昆蟲次生內(nèi)共生菌Rickettsia研究進(jìn)展

張 婧,張毅波,薛延韜,劉 懷,張桂芬,萬方浩*

(1.西南大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，重慶 500070；2.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193)

昆蟲次生內(nèi)共生菌Rickettsia研究進(jìn)展

張 婧1,2,張毅波2,薛延韜1,2,劉 懷1,張桂芬2,萬方浩2*

(1.西南大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，重慶 500070；2.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193)

Rickettsia隸屬于變形菌綱Proteobacteria的α亞群立克次體科Rickettsiaceae革蘭氏陰性菌，是形態(tài)多樣的次生真核細(xì)胞內(nèi)共生菌。Rickettsia的功能是多樣的，在一些宿主中為營養(yǎng)共生菌，在另一些宿主中為生殖調(diào)控因子，或以昆蟲為載體的植物病原菌，此外，Rickettsia還能增強(qiáng)宿主抗藥性，提高宿主抵御天敵、高溫或者其它致死因素的能力。本綜述主要從Rickettsia的起源、分類、在昆蟲體內(nèi)的分布、傳播方式、與昆蟲生殖調(diào)控的關(guān)系以及基因組進(jìn)化等方面，簡述Rickettsia的研究進(jìn)展，重點(diǎn)提出了Rickettsia研究中一些尚未解決的問題，期望通過這些研究進(jìn)一步明確Rickettsia與昆蟲之間的互作關(guān)系。

Rickettsia；傳播；分布；生殖調(diào)控；基因組進(jìn)化

昆蟲普遍攜帶可遺傳的共生細(xì)菌(Moranetal., 2008)，且主要傳播方式為母代遺傳(Oliveretal., 2010)。昆蟲的內(nèi)共生細(xì)菌可分為2類：初生共生菌(即專性內(nèi)共生菌，primary symbiont)和次生內(nèi)共生菌(即兼性內(nèi)共生菌，secondary symbiont)。初生內(nèi)共生菌一般存在于宿主細(xì)胞中的特定位置，稱為菌胞bacteriocytes(Moran and Baumann, 2000; Baumann, 2005)。多個菌胞聚集在一起組成的器官稱為類菌體bacteroids。相對于初生內(nèi)共生菌，次生內(nèi)共生菌具有個體小，形狀不規(guī)則，分布廣泛且無規(guī)律的特點(diǎn)。次生共生菌與入侵病原菌類似，可入侵不同類型細(xì)胞，包括生殖器官，也能定殖在細(xì)胞體以外的血淋巴中。與初生內(nèi)共生菌相比，次生內(nèi)共生菌在不同宿主生態(tài)學(xué)和生物學(xué)上表現(xiàn)不同(Oliveretal., 2010)(見表1)。目前研究比較深入的次生內(nèi)共生菌有：Wolbachia(Werrenetal., 2008)、Rickettsia(Perlmanetal., 2006)、Regiella(Scarboroughetal., 2005)等。本文主要針對次生共生菌Rickettsia的研究進(jìn)展進(jìn)行總結(jié)。

Rickettsia最先在嗜血節(jié)肢動物體內(nèi)發(fā)現(xiàn)，并作為脊椎動物病原菌被廣泛熟知(Raoult and Roux, 1997)。但最近研究發(fā)現(xiàn)Rickettsia也存在于非嗜血節(jié)肢動物體內(nèi)(Perlmanetal., 2006; Weinertetal., 2009)，例如煙粉虱Bemisiatabaci(Himleretal., 2011)、蚜蟲Acyrthosiphonpisum(Chenetal., 1996)、葉蟬Empoascapapayae(Davisetal., 1998)、瓢蟲Adaliadecempunctata(von der Schulenburgetal., 2001)、豆象甲蟲Kytorhinussharpianus(Fukatsu and Shimada, 1999)等。雖然Rickettsia在絕大多數(shù)宿主中的作用未知(Perlmanetal., 2006; Beharetal., 2010)，但隨著對昆蟲內(nèi)共生菌的研究逐漸深入，可知Rickettsia在一些宿主中作為營養(yǎng)共生菌，在另一些宿主中為生殖調(diào)控因子，或以昆蟲為載體的植物病原菌(Werrenetal., 1995; Davisetal., 1998; Perottietal., 2006; Inbar and Gerling, 2008)。除此之外，Rickettsia還具有增強(qiáng)宿主抗藥性，提高宿主抵御天敵、高溫或者其它致死因素的能力?；诖?，本文從Rickettsia的起源、分類、在昆蟲體內(nèi)的分布、傳播方式、與昆蟲生殖調(diào)控的關(guān)系以及基因組進(jìn)化等方面展開綜述。

