交配對廣聚螢葉甲成蟲耐饑與耐熱能力的影響

趙晨晨，馬 超，張 燕，2，萬方浩，周忠實(shí)*

(1.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193；2.廣西農(nóng)業(yè)環(huán)境與農(nóng)產(chǎn)品安全重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室培育基地，廣西530005)

交配對廣聚螢葉甲成蟲耐饑與耐熱能力的影響

趙晨晨1，馬 超1，張 燕1，2，萬方浩1，周忠實(shí)1*

(1.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193；2.廣西農(nóng)業(yè)環(huán)境與農(nóng)產(chǎn)品安全重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室培育基地，廣西530005)

昆蟲交配是一個消耗能量的過程，因此交配后可能對其抗逆能力造成一定的影響。廣聚螢葉甲是惡性雜草-豚草的專一性天敵，正常情況下，成蟲耐饑餓和耐熱能力較強(qiáng)。為明確交配對廣聚螢葉甲成蟲抗逆能力的影響，本研究觀察在一次交配處理后，廣聚螢葉甲在饑餓條件下或高溫條件下繼續(xù)存活時間。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，在不提供食物的情況下，交配對雄蟲的壽命影響不大，但雌蟲的壽命(8.4 d±0.1 d)顯著短于對照雌蟲(10.8 d±0.1 d)。在高溫狀態(tài)下，無論取食與否，交配都會顯著增加廣聚螢葉甲雌雄成蟲的耐熱能力，尤其以雌蟲表現(xiàn)更為明顯(處理雌蟲和對照雌蟲存活時間分別為：取食(6.15 d±0.14 d，4.95 d±0.13 d)、不取食(5.55 d±0.13 d，4.81 d±0.11 d)?？梢姡慌浣档蛷V聚葉甲雌蟲的饑餓能力，但成蟲的耐熱能力顯著加強(qiáng)。

交配；廣聚螢葉甲；耐饑；耐熱

豚草AmbrosiaartemisiifoliaL.，菊科Asteraceae，豚草屬AmbrosiaL，又稱普通豚草(Crockett, 1977)、美洲艾等，一年生草本植物，原產(chǎn)自北美中北部(Kovalev, 1989)，是一種世界性惡性雜草。自30年代豚草入侵我國以來(Duan and Chen, 2000)，已擴(kuò)繁至我國大部分省市(EPPO, 2014)。豚草素有“植物殺手”之稱，其株系高大、根系發(fā)達(dá)、營養(yǎng)體巨大，可與農(nóng)作物爭光和爭奪水肥，且植株體內(nèi)存在化感物質(zhì)，具有極強(qiáng)的化感作用，抑制本地植物與農(nóng)作物生長(Bruckneretal., 2001)，因此，對農(nóng)牧業(yè)造成巨大的經(jīng)濟(jì)損失(Clewisetal., 2001)。豚草花粉是引起人體一系列過敏性變態(tài)癥狀-枯草熱的主要病原，每年開花時節(jié)，過敏體質(zhì)者多會出現(xiàn)噴嚏、哮喘、呼吸急促等過敏癥狀(Dechamp, 1999)，嚴(yán)重者常會引發(fā)肺氣腫而導(dǎo)致死亡(Gerberetal., 2011)。目前，豚草生物防治被認(rèn)為是一種最為理想和有效的途徑(周忠實(shí)等，2008)。在眾多天敵，廣聚螢葉甲Ophraellacommuna是一種最為有效，且非常安全的天敵，其幼蟲和成蟲“火燒狀”蠶食豚草，對豚草控制效果非常顯著。

在自然界，食物和溫度是影響天敵種群建立的重要因子。溫度決定了昆蟲的存活、種群動態(tài)和分布(Nicolson and Chown, 2004; Jolivetetal., 2004; Angilletta, 2009)。環(huán)境中溫度的變化會對昆蟲的耐熱生理(Renaultetal., 2004; Bozinovicetal., 2011; Marshall and Sinclair, 2012)、傳粉(Charabidzeetal., 2008)和生物防治(Butler and Trumble, 2010; Colinet and Hance, 2010)等行為造成影響。一般而言，昆蟲中食物缺乏時，常會表現(xiàn)出一定的耐饑餓能力，使其種群度過食物匱乏時期(Rion and Kawecki, 2007)。昆蟲交配是兩性昆蟲繁殖后代必不可少的環(huán)節(jié)，是一個消耗能量的行為過程，因此交配后，昆蟲常會表現(xiàn)出抗逆能力下降的現(xiàn)象(Service, 1989)，但是有些昆蟲卻表現(xiàn)除了更高的抗逆能力(Rushetal., 2007)。

