甲藻(Dinophyta)凱倫藻科(Kareniaceae)的分類學研究與展望*

王建艷 何建宗 齊雨藻 呂頌輝 楊 靜

(1.北京自然博物館 北京 100050; 2.香港公開大學 香港九龍 999077; 3.暨南大學 廣州 510632)

甲藻(Dinophyta)凱倫藻科(Kareniaceae)的分類學研究與展望*

王建艷1何建宗2①齊雨藻3呂頌輝3楊 靜1

(1.北京自然博物館 北京 100050; 2.香港公開大學 香港九龍 999077; 3.暨南大學 廣州 510632)

凱倫藻科(Kareniaceae)是甲藻門中較新建立的一個科。凱倫藻科種類廣泛分布于全球海域,目前已報道3屬30個種。由于該科大部分種類頻發(fā)藻華, 嚴重威脅近海生態(tài)安全和水產(chǎn)養(yǎng)殖, 因而備受關注。自20世紀90年代起, 我國沿岸也逐漸成為凱倫藻藻華的重災區(qū), 凱倫藻曾引發(fā)我國最嚴重的幾次藻華事件。本文對本科種類分類學特征進行詳細描述, 翻譯其中文名, 編制屬、種分類檢索表, 以期為我國凱倫藻生物多樣性研究以及凱倫藻藻華防治提供基礎而必要的種源信息。

凱倫藻科; 凱倫藻屬; 卡爾藻屬; 塔卡藻屬; 分類學

凱倫藻科(Kareniaceae)隸屬于甲藻綱(Dinophyceae)裸甲藻目(Gymnodiniales), 是甲藻門(Dinophyta)下較近建立的一個新科, 由 Bergholtz等(2006)建立。該科種類為單細胞, 細胞大小不等, 長度一般為 20微米, 也有部分種類小至十幾微米或者大至三十幾微米。該科的主要特征是: (1) 細胞無甲板(unarmoured); (2) 頂溝(apical groove)呈直線形或者“S”形; (3) 細胞主要輔助色素成分為巖藻黃素(fucoxanthin)或/及其衍生物而非甲藻素(Bergholtzet al, 2006)。

凱倫藻科種類屬廣域分布種, 從熱帶海域到極地海區(qū)都有分布(de Salaset al, 2008; Brandet al,2012)。據(jù)報道, 凱倫藻科藻類在美國(Testeret al,1997)、新西蘭(Changet al, 2001)、日本(Oda, 1935)、韓國(Cho, 1981)、中國(Lüet al, 2004; Luet al,2014)、 挪 威(Tangen, 1977)、 智 利 (Clémentet al,2001)、澳大利亞(de Salaset al, 2004a, b)、南非(Boteset al, 2003)等地均有報道, 并在這些國家引發(fā)過嚴重的災害性藻華。

自 2005年凱倫藻科建立至今, 經(jīng)過十多年的研究及修訂, 目前該科共有3個屬30個種(Nézanet al,2014; Guiryet al, 2017)。與之相比, 我國海域凱倫藻種類多樣性的研究較少, 目前僅報道 3個屬 11個種(含香港海域) (劉瑞玉, 2008; Wanget al, 2011; 羅秉全等, 2013; Guet al, 2013)。本文就凱倫藻科的分類沿革、形態(tài)特征、種類多樣性等進行綜述, 結(jié)合拉丁文及其形態(tài)特征擬出其相應的中文譯名, 以期為我國凱倫藻多樣性研究提供基礎的種源信息。

1 凱倫藻科的緣起及其分類沿革

成立之前, 凱倫藻科的種類多屬于裸甲藻目(Gymnodiniales)裸甲藻屬(Gymnodinium), 也有少數(shù)種類屬于環(huán)溝藻屬(Gyrodinium)。20世紀80年代, 隨著掃描電子顯微鏡技術的發(fā)展, 裸甲藻類的一些微小結(jié)構(gòu)如頂溝被發(fā)現(xiàn), 并成為裸甲藻類的重要分類依據(jù)(Takayama, 1985), 促進了裸甲藻系統(tǒng)結(jié)構(gòu)的進一步分化。Daugbjerg等(2000)根據(jù)藻細胞頂溝特征,并結(jié)合分子生物學信息對裸甲藻屬進行修訂, 將原先的裸甲藻屬劃分為四個屬, 分別為裸甲藻屬(GymnodiniumStein)、凱倫藻屬(KareniaHansen &Moestrup)、卡爾藻屬(KarlodiniumLarsen)和赤潮藻屬(AkashiwoHansen & Moestrup), 其中, 凱倫藻屬、卡爾藻屬和赤潮藻屬為新屬。