1 Rickettsia的起源與分類

α變形菌門目前分為3個科：無形小體科Anaplasmataceae、 立克次氏體科Rickettsiaceae，以及全孢菌科Holosporaceae(Booneetal., 2001)。Rickettsia屬于變形菌綱Proteobacteria的α亞群立克次體科Rickettsiaceae革蘭氏陰性菌，是形態(tài)多樣的真核細(xì)胞次生內(nèi)共生菌。Rickettsia在1909年由美國病理學(xué)副教授Howard Taylor Ricketts(1871-1910)在研究洛基山斑疹熱時首次發(fā)現(xiàn)，次年Ricketts博士在研究過程中不幸感染洛基山斑疹熱去世，后人從斑疹傷寒病人的體虱中找到了相同的病原菌。為了紀(jì)念為研究此病原菌獻(xiàn)身的Ricketts博士，此菌定名為普氏立克次體R.prowazekii，這就是Rickettsia名稱的最早由來(Zchori-Feinetal., 2011)。

Rickettsia菌通常分為脊椎動物Rickettsia和節(jié)肢動物Rickettsia，兩者的區(qū)別在于：前者部分生活史在節(jié)肢動物體內(nèi)完成，后傳播感染脊椎動物并使其致?。缓笳邉t全部生活史在節(jié)肢動物體內(nèi)完成。Rickettsia作為共生菌在節(jié)肢動物體內(nèi)垂直傳播，作為病原菌在脊椎動物體內(nèi)傳播，是多種人類疾病的病原體，人體通過帶菌昆蟲的叮咬或直接接觸其糞便而感染Rickettsia，這種感染多發(fā)生于熱帶與亞熱帶國家和地區(qū)。例如流行性斑疹傷寒癥(Epidemic typhus)，此病導(dǎo)致1917-1923年間俄羅斯300萬人死亡(Delaney, 1963)；落基山斑疹熱(Rocky Mountain spotted fever)也曾在2004年的美國達(dá)到最高發(fā)病率(Dumler and Walker, 2005)。

據(jù)此，Rickettsia菌屬可以被分為：(1)斑疹傷寒組(typhus group, TG)，包括R.typhi和R.prowazekii，前者可引起鼠型斑疹傷寒，由跳蚤傳播，后者可引起流行斑疹傷寒，由虱子傳播；(2)斑疹熱組(spotted fever group, SFG)，可進(jìn)一步劃分為4個子組：R.rickettsii、R.massiliae、R.helvetica、R.akari(Merhej and Raoult, 2011)；(3)R.belli組；(4)R.canadensis組。與斑疹熱組Rickettsia不同，斑疹傷寒組Rickettsia不會直接通過唾液感染至脊椎動物，而是通過糞便接觸粘膜表面或破損皮膚進(jìn)行感染。R.Prowazekii可作為復(fù)發(fā)性斑疹傷寒或Brill-Zinsser疾病病原菌存留在人類體內(nèi)，并能被虱子所獲從而進(jìn)行傳播。非嗜血宿主煙粉虱體內(nèi)的Rickettsia經(jīng)鑒定屬于R.belli組(Chieletal., 2009)。以上分類是基于分子系統(tǒng)發(fā)育學(xué)的出現(xiàn)及其在細(xì)菌分類學(xué)中的廣泛應(yīng)用從而對Rickettsia菌分類進(jìn)行的重新定義，比如恙蟲病(Tsutsugamushidisease)的病原菌與Rickettsia16S rDNA序列相似度只有91%，已改名為Orientiatsutsugamushi。

2 Rickettsia在昆蟲體中的分布及傳播規(guī)律

共生菌的傳播方式一般可分為3類：垂直傳播、水平傳播以及混合傳播。垂直傳播是共生菌直接由母代遺傳至后代，水平傳播是指寄主從周圍環(huán)境中獲得共生菌，混合傳播是垂直和水平傳播并存的傳播方式。研究共生菌在昆蟲體內(nèi)的傳播規(guī)律，往往先從共生菌在昆蟲體內(nèi)的分布著手。