鑒于此，本文旨在了解廣聚螢葉甲成蟲交配后，其成蟲耐饑餓和耐熱能力是否受到影響？這一科學(xué)問題的解答，有助于解答夏季高溫以及食物短缺條件下，交配是否影響廣聚螢葉甲成蟲種群的發(fā)展，為其更好的利用提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試?yán)ハx及飼養(yǎng)方法

供試寄主：豚草種子于2015年10月收集于河北省廊坊市中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院科研中試基地，并于2016年6月-11月于中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所溫室(26℃±1℃、L ∶D=14 h ∶10 h)內(nèi)分批播種干營養(yǎng)缽中，單株生長至10 cm時，帶土分別移栽至方形塑料花盆1(長12 cm、高10 cm)、待植物生長至40-50 cm時放置于養(yǎng)蟲籠內(nèi)用于昆蟲飼養(yǎng)。

供試蟲源：廣聚螢葉甲成蟲采集于2016年7月河北省廊坊市中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院科研中試基地，經(jīng)體視解剖鏡辨別雌雄后飼養(yǎng)于養(yǎng)蟲籠(40 cm×60 cm×60 cm)籠罩的豚草植株上(每個籠子6株豚草，每株豚草3對成蟲)。待成蟲產(chǎn)卵后，移出帶卵豚草。每株豚草保留30粒左右卵，放置新的養(yǎng)蟲籠內(nèi)，將卵飼養(yǎng)至成蟲。飼養(yǎng)環(huán)境26℃±1℃，RH 70±10%，L ∶D=14 h ∶10 h。當(dāng)成蟲生長至2日齡時，選擇個體大小均一的成蟲用于實(shí)驗(yàn)。

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1交配對成蟲耐饑能力的影響

上述成蟲(見1.1)提供豚草取食24 h后，進(jìn)行配對，當(dāng)成蟲交配時，記錄交配時間，給其統(tǒng)一交配40 min(不到40 min的個體剔除，夠40 min將其分開)，交配后的雌雄成蟲分開，分別放入養(yǎng)蟲盒(9 cm×15 cm×25 cm，盒頂部一個長方形氣窗5 cm×12.5 cm、盒蓋三個圓形氣窗半徑為 7 cm，由40目紗網(wǎng)制作)內(nèi)，用棉球提供清水；實(shí)驗(yàn)以未交配同日齡的成蟲作為對照。然后，逐日觀察交配和未交配雌蟲和雄蟲的存活數(shù)量，并逐日記錄成蟲壽命和產(chǎn)卵數(shù)量。每處理設(shè)5次重復(fù)，每重復(fù)分別處理20頭雌蟲和20頭雄蟲。

1.2.2交配對成蟲耐熱能力的影響

上述成蟲(見1.1)提供豚草取食24 h后，進(jìn)行配對，當(dāng)成蟲交配時，記錄交配時間，給其統(tǒng)一交配40 min(不到40 min的個體剔除，夠40 min把其分開)，交配后的雌雄成蟲分開，分別放入養(yǎng)蟲盒內(nèi)，用棉球提供清水；實(shí)驗(yàn)以未交配同日齡的成蟲做為對照。同時設(shè)置另一組試驗(yàn)，廣聚螢葉甲在養(yǎng)蟲盒內(nèi)提供新鮮豚草；試驗(yàn)以未交配同日齡同樣喂食的成蟲作為對照。處理后第 5天，交配、未交配雌蟲和雄蟲分別放到40℃人工氣候箱內(nèi)處理，逐日觀察記錄死亡數(shù)量，直至全部成蟲死亡。每處理設(shè)5次重復(fù)，每重復(fù)分別處理40頭雌蟲和40頭雄蟲。