根據(jù) Daugbjerg等(2000)的分類方法, 具有直線形頂溝的裸甲藻類被歸至凱倫藻屬和卡爾藻屬, 即后來構(gòu)成凱倫藻科的兩個屬。據(jù)此分類方法, 原本屬于裸甲藻屬的多個種, 如G.breve、G.mikimotoi和G.brevisulcatum被修訂至凱倫藻屬, 分別被命名為K.brevis、K.mikimotoi和K.brevisulcata; 而另外一些裸甲藻屬種類如G.micrum、G.veneficum和G.vitiligo被修訂移至卡爾藻屬, 分別被命名為Karl.micrum、Karl.veneficum和Karl.vitiligo。此時, 凱倫藻科下有6個種, 含凱倫藻屬4個種(K.brevis,K.brevisulcata,K.digitata和K.mikimotoi)和卡爾藻屬 2個種(Karl.veneficum=Karl.micrum和Karl.vitiligo)。

自凱倫藻屬和卡爾藻屬建立之后, 其種類多樣性在隨后幾年快速增長, 尤其是2003至2004年, 僅凱倫藻屬的種類就增長至13種。Botes等(2003)報道了兩種分離自南非沿岸的凱倫藻K.cristata和K.bicuneiformis; Haywood等(2004)報道了分離自新西蘭海域的3種凱倫藻K.papilionacea,K.sellformis和K.bidigitata。Chang等(2004)鑒定了2002年新西蘭豪拉基灣(Hauraki Gulf)的藻華肇事種, 命名為K.concordia。de Salas等(2004b)報道了 2003年澳大利亞塔斯馬尼亞(Tasmania)南部凱倫藻藻華肇事種之一K.asterichroma。與此同時, de Salas等(2003)補充了日后屬于凱倫藻科的另一個屬—塔卡藻屬(Takayamade Salas, Bolch, Botes et Hallegraeff), 報道了該屬下的2個種:T.tasmanica和T.helix, 并將原屬于裸甲藻屬的G.pulchellum、Gyr.acrotrochum和Gyr.cladochroma等 3個種移至塔卡藻屬, 成立伊始的此屬下共有5個種。

Bergholtz等(2006)綜合形態(tài)學特征、核糖體大亞基DNA序列(LSU rDNA)和色素組成等信息, 建議將凱倫藻屬、卡爾藻屬和塔卡藻屬等3個屬歸入一個新科——凱倫藻科(Kareniaceae), 并界定該科的特征為:細胞裸露, 細胞色素成分為巖藻黃素或其衍生物, 頂溝直線形或“S”形。自此之后, 凱倫藻科作為一個新科, 逐漸引起藻類學家的關注。

2008年是凱倫藻科成立之后, 其種類數(shù)量大幅增長的一年。de Salas等(2008)通過對南極地區(qū)的浮游藻類分析, 發(fā)現(xiàn)了5種卡爾藻和1種塔卡藻。2008年之后至今, 凱倫藻科的種類數(shù)量又增加了3種, 分別是由Gyr.corsicum修訂而來的Karl.corsicum(Sianoet al, 2009)以及由 Gu 等(2013)和 Nézan 等(2014)發(fā)表的兩個新種T.xiamenensi和Karl.gentienii。

2 凱倫藻科各屬種及其形態(tài)特征

目前, 凱倫藻科共 3個屬 30個種(Nézanet al,2014; Guiryet al, 2017)。

(1) 凱倫藻屬(Karenia Hansen & Moestrup, 2000):該屬以美國著名海洋藻類學家Karen Steidinger的名字命名, 以彰顯其對甲藻研究的卓越貢獻。該屬的主要特征是細胞色素主要成分為巖藻黃素、19′-乙酰氧基巖藻黃素和/或 19′-丁酰氧基巖藻黃素, 細胞核裸露沒有核被膜和核室, 頂溝直(Daugbjerget al, 2000)。

