體。Kuznetsova等(1997)觀察研究了5種木虱昆蟲的雄性生殖系統(tǒng)。亞洲柑橘木虱為兩性卵生昆蟲，但未見亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的研究報道。

亞洲柑橘木虱成蟲體色變化較大。吳豐年等(2013)研究了亞洲柑橘木虱雌雄成蟲在剛羽化、羽化后3 h，交配盛期和產(chǎn)卵盛期的腹部和前翅顏色變化規(guī)律，明確了每個時期的主要體色。通過大量觀察，結(jié)合吳豐年等的研究結(jié)果，我們將亞洲柑橘木虱成蟲分為3個時期：交配前期、交配期和交配后期(雌蟲為產(chǎn)卵期)。在交配前期，除去羽化后3 h內(nèi)的蟲體，雌蟲腹部灰白色的比例最高，而雄蟲腹部灰黑色的比例最高；交配盛期的雌蟲腹部藍(lán)色比例最高，達(dá)到94.28%，雄蟲則橙色比例最高，為55.70%；交配后期雄蟲和產(chǎn)卵期的雌蟲腹部橙色比例均最高(吳豐年等，2013)。如圖1和圖2所示。本文對這3個時期腹部顏色比例最高的亞洲柑橘木虱成蟲(除去羽化3 h內(nèi)的成蟲)的內(nèi)生殖系統(tǒng)進(jìn)行解剖，觀察記錄其形態(tài)特征，探索亞洲柑橘木虱雌雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)變化規(guī)律，為該蟲進(jìn)一步的生理研究打下基礎(chǔ)，這對該蟲的監(jiān)測與防控具有一定的指導(dǎo)意義。

圖1 亞洲柑橘木虱雌蟲在不同時期腹部的主要顏色Fig.1 The color of Diaphorina citri female adult abdomen in different periods注：A，交配前期腹部為灰白色的雌蟲；B，交配期腹部為藍(lán)色的雌蟲；C，產(chǎn)卵期腹部為橙色的雌蟲。Note: A, The female in the pre-mating period which abdomen was gray; B, The female in the mating period which abdomen was blue; C, The female in the oviposition period which abdomen was orange.

圖2 亞洲柑橘木虱雄蟲在不同時期腹部的主要顏色Fig.2 The color of Diaphorina citri male adult abdomen in different periods注：A，交配前期腹部為灰黑色的雄蟲；B，交配期和交配后期腹部為橙色的雄蟲。Note: A, The male in the pre-mating period which abdomen was gray-black; B, The male in the mating and post-mating periods which abdomen was orange.

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

亞洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama成蟲最初采自于孫中山大元帥府中種植的九里香上，而后轉(zhuǎn)移至仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院試驗大棚中的九里香上飼養(yǎng)。

1.2 試驗儀器

SteREO Discovery V20體視顯微鏡：德國卡爾·蔡司公司；Leica S4E體視鏡：萊卡儀器(德國)有限公司。

1.3 試驗方法

1.3.1亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的解剖與特征觀察

用乙醚將亞洲柑橘木虱成蟲熏暈，將其放在Leica S4E體視顯微鏡下觀察區(qū)分其性別及其腹部和前翅的顏色。而后將蟲體放置在滴有純凈水的凹面載玻片上，然后置于SteREO Discovery V20體視顯微鏡下，調(diào)整體視顯微鏡的放大倍數(shù)進(jìn)行蟲體解剖。用昆蟲解剖針輕輕劃割成蟲腹部側(cè)面，然后將內(nèi)生殖系統(tǒng)從尾部緩緩拉出，并剔除其他組織，觀察記錄亞洲柑橘木虱雌、雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的組成及其各組成部分的特征。

1.3.2亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)特征變化規(guī)律

按照1.3.1方法解剖處于交配前期、交配期和交配后期的亞洲柑橘木虱雌、雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)。每個時期的雌、雄成蟲各解剖30頭左右。觀察記錄不同時期亞洲柑橘木虱雌、雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)各組成部分的形態(tài)特征，并測量其主要組成部分的大小，比較不同時期亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)特征，探索其變化規(guī)律。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用DPS 7.05軟件進(jìn)行統(tǒng)計分析，并用鄧肯氏新復(fù)極差檢驗法進(jìn)行差異顯著性分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的解剖特征

2.1.1亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的解剖特征

亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)如圖3所示。亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與蘋果喀木虱Cacopsyllamali(Schmidberger)相似。由1對精巢、1對輸精管、1個精泵、1個射精管、1對附腺和1個貯精囊組成。精巢呈紡錘形，兩端細(xì)，中間大，由1對輸精管與與射精管連接，射精管與貯精囊相連。一對附腺呈管狀，白色。