1.2.3數(shù)據(jù)分析和圖像處理

數(shù)據(jù)采用SAS 9.4統(tǒng)計(jì)軟件(SAS Institute)中2*2*2復(fù)因子試驗(yàn)統(tǒng)計(jì)分析方法(LSD法)和SPSS 18.0中的probit進(jìn)行1統(tǒng)計(jì)分析。圖像使用originPro 2015進(jìn)行處理分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 交配對成蟲耐饑能力的影響

從存活時間可以看出，雌雄和饑餓與否組合處理顯著影響廣聚螢葉甲成蟲的耐饑能力(F=34.95，df=7，P<0.0001)，未交配的雌成蟲耐饑力最強(qiáng)，其次為交配和未交配雄蟲，耐饑力最弱的是交配雌蟲(表1)。在饑餓條件下，無論交配與否，雌雄成蟲的最短存活時間相同，但是對照雄蟲的最長存活時間稍長于其他處理。由此可見，雌蟲的耐饑力強(qiáng)于雄蟲；交配不影響雄蟲的耐饑力，但顯著降低了雌蟲的耐饑力。

表1 廣聚螢葉甲成蟲耐饑餓時間及饑餓半致死時間(T50)和饑餓致死時間(T95)

注：不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)，下表同。Note:The different letter in same line means significant difference (P<0.05).The same below.

從試驗(yàn)結(jié)果可以看出，廣聚螢葉甲成蟲的完全饑餓狀態(tài)下的存活率都隨著饑餓時間的增加而降低，除交配雌蟲的耐饑餓曲線呈直線下降外，其他處理的耐饑餓曲線均呈現(xiàn)出弓形(圖1)。饑餓狀態(tài)下，交配雌蟲在第7天、第10天出現(xiàn)較高的死亡率(23.50%、30.50%)，其他處理存活率下降平緩，交配雄蟲在第10和第11天出現(xiàn)較高的階段死亡率(28.00%、33.50%)，對照雌蟲在第11、12天出現(xiàn)較高的階段死亡率(32.00%、33.00%)，對照雄蟲在第10至第12天的階段死亡率較高(29.00%、20.00%、25.00%)(圖1)。

圖1 廣聚螢葉甲成蟲饑餓條件下存活率Fig.1 The adults’ survival rate under starvation condition in Ophraella communa

用二次方程對不同處理的廣聚螢葉甲成蟲的階段存活率進(jìn)行擬合，得出；

YMF=93.56+9.91t-1.89t2(r2=0.975,P<0.0001)

YMM=96.68+5.15t-094t2(r2=0.938,P<0.0001)

YUF=92.45+7.66t-1.07t2(r2=0.927,P<0.0001)

YUM=101.22+1.81t-0.65t2(r2=0.933,P<0.0001)

以上各式中，t為廣聚螢葉甲成蟲饑餓時間(d)。各個處理的階段存活率(y)和饑餓時間(t)之間均存在極顯著的二次多項(xiàng)式相關(guān)性，可以用各自的擬合方程對存活率進(jìn)行較準(zhǔn)確的預(yù)測。

廣聚螢葉甲雌蟲交配后，在饑餓條件下，可以繼續(xù)產(chǎn)卵，但是第一次產(chǎn)卵為交配后第5天，取食情況下，第一次往往在交配后第2天和第3天(圖2)。交配雌蟲在饑餓第7天和第10天，存活率急速下滑，雌蟲的年齡-特征繁殖力(fx)表現(xiàn)為先增長后下降，最高峰為第6天，而年齡-階段生殖能力(vxy)的曲線表示，雌蟲的種群貢獻(xiàn)在第5天和第6天最高(圖2)。

圖2 廣聚螢葉甲雌蟲饑餓條件下繁殖力Fig.2 The female’ age-specific fecundity under starvation condition in Ophraella communa

2.2 交配對廣聚螢葉甲成蟲耐高溫的影響

2.2.1飼喂豚草

經(jīng)熱處理后，在提供食物情況下，不同廣聚螢葉甲成蟲最短存活時間相同，但平均存活時間差異顯著(F=36.53，df=7，P<0.0001)。交配顯著影響廣聚螢葉甲成蟲耐熱時間(P<0.0001)，且最長存活時間顯著高于未交配成蟲。不考慮交配情況，雌雄蟲耐熱能力差異不顯著(P=0.6213)，交配和雌雄的交互作用差異顯著(P=0.0003)，其中交配雌蟲在熱處理后，存活時間顯著高于其他處理，半致死時間和致死時間也顯著長于其他處理。其中以對照雌蟲的存活時間最短，顯著低于其他處理。