(2) 卡爾藻屬(KarlodiniumLarsen, 2000): 本屬以挪威藻類學家 Karl Tangen為名, 用以紀念其對Daugbjerg等(2000)一文中所用藻種的貢獻。該屬藻類的主要特征是細胞裸露, 色素體內(nèi)含有扁豆狀蛋白核, 主要細胞色素為巖藻黃素或其衍生物。細胞表面存在表質(zhì)膜, 表質(zhì)膜因其上面塞狀結(jié)構(gòu)的排布而呈六邊形。頂溝直。具有腹孔(Daugbjerget al, 2000)。

(3) 塔卡藻屬(Takayamade Salas, Bolch, Botes et Hallegraeff, 2003): 該屬以日本著名海洋藻類學家Haruyoshi Takayama為名, 以紀念其首次闡述了頂溝在裸甲藻分類學中的重要性。該屬的主要特征是細胞裸露, 主要細胞色素為巖藻黃素或其衍生物, 頂溝為“S”形(de Salaset al, 2003)。

凱倫藻科分屬檢索表

1.頂溝直··································2

1.頂溝彎, “S”形··········塔卡藻屬(Takayama)

2.有腹孔················卡爾藻屬(Karlodinium)

2.無腹孔····················凱倫藻屬(Karenia)

2.1 凱倫藻屬種類及其形態(tài)特征

凱倫藻屬目前有 12個種, 該屬模式種為短凱倫藻(K.brevis), 屬下各種的分類學特征及地理分布概況詳見表1。

2.2 卡爾藻屬種類及其形態(tài)特征

卡爾藻屬目前有 11個種, 本屬的模式種為劇毒卡爾藻(Karl.veneficum), 屬下各種的分類學特征及地理分布概況詳見表2。

2.3 塔卡藻屬種類及其形態(tài)特征

塔卡藻屬目前有7個種, 模式種為塔斯馬尼亞塔卡藻(T.tasmanica)。本屬各種的分類學特征及地理分布概況詳見表3。

凱倫藻屬分類檢索表

1.細胞背腹扁平····························2

1.細胞背腹扁平程度低, 或呈圓球形···········9

2.上頂端突出形成龍骨突狀···················3

2.上頂端不突出, 無龍骨突···················4

3.下殼部腹面凹進, 背面凸起···············蝶形凱倫藻(K.papilionaceae)

3.下殼部無內(nèi)凹·············短凱倫藻(K.brevis)

4.頂端因頂溝呈冠狀······冠狀凱倫藻(K.cristata)

4.頂端無冠狀結(jié)構(gòu)··························5

5.下殼部底部平截, 中央凹陷程度低···········6

5.下殼部底部不平截, 中央凹陷深·············8

6.細胞核位于細胞上殼部················星狀凱倫藻(K.asterichroma)

6.細胞核位于細胞下殼部·····················7

7.頂溝長, 延伸至橫溝終端的上邊緣··················協(xié)和凱倫藻(K.Concordia)

7.頂溝短, 僅達橫溝起點的上邊緣··················米氏凱倫藻(K.mikimotoi)

8.下殼部底端兩裂片呈鋸齒狀···············雙揳凱倫藻(K.bicuneiformis)

8.下殼部底端兩裂片呈馬鞍形··················鞍形凱倫藻(K.selliformis)

9.頂溝長, 腹面達到橫溝上邊緣之下, 背面為上殼部的 1/2—2/3··························10

9.頂溝短, 腹面始于橫溝之上, 背面為上殼部的1/3—1/2······························11

10.上殼部有8條縱行的溝, 縱溝延伸上殼部成指狀入侵················傘輻凱倫藻(K.umbella)

10.上殼部無縱行的溝, 縱溝在上殼部無入侵···············長溝凱倫藻(K.longicannalis)

11.頂溝短, 腹面為上殼部的1/3—1/2; 縱溝形成指狀入侵··············指溝凱倫藻(K.digitata)

11.頂溝極短, 腹面為上殼部的1/3或更短················短溝凱倫藻(K.brevisulcata)

卡爾藻屬分類檢索表

1.細胞卵圓形或橢圓形······················2

1.細胞呈五邊形或雙錐形·····················9

2.頂溝長, 背面長度約占上殼部的 1/2··········3

2.頂溝短, 背面長度約占上殼部的 1/3 或更短····4

3.細胞長約為寬的兩倍, 腹孔不明顯或者無··············南極卡爾藻(Karl.antarcticum)