2.1.2亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的解剖特征

亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)如圖4所示。亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與非洲柑橘個木虱Triozaerytreae(Del Guercio)類似。由1對卵巢、1對側(cè)輸卵管、1個中輸卵管、2個附腺、1個黏腺和1個受精囊組成。1對卵巢與1對側(cè)輸卵管相連，1對側(cè)輸卵管末端交匯與中輸卵管相連，中輸卵管末端與受精囊相連。內(nèi)生殖系統(tǒng)基部是由黏管連接的黏腺。

2.2 亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征變化規(guī)律

2.2.1亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征變化規(guī)律

亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征變化如圖5。交配前期和交配期的雄蟲精巢很飽滿，精巢在交配后期明顯萎縮。交配后期的雄蟲精巢呈橙色。

圖3 木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)圖Fig.3 Internal reproductive system of psyllid male adult注：A，蘋果喀木虱Cacopsylla mali (Schmidberger)的雄蟲生殖系統(tǒng)(仿Brittain, 1922)；B，亞洲柑橘木虱Diaphorina citri雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)；T,精巢；Sv,貯精囊；Ag,附腺；Vd,輸精管；Sp,精泵；Ce,射精管；ERO,外生殖器。Note: A, Internal reproductive system of Trioza erytreae (Del Guercio) male adult (Brittain, 1922); B, Internal reproductive system of Diaphorina citri male adult; T, testis; Sv, seminal vesical; Ag, accessory glands; Vd, vas deferens; Sp, sperm pump; Ce, ejaculatory duct; ERO, External reproductive organ.

圖4 木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)圖Fig.4 Internal reproductive system of psyllid female adult注：A，非洲柑橘個木虱Trioza erytreae (Del Guercio)雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)(仿Blowers & Moran, 1967)；B，亞洲柑橘木虱Diaphorin citri雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)；O,卵巢；Ol,卵巢小管；S,受精囊；Bc，交尾囊；Co，中輸卵管；Lo，側(cè)輸卵管；Cg，黏腺；Ag，附腺。Note: A, Internal reproductive system of Trioza erytreae (Del Guercio) female adult (Blowers & Moran, 1967); B, Internal reproductive system of Diaphorin citri female adult; O, Ovary; Ol, ovariole; S, spermatheca; Bc, bursa copulatrix; Co, common oviduct; Lo, lateral oviduct; Cg, colleterial gland; Ag, accessory gland.

交配前期的雄蟲貯精囊小，外層呈淺黃色；交配期和交配后期的雄蟲貯精囊外層變?yōu)槌壬?，明顯大于交配前期的貯精囊。1對附腺始終為白色半透明狀，但交配期和交配后期的附腺在體視鏡下更易觀察到。

雄蟲精巢和貯精囊的大小差異見表1。亞洲柑橘木虱雄蟲的精巢和貯精囊在不同的時期其大小并不相同。交配前期和交配期的雄蟲精巢明顯比交配后期的精巢長。交配期和交配后期雄蟲貯精囊的長度和寬度均明顯比交配前期大。交配期的雄蟲精巢長約1.27 mm，寬約0.33 mm，貯精囊長約0.55 mm，寬約0.65 mm(表1)。

圖5 不同時期的亞洲柑橘木虱雄蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征圖Fig.5 Morphological characteristics of the internal reproductive system of Diaphorin citri male in the different periods注：A，交配前期；B，交配期；C，交配后期。Note: A, premating period; B, mating period; C, post-mating period.

時期Period腹部腹面顏色Colorofabdomen精巢Testis貯精囊Seminalvesical長(μm)Length寬(μm)Width長(μm)Length寬(μm)Width前翅顏色Colorofforewing交配前期Premating灰黑Gray-black1222.77±59.06a297.7±18.21ab390.39±35.71b463.92±41.86b黑色Black交配期Mating橙色Orange1276.07±55.70a332.74±20.58a551.68±33.28a648.65±23.95a黑色Black交配后期Post-mating橙色Orange848.52±72.48b260.39±24.76b619.45±59.44a704.57±39.43a紅褐色Red-brown

注：表中數(shù)值均為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤。在同一列中標(biāo)小寫字母表示方差分析在5%水平上差異顯著(鄧肯氏新復(fù)極差檢驗法)。下同。Note: The data in the table are mean±SE. The values in the same column with different small letters indicated a significant difference in the 5% level (Duncan's new multipolar test). The same below.