在熱處理?xiàng)l件下，提供豚草，各個處理的廣聚螢葉甲成蟲存活率曲線均成弓形，可以看出交配雌蟲的存活率曲線下降緩慢，第7天死亡率最高(57.50%)，交配雄蟲在第5天至第7天死亡率較高(17.50%-36.67%)。而對照處理中，從第3天到第7天，成蟲一直保持較高的死亡率。

表2 廣聚螢葉甲成蟲耐熱時間及熱處理半致死時間(T50)和熱處理致死時間(T95)(僅提供豚草)

圖3 廣聚螢葉甲成蟲在熱處理?xiàng)l件下存活率(僅提供豚草)Fig.3 The adults’ survival rate under high temperature in Ophraella communa(Provide regweed)

2.2.2僅提供清水

在僅提供清水時，不同狀態(tài)的廣聚螢葉甲成蟲耐熱力差異顯著(F=14.01，df=7，P<0.0001)。交配顯著影響廣聚螢葉甲成蟲在熱處理下的存活時間(P<0.0001)，交配雌蟲和雄蟲的存活時間分別遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于對照成蟲，致死時間和半致死時間也遠(yuǎn)遠(yuǎn)長于對照成蟲。其中交配雌蟲的存活時間、存活周期、半致死時間、致死時間都最長。雌雄蟲受熱處理影響差異顯著(P<0.0001)，雌成蟲在熱處理下的存活時間遠(yuǎn)遠(yuǎn)長于雄成蟲。

試驗(yàn)得出，廣聚螢葉甲成蟲在熱處理后，交配成蟲的存活率曲線下降比對照成蟲下降緩慢，其中以對照雄蟲存活率下降迅速，曲線呈凹形。對照雌蟲總體生存時間較久，在熱處理第7天存活率急劇下降，死亡率為35.83%，對照雌蟲在熱處理第4天至第7天，死亡率均超過22.5%，交配雄蟲在熱處理第3天至第5天，保持較高死亡率(20.83%、19.17%、31.67%)，對照雌蟲高死亡率出現(xiàn)在熱處理第3天和第4天(30.83%、38.33%)。

表3 廣聚螢葉甲成蟲耐熱時間及熱處理半致死時間(T50)和熱處理致死時間(T95)(僅提供清水)

圖4 廣聚螢葉甲成蟲在熱處理?xiàng)l件下的存活率(僅提供清水)Fig.4 The adults’ survival rate under high temperature in Ophraella communa(Provide water)

3 結(jié)論與討論

昆蟲的耐饑餓和耐熱能力關(guān)系到種群的生存能力，較強(qiáng)的耐饑餓和耐熱能力可更好地適應(yīng)惡劣環(huán)境。在長期進(jìn)化適應(yīng)自然界的過程中，昆蟲不斷提高對饑餓和高溫的耐受性。不同狀態(tài)下，昆蟲對高溫和饑餓的忍受程度存在差異，且昆蟲會根據(jù)環(huán)境的變化進(jìn)行行為學(xué)或生理學(xué)上的調(diào)整，例如煙草天蛾Manducasexta會減少蛹的大小(Kingsolveretal., 2009)，果蠅Drosophilids中，胸、翅的大小和體重(Petavyetal., 2004; Czarnoleskietal., 2013)來適應(yīng)溫度的變化。對于天敵昆蟲而言，其種群會因?yàn)槭澄锒倘背霈F(xiàn)斷代現(xiàn)象(陳洪凡等，2010)，而前期研究發(fā)現(xiàn)廣聚螢葉甲成蟲會在低溫下進(jìn)行交配來降低的半致死低溫(岳雷，2014)。