3.細胞長稍大于寬, 腹孔明顯呈裂隙狀················螺旋卡爾藻(Karl.decipiens)

4.腹孔清晰可見····························5

4.腹孔不明顯或缺失··············巴氏卡爾藻(Karl.ballantinum)

5.色素體數(shù)量多, 多于 10 個··················6

5.色素體少于 10 個, 一般 2—8 個·············7

6.細胞表面分布刺細胞, 縱溝內(nèi)無管狀結(jié)構(gòu)·················甲胄卡爾藻(Karl.armiger)

6.細胞表面橫溝之下有兩排小突起, 縱溝內(nèi)有管狀結(jié)構(gòu)···········科西嘉卡爾藻(Karl.corsicum)

7.細胞核位于細胞上頂端·················南方卡爾藻(Karl.australe)

7.細胞核位于細胞中間或者略靠下·············8

8.上殼部分布平行排列的犁溝, 溝內(nèi)有成列的微小突起·············讓氏卡爾藻(Karl.gentienii)

8.細胞上殼部無平行排列的犁溝······劇毒卡爾藻(Karl.veneficum)或白斑卡爾藻(Karl.vitiligo)*

9.個體大, 細胞核位于下殼部·················錐形卡爾藻(Karl.conicum)

9.個體小, 細胞核位于細胞中央靠右, 上殼部有平行縱紋·········波紋卡爾藻(Karl.corrugatum)

*白斑卡爾藻(Karl.vitiligo)與劇毒卡爾藻(Karl.veneficum)細胞形態(tài)極為相似, 主要區(qū)別在于生理方面:白斑卡爾藻不具毒性, 而劇毒卡爾藻具有細胞毒性。

塔卡藻屬分類檢索表

1.頂溝深, 彎曲, 呈“S”形··················2

1.頂溝淺, 略彎曲, “S”形不明顯······················螺旋塔卡藻(T.helix)

2.細胞核大, 呈杯狀·························3

2.細胞核小, 橢圓形或圓球形·················5

3.色素體自中央蛋白核成放射性分布, 分枝狀····4

3.色素體小, 30—40個, 不分枝·················廈門塔卡藻(T.xiamenensis)

4.細胞個體大于20μm, 有腹孔和指狀入侵·············塔斯馬尼亞塔卡藻(T.tasmanica)

4.細胞個體小, 腹孔不明顯, 下殼部遍布疣狀突起·················覆疣塔卡藻(T.tuberculata)

5.細胞核位于細胞上殼部··················繞頂塔卡藻(T.acrotrocha)

5.細胞核位于細胞左側(cè)······················6

6.色素體數(shù)量少, 呈分枝狀················分枝塔卡藻(T.cladochroma)

6.色素體幾個, 形狀不規(guī)則···················纖美塔卡藻(T.pulchella)

3 我國的凱倫藻科分類學研究

我國對凱倫藻的研究始于1998年珠江口的大規(guī)模米氏裸甲藻(米氏凱倫藻的前稱)藻華, 此后對于其種類鑒定、生態(tài)生理和成災機理等已開展了諸多研究(呂頌輝等, 2007; 李雁賓等, 2008; 姚煒民等, 2007;Leiet al, 2011; Yuanet al, 2012)。相較于生理生態(tài)學研究, 目前國內(nèi)在凱倫藻科的分類學和種類多樣性研究方面略顯不足。但是, 國內(nèi)研究者對凱倫藻分類學研究的方法起點較高, 分類研究中綜合了形態(tài)學、分子生物學甚至毒理學方法(Yanget al, 2001;Wanget al, 2011; Zhouet al, 2011; 徐娜等, 2012; 羅秉全等, 2013; Guet al, 2013; Luet al, 2014)。