次生內(nèi)共生菌Rickettsia在宿主中的位置呈現(xiàn)多樣性。有報(bào)道稱內(nèi)共生細(xì)菌存在于昆蟲的多個組織中，如馬氏管(Butionetal., 2008)、血淋巴(Braquart-Varnieretal., 2008)、大腦(Min and Benzer, 1997)和唾液腺(Macalusoetal., 2008)。Rickettsia在煙粉虱中的存在方式分為菌胞內(nèi)部(集中型)和菌胞外部(分散型)，不同環(huán)境中分布的差異表明內(nèi)共生菌的分布可能受宿主生物學(xué)效應(yīng)的影響(Caspi-Flugeretal., 2011)。Gottliebetal.(2006)利用熒光原位雜交技術(shù)(FISH)檢測發(fā)現(xiàn)Rickettsia在各個發(fā)育階段的煙粉虱體內(nèi)均有信號；在胚胎形成初期，Rickettsia的信號僅能在類菌體之間檢測出；而在后期，Rickettsia的信號隨機(jī)分布于整個胚胎；隨后在蛹期，Rickettsia的分布在質(zhì)量和空間上似乎是隨機(jī)的，且信號在腸道中呈“Y”型輪廓分布，這一結(jié)果與Ghanimetal.(2001)結(jié)論相似；最后在成蟲體內(nèi)，Rickettsia集中分布于腹部腸道的多邊形特定結(jié)構(gòu)內(nèi)，在中腸濃度較高，表明其在消化食物過程中可能起到了作用(Ghanimetal., 2001)。同時，在所有煙粉虱的血淋巴中均可檢測到Rickettsia，并表現(xiàn)出隨機(jī)分布。Rickettsia能侵染煙粉虱所有部位，包括頭部和足。此外，Rickettsia在雌性體內(nèi)更豐富，可能是為了確保細(xì)菌能夠傳播到下一代(Gottliebetal., 2006)。Bruminetal.(2012)利用電子熒光顯微鏡來研究Rickettsia入侵的特性，發(fā)現(xiàn)煙粉虱的消化器官、唾液腺、生殖器官均被感染；但是無論如何，它都不存在于類菌體中；僅在一種情況下，觀察到類似Rickettsia的信號附在菌胞外表面并可能被菌胞內(nèi)吞，這種現(xiàn)象與Munderloh and Kurtti(1995)所報(bào)道的Rickettsia能通過引起吞噬泡的形成而頻繁地在寄主細(xì)胞和組織之間移動的結(jié)論相一致?？傊?，昆蟲體內(nèi)Rickettsia的分布研究為未知的細(xì)菌-昆蟲間特殊相互作用和可能的傳播途徑提供了一些線索。

Gottliebetal.(2006)研究結(jié)果表明在煙粉虱卵內(nèi)可檢測出Rickettsia，并貫穿整個發(fā)育過程，暗示此菌可垂直傳播。Himleretal.(2011)進(jìn)一步研究證明染菌煙粉虱雌蟲垂直傳播Rickettsia到雌性后代機(jī)率接近100%(約99.17%)，但染菌雄蟲向未感染的雌蟲水平傳播的機(jī)率幾乎是0。相似的結(jié)果在一些嗜血昆蟲內(nèi)也曾被報(bào)道，例如有研究證明蜱(ticks)內(nèi)的R.peacockii難以水平傳播到脊椎動物體內(nèi)，但卻能夠嚴(yán)格地在宿主體內(nèi)垂直傳播(Azad and Beard, 1998)。此外，Bruminetal.(2012)對Rickettsia入侵正在發(fā)育的卵母細(xì)胞的觀察證明未成熟的卵母細(xì)胞感染Rickettsia的情況較嚴(yán)重，并集中在卵泡細(xì)胞周圍分布，證明Rickettsia是通過卵母細(xì)胞，而不是菌胞，來確保它垂直傳播到下一代。由此可見，垂直傳播的重要性無可替代。