注：表中數(shù)值均為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤。在同一列中標(biāo)小寫字母表示方差分析在5%水平上差異顯著(鄧肯氏新復(fù)極差檢驗法)。下同。Note: The data in the table are mean±SE. The values in the same column with different small letters indicated a significant difference in the 5% level (Duncan's new multipolar test). The same below.

2.2.2亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征變化規(guī)律

亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征變化如圖6所示。交配前期的雌蟲卵巢和受精囊呈白色，受精囊半透明狀，呈不飽滿狀態(tài)，未見精包；交配期和交配后期雌蟲受精囊明顯變大，呈飽滿狀態(tài)，內(nèi)有白色精包；交配后期的卵巢內(nèi)有大量的成熟的橙黃色卵(圖6)。

雌蟲受精囊和卵巢的大小差異見表2。

圖6 不同時期的雌性亞洲柑橘木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)特征圖Fig.6 Morphological characteristics of the internal reproductive system of Diaphorin citri female in the different periods注：A，交配前期；B，交配盛期；C，交配后期。Note: A, premating period; B, mating period; C, post-mating period.

時期Period腹部腹面顏色Colorofabdomen受精囊Spermatheca卵巢Ovary長(μm)Length寬(μm)Width長(μm)Length寬(μm)Width前翅顏色Colorofforewing交配前期Premating灰白Gray-white326.96±22.69c356.86±20.94c315.35±18.25c303.76±21.84c黑色Black交配盛期Mating藍(lán)色Blue513.81±24.81b501.60±30.89b509.04±19.07b494.78±19.59b黑色Black交配后期Post-mating橙色Orange668.76±35.19a650.30±30.37a616.28±23.41a584.56±24.48a紅褐色Red-brown

交配前期的雌蟲受精囊明顯小于交配期的雌蟲受精囊、而交配期的雌蟲受精囊明顯小于交配后期的雌蟲受精囊，即雌蟲受精囊在交配前期、交配期和交配后期依次增大。卵巢亦存在同樣現(xiàn)象，即卵巢從交配前期到交配后期在逐漸增大。交配后期(產(chǎn)卵期)的雌蟲受精囊長約0.67 mm，寬約0.65 mm，卵巢長約0.62 mm，寬約0.58 mm(表2)。

3 結(jié)論與討論

木虱的生殖是通過雌雄兩性生殖系統(tǒng)共同來完成的。木虱的生殖系統(tǒng)包括體壁特化形成的外生殖器和位于體內(nèi)的內(nèi)生殖器(李法圣，2011)。外生殖器主要由腹部末端幾個體節(jié)組成，主要用于交配和受精作用，而內(nèi)生殖器是產(chǎn)生成熟精子和卵細(xì)胞的地方。在一定的環(huán)境和適宜的營養(yǎng)條件下，雌雄兩性交配，雄蟲將精子傳遞到雌蟲體內(nèi)，貯藏在受精囊內(nèi)，而雌蟲則接受來自受精囊中的精子形成受精卵從而繁衍后代。

亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與形態(tài)與個木虱屬TriozaF?rster(1848)的非洲柑橘個木虱Tr.erytreae(Del Guercio)類似，由卵巢、受精囊、交配囊、附腺和黏腺組成。卵巢由卵巢小管組成，是卵子發(fā)育成熟的場所。受精囊是雌雄蟲在交配期時用來接受精子的囊狀結(jié)構(gòu)。附腺分泌卵子發(fā)育所需部分的營養(yǎng)物質(zhì)。黏腺分泌的膠質(zhì)可使蟲卵粘附在物體上(李法圣，2011)，而亞洲柑橘木虱卵大多附著在寄主的嫩芽上。與交配前期的雌蟲相比，亞洲柑橘木虱雌蟲交配期的受精囊由于接受了來自雄蟲的精包而明顯增大，在SteREO Discovery V20體視顯微鏡下可明顯看到受精囊中有白色的精包，而卵巢中的卵在受精后逐漸變?yōu)槌赛S色，明顯有別于交配前期和交配期卵巢中的卵。因而，通過解剖亞洲柑橘木虱雌蟲內(nèi)生殖器，觀察其主要組成部分的形態(tài)特征，也可以判斷亞洲柑橘木虱雌蟲所處的發(fā)育階段。