昆蟲交配是一個消耗能量的過程，其交配后往往會出現(xiàn)昆蟲抗逆性下降，壽命縮短的現(xiàn)象(Service, 1989; Avilaetal., 2011)。本研究發(fā)現(xiàn)，在不提供食物的情況下，交配一次后，廣聚螢葉甲雄蟲的壽命影響不大，但雌蟲的壽命顯著縮短。在高溫狀態(tài)下，無論取食與否，交配都會顯著增加廣聚螢葉甲雌雄成蟲的耐熱能力，尤其以雌蟲表現(xiàn)更為明顯(此時，雌蟲不產(chǎn)卵)。同時，也觀察到僅在饑餓狀態(tài)下，廣聚螢葉甲雌成蟲交配后可持續(xù)產(chǎn)卵，但是壽命顯著短于對照組，這一現(xiàn)象與澤蘭實(shí)蠅Procecidocharesutilis和家蠅Muscadomestica的情況一致。交配后，澤蘭實(shí)蠅雌蟲的壽命會顯著縮短(馬沙等，2012)。在家蠅中，僅提供清水的情況下，交配也會顯著降低雌蟲的壽命(Hicksetal., 2004)。交配后雌蟲壽命縮短被認(rèn)為是繁殖成本消耗的效應(yīng)(Renznick, 1985; Kirkwoodetal., 2005; Rush,etal., 2007)，這也可能是廣聚螢葉甲雌蟲壽命縮短的主要原因。在昆蟲兩性交配過程中，雄蟲會向雌蟲體內(nèi)轉(zhuǎn)移精液蛋白(Seminal Fluid Proteins, SFPs)(Avilaetal., 2011)。對于某些物種的雌蟲來說，交配的代價是昂貴的，因?yàn)樾巯x精液中會含有毒物質(zhì)，導(dǎo)致壽命縮短。但對于另一些物種來說，雌蟲可以從交配中獲益，引起壽命延長(Williametal., 2001)。在交配后一定時間內(nèi)，雄蟲可以自我補(bǔ)充精液蛋白(Sirotetal., 2009)。實(shí)驗(yàn)證明，廣聚螢葉甲屬于交配受益昆蟲，雌雄成蟲壽命均顯著高于對照，交配提高了成蟲抗逆性。

該葉甲成蟲一生可多次交配，甚至一天也能交配很多次(孟玲和李保平，2006)，僅一次交配對雄蟲的能量消耗較少，而交配可以增強(qiáng)自身的活力，從而抗逆能力得以增強(qiáng)。至于給其多次交配后，廣聚螢葉甲成蟲的耐饑餓和耐熱能力如何？還需要進(jìn)一步進(jìn)行驗(yàn)證與探討。

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EffectofmatingonstarvationenduranceandthermaltoleranceofOphraellacommuna

ZHAO Chen-Chen1, MA Chao1, ZHANG Yan1,2, WAN Fang-Hao1, ZHOU Zhong-Shi1*

(1. Key Laboratory for Biology of Plant Disease and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China; 2. Guangxi Agricultural Environment and Agricultural Product Safety Key Laboratory Breeding Base, Guangxi 530005, China)

Insect mating is a time consuming process, so mating may have an adverse effect on its resistance to stresses.Ophraellacommunais a specific predator of ragweed, under normal circumstances, adults had stronger ability of bearing starvation and high temperature. In order to clear the effect of mating on the tolerance to environmental stresses inO.communaadults, the effects of mating on the resistance to starvation and thermal tolerance were studied. The result showed that in the absence of food, mating only once, the mating has strong effect on female’s longevity, but females (8.4 d±0.1 d)have significantly lower resistance to starvation than age-matched virgin females (10.8 d±0.1 d). At high temperature, regardless of feeding or not, mating will obviously enhance the heat resistance of male and female adults, especially for females (The survival time will be 6.15 d±0.14 d, 4.95 d±0.13 d for mated females and virgin females respectively when ragweed was provided; without food, the ratios will be 5.55 d±0.13 d, 4.81 d±0.11 d for mated females and virgin females respectively).Therefore,the starvation tolerance ofO.communafemales reduced after they copuloted,but copuation enhanced heat resistance of the beetle adults significant.

Mating; starvation endurance; thermal tolerance

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31672089)

趙晨晨，女，1991年生，碩士研究生，研究方向?yàn)槔ハx生態(tài)學(xué)，E-mail:zhaochen06166@163.com

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: zs.zh@126.com

Received: 2017-05-25; 接受日期Accepted: 2017-06-20

Q963；S433.5

：A

1674-0858(2017)04-905-07

趙晨晨，馬超，張燕,等.交配對廣聚螢葉甲成蟲耐饑與耐熱能力的影響[J].環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào)，2017,39(4):905-911.