目前我國甲藻種類收錄較為全面的是《中國海洋生物名錄》(劉瑞玉, 2008)一書, 其中凱倫藻屬4個種,卡爾藻屬1個種, 塔卡藻屬1個種, 沒有單列凱倫藻科。馬新等(2013)結(jié)合 AlgaeBase數(shù)據(jù)庫將《中國海洋生物名錄》中的甲藻進行整理, 建議與國際分類同步成立凱倫藻科, 其下共有 6個種, 分別為短凱倫藻、指狀凱倫藻、米氏凱倫藻、長溝凱倫藻、微小卡爾藻和美麗塔卡藻。Lu等(2014)列舉了我國沿海常見的藻華生物, 其中包含凱倫藻科種類5個種, 分別為劇毒卡爾藻、短凱倫藻、米氏凱倫藻、指狀凱倫藻和長溝凱倫藻。Gu等(2013)補充了凱倫藻科的一個新種廈門塔卡藻(T.xiamense)。另外, 我國香港海域已記錄的凱倫藻科含3個屬9個種, 分別為雙揳凱倫藻、短溝凱倫藻、指溝凱倫藻、長溝凱倫藻、米氏凱倫藻、蝶形凱倫藻、劇毒卡爾藻、美麗塔卡藻和塔斯馬尼亞塔卡藻(Yanget al, 2001; 羅秉全等, 2013)。

在我國, 迄今已發(fā)現(xiàn)的凱倫藻科種類較少, 不及AlgaeBase已報到數(shù)量的1/3。由于國內(nèi)已有對凱倫藻分類學的研究僅局限于個別種類的發(fā)現(xiàn)和描述, 種類多樣性及地理分布研究缺乏系統(tǒng)性。同時, 有關該科的分子系統(tǒng)學信息更是相對匱乏。

4 凱倫藻科分類學研究展望

凱倫藻科的種類具有較為近似的形態(tài)學特征,其準確鑒定需借助于光學顯微鏡和電子顯微鏡技術。即便如此, 在細胞培養(yǎng)以及樣品固定、脫水處理等過程中也會導致某些特征的丟失, 造成種類鑒定的困難。分子序列信息的獲得為裸甲藻類的分類提供了非常有利的輔助信息, 可完成相似種之間的區(qū)分, 實現(xiàn)對形態(tài)上無法準確鑒定的種類進行種屬的歸類, 同時也可提供準確的系統(tǒng)發(fā)育信息(Orret al, 2012)。形態(tài)學和分子生物學方法相結(jié)合, 極大促進凱倫藻新種的發(fā)現(xiàn), 豐富種類多樣性。但是目前凱倫藻科的分類學研究中仍存在一些問題。

(1) 某些形態(tài)特征用于區(qū)分凱倫藻種類的有效性還有待考究。凱倫藻科成立時, 其下凱倫藻屬與卡爾藻屬最主要的區(qū)別是前者無腹孔, 后者有腹孔(Bergholtzet al, 2006)。但是, 近幾年的研究發(fā)現(xiàn), 卡爾藻的某些種類(Karl.ballantinum)缺乏腹孔(de Salaset al, 2008)?？梢? 僅依據(jù)形態(tài)學特征對凱倫藻科種類實現(xiàn)準確鑒定存在一定的難度。

(2) 分子生物學信息在凱倫藻種類鑒定中的有效利用。DNA序列信息在一定程度上可彌補僅依據(jù)形態(tài)學特征進行藻類分類的不足, 為凱倫藻科的分類提供了非常有利的輔助信息。但是目前分子生物學信息在凱倫藻科的分類學中的應用仍存在一些問題。研究發(fā)現(xiàn), 常用標記序列(如 LSU rDNA)在凱倫藻科的塔卡藻屬內(nèi)高度保守, 無法實現(xiàn)種類的有效區(qū)分(Guet al, 2013)。Re?é等(2015)曾發(fā)現(xiàn)一個未知種類的 LSU rDNA序列信息與兩種塔卡藻T.tasmanica和T.buberculata的相似性分別為99.5%和99.3%, 而這兩種塔卡藻在形態(tài)學上具有明顯的不同。Yang等(2000)根據(jù)細胞具有直頂溝和無腹孔特征將1998年在我國香港等地引起大規(guī)模藻華的肇事種指狀凱倫藻(K.digitata)歸于凱倫藻屬, 而 Lee等(2011)通過分子序列比對分析發(fā)現(xiàn), 指狀凱倫藻在分子系統(tǒng)樹中與卡爾藻種類聚在一支, 并非是與凱倫藻種類聚在一起。故僅憑分子生物學信息無法實現(xiàn)凱倫藻類尤其是新的未知種的準確鑒定。凱倫藻科種類的準確鑒定需在形態(tài)學特征的基礎上, 綜合分子生物學信息, 乃至細胞色素組成信息以及毒理特征才能完成。