一些昆蟲的體色具有多型現(xiàn)象，昆蟲的體色是其體壁中色素的反映，昆蟲體色的變化會因一些因素的影響而發(fā)生變化(程茂高等，2005；樊永勝和朱道弘，2009)。木虱Cardiaspinadensitexta1齡若蟲孵化后，一天內(nèi)體色竟然可隨溫度變化周期性地變暗(White, 1968)。亞洲柑橘木虱成蟲體色變化明顯，同一性別處于不同一生理時期的成蟲也會出現(xiàn)相同的腹部體色，交配期和交配后期的雄蟲腹部均可為橙色(吳豐年等，2013)，因此，僅僅根據(jù)亞洲柑橘木虱成蟲身體腹部的顏色，并不能準(zhǔn)確區(qū)分亞洲柑橘木虱成蟲所處的發(fā)育階段。本文研究表明,通過解剖亞洲柑橘木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)，觀察其主要組成部分的形態(tài)特征特點，即使是處于不同發(fā)育時期腹部同為橙色的雄蟲，也可判斷出亞洲柑橘木虱成蟲是否已經(jīng)完成交配及其所處的發(fā)育狀態(tài)。對于雄蟲，可根據(jù)精巢和貯精囊附腺的差異來進(jìn)行判斷，對于雌蟲，可依據(jù)卵巢、受精囊和卵的差異來進(jìn)行判斷。

本文利用SteREO Discovery V20體視顯微鏡解剖觀察了亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)，并探索了亞洲柑橘木虱雌雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)變化規(guī)律，明確了亞洲柑橘木虱在不同發(fā)育時期雌雄成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的不同特征，但內(nèi)生殖系統(tǒng)組成部分如精巢中的精子、卵巢中的卵子的超微結(jié)構(gòu)還需進(jìn)一步研究。系統(tǒng)研究亞洲柑橘木虱成蟲內(nèi)生殖系統(tǒng)的形態(tài)變化規(guī)律，可為該蟲進(jìn)一步的生理研究打下基礎(chǔ)，對該蟲的監(jiān)測與防控具有一定的指導(dǎo)意義。

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嘉興項氏的研究雖有系列成果問世，但其家族之溯源未有人詳細(xì)論及，關(guān)于其家族特點與其鑒藏之關(guān)系、家世與鑒藏印鑒的關(guān)聯(lián)、家族成員及其鑒藏活動和相關(guān)藏品的研究仍有待深入。本文結(jié)合上述研究成果，再整合相關(guān)文獻(xiàn)資料，對嘉興項氏鑒藏家族作進(jìn)一步探究。

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MorphologicalchangesoftheinternalreproductivesystemofDiaphorinacitriKuwayama

XIAO Pei-Bin, MA Yi-Lei,Li Hao, HAN Qun-Xin*

(College of Agriculture and biology, Zhongkai University of Agriculture and Engineering, Guangzhou 510225, China)

DiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Psyllidae) is the insect vector of Huanglongbing (HLB) that cause serious damage to the citrus production worldwide. In the present study, the internal reproductive system ofD.citriwas dissected and observed under the SteREO Discovery V20 stereomicroscope to explore its morphological changes in different developmental periods. The results showed that the internal reproductive system ofD.citrimale adult was composed of testis, seminal vesical, accessory gland, vas deferens, sperm pump and ejaculatory duct. While that ofD.citrifemale adult was composed of ovaries, spermatheca, bursa copulatrix, common oviduct, lateral oviducts, colleterial gland and accessory glands.The testes of male in the premating and mating period were fully filled and significantly larger than that in the post-mating period. The testis of male adult was atrophic in the post-mating period. The seminal vesical in the mating and later-mating period was significantly larger than that in the premating period. Female spermatheca gradually enlarged from the premating to the post-mating period，while the famle spermathecas in the mating period and post-mating period were fully filled and there were white fine sperm package inside the spermathecas. There were plenty of mature orange-yellow eggs in the female ovaries in the post-mating period.

DiapborinacitriKuwayama; internal reproductive system; morphological change

肖培彬，馬義雷，李皓,等.亞洲柑橘木虱內(nèi)生殖系統(tǒng)形態(tài)變化規(guī)律研究[J].環(huán)境昆蟲學(xué)報，2017,39(6):1207-1213.

Q965;S433.39

A

1674-0858(2017)06-1207-07

廣州市科技計劃項目(201510010141)；廣東省科技計劃項目(2016A050502063)

肖培彬，男，1994年生，廣東汕頭人，學(xué)士，E-mail：173718768@qq.com

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: hqx99@163.com

Received: 2017-09-18; 接受日期Accepted: 2017-10-30