(3) 相近屬種的進一步修訂。隨著研究的深入,更多近似種類可能被修訂至凱倫藻科。研究發(fā)現(xiàn), 野外樣品中 Brachidiniaceae科下的Brachydinium屬和Asterodinium屬種類常與某些凱倫藻屬的種類, 尤其是蝶形凱倫藻混合出現(xiàn)(Gómezet al, 2005)。光鏡下這兩個屬形態(tài)與凱倫藻類非常相似, 電鏡下觀察都具有直頂溝(Gómezet al, 2005; Gómez, 2006)。近年,Henrichs等(2011)通過分子序列分析表明,Brachydinium屬下的Brachydinium.capitatum聚在了凱倫藻屬下。那么, Brachidiniaceae科下的種類會不會原本屬于凱倫藻科？目前還不得而知。今后還需進一步加強對這幾個近似屬的分類學、系統(tǒng)學的研究與修訂。

(4) 凱倫藻種類多樣性和地理分布研究亟需加強。已有的對凱倫藻類的分類學研究多是基于在藻華暴發(fā)后對肇事種的鑒定需要, 對該科種類的地理分布研究較少。一般情況下凱倫藻類在海水中的濃度較低, 極易被忽視。Zingone等(2006)通過對地中?？才聊醽喌貐^(qū)(Campania region, Mediterranean Sea)有害藻類進行系統(tǒng)調(diào)查并報道了5種凱倫藻和1種塔卡藻。Nézan等(2014)對法國沿海的凱倫藻科進行調(diào)查, 基于分子生物學信息(LSU rDNA序列)報道了凱倫藻科12個種類。本文研究者通過對中國近海凱倫藻科種類分布的初步研究, 目前已發(fā)現(xiàn)3個國內(nèi)新紀錄種。若廣泛開展凱倫藻科種類多樣性和地理分布研究,或許會有更多的種類被發(fā)現(xiàn), 同時也會豐富已有種類的地理分布信息。

綜上所述, 凱倫藻科種類是全球近岸海域重要的藻華生物, 開展分類學和種類多樣性研究有助于凱倫藻藻華肇事種的準確鑒定。今后的研究中, 應加強對該科甲藻的分類學基礎研究, 廣泛采集、分離和鑒定野外樣品, 開展不同地理株的形態(tài)比較和分子生物學信息采集, 以豐富我國凱倫藻科的種源信息,加深對凱倫藻藻華的認識。

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PROGRESS IN TAXONOMY STUDY ON KARENIACEAE (DINOPHYTA)

WANG Jian-Yan1, HO Kin-Chung2, QI Yu-Zao3, Lü Song-Hui3, YANG Jing1
(1.Department of Science Research,Beijing Museum of Natural History,Beijing100050,China; 2.School of Science and Technology,
Open University of Hong Kong,Kowloon999077,China; 3.College of Life Science and Technology,Jinan University,Guangzhou510632,China)

The family Kareniaceae is a recently erected taxonomic family of the order Gymnodiniales (Dinophyceae).Species of this family can be found throughout the world.The family Kareniaceae includes 30 described species and 3 genera to date.Kareniaceae species are known responsible for recurrent harmful bloom events, which have led to severe economy losses and ecology damage worldwide.Since the 1990s,Kareniaspecies have drawn attentions in China for causing several significant bloom events.In this review article, a comprehensive description of Kareniaceae species is summarized and a identification key is also listed for a better understanding of species in this family.

Dinophyta; Kareniaceae;Karenia;Karlodinium;Takayama; taxonomy

Q179.1

10.11693/hyhz20170200027

* 北京市科學技術研究院青年骨干計劃, 201602號; 北京市博士后科研活動經(jīng)費資助項目, 2016ZZ-85號; 國家自然科學基金資助項目, 41606175號。王建艷, 博士, E-mail: wjy198530@163.com

① 通訊作者: 何建宗, 教授, E-mail: kcho@ouhk.edu.hk

2017-02-04, 收修改稿日期: 2017-04-05