盡管水平傳播很少見，仍有一些研究證明Rickettsia在宿主體內(nèi)存在水平傳播，但這些水平傳播主要是通過交配或取食同一類寄主植物獲菌，而且這些途徑只限制在同一物種內(nèi)(Bruminetal., 2012; Caspi-Flugeretal., 2012)。Bruminetal.(2012)利用熒光原位雜交技術(shù)(FISH)發(fā)現(xiàn)煙粉虱精巢和受精囊中存在Rickettsia菌，證明雄蟲和雌蟲通過交配可使內(nèi)共生菌進(jìn)行水平傳播。與其它刺吸式昆蟲一樣，煙粉虱內(nèi)共生菌的水平傳播也需要通過一些障礙，主要是唾液腺細(xì)胞如何通過唾液腺導(dǎo)管進(jìn)入口針。Bruminetal.(2012)的研究結(jié)果表明粉虱口針內(nèi)Rickettsia的存在僅限于上頜骨，上頜骨組成運(yùn)輸食物和唾液的管道，表明細(xì)菌能通過植物汁液進(jìn)入或離開粉虱個體。Munderloh and Kurtti(1995)推測共生菌可通過植物進(jìn)行水平傳播的原因是血淋巴中游離的共生菌可入侵昆蟲的唾液腺，并最終通過刺吸注入植物韌皮部，但是分布于菌胞內(nèi)部的共生菌不能通過這種方式傳播。Ayeletetal.(2012)在研究煙粉虱Rickettsia水平傳播過程中首次證明Rickettsia能從粉虱體內(nèi)傳播到植物的韌皮部(棉花、羅勒和黑龍葵)，并能在韌皮部內(nèi)移動且可被其它粉虱獲得，此時，Rickettsia并沒有對植物引起任何可見的致病癥狀。這些結(jié)果與Caspi-Flugeretal.(2012)和Purcelletal.(1994)的結(jié)果相似，Purcelletal.(1994)發(fā)現(xiàn)葉蟬Euscelidius中的共生菌(designated BEV)可通過飼喂同一植物(黑麥草Loliumperenne)達(dá)到從一個寄主體傳播到另一寄主的目的。寄主植物可作為Rickettsia進(jìn)行水平傳播的容器，在一定程度上解釋了沒有關(guān)聯(lián)的植食性昆蟲體內(nèi)為何會出現(xiàn)系統(tǒng)發(fā)育相似的共生菌。

除了煙粉虱外，許多研究也圍繞共生菌在煙粉虱的優(yōu)勢寄生蜂的分布和功能展開。Chieletal.(2009)研究表明Rickettsia在寄生蜂Eretmocerusemiratus和Eretmoceruseremicus體內(nèi)沒有進(jìn)入卵母細(xì)胞，僅局部存在于卵泡細(xì)胞，所以Rickettsia無法在兩種寄生蜂體內(nèi)進(jìn)行垂直傳播，在寄生蜂Encarsiapergandiella體內(nèi)也只是短暫存在于消化道中，并在化蛹前排出體外；同時，水平傳播實(shí)驗(yàn)的結(jié)果則表示3種蜂通過與感染Rickettsia的煙粉虱接觸后能夠普遍獲菌，但是一旦離開含菌粉虱，寄生蜂的感菌率又會急劇下降。陸玉恒(2015)研究發(fā)現(xiàn)海氏槳角蚜小蜂Eretmocerushayati可通過寄生和接觸粉虱來獲得Rickettsia。但是該研究認(rèn)為通過接觸獲得的Rickettsia不能在寄生蜂體內(nèi)一直存在，而通過寄生獲得的Rickettsia能在寄主體內(nèi)一直存在，且這兩種方式所獲的Rickettsia均分布在腹部腸道位置。

3 Rickettsia對昆蟲生物學(xué)功能的影響

昆蟲次生內(nèi)共生菌對其生物學(xué)功能的影響主要包括生殖調(diào)控、生活史適合度、外界環(huán)境耐受性等方面。結(jié)合目前昆蟲Rickettsia的研究結(jié)果(見表1)，筆者從如下幾個方面總結(jié)該菌對昆蟲生物學(xué)功能的影響：

3.1Rickettsia對宿主昆蟲孤雌生殖的影響

Rickettsia可引起一些宿主昆蟲產(chǎn)生孤雌生殖。日本學(xué)者Hagimorietal.(2006)首次報(bào)道了Rickettsia與潛葉蠅類害蟲的優(yōu)勢寄生性天敵昆蟲芙新姬小蜂Neochrysocharisformosa(膜翅目：姬小蜂科)的孤雌生殖有關(guān)。在該蜂的孤雌品系里，攜帶Rickettsia菌的雌性個體占雌蟲總量的比例大于99.5%，四環(huán)素處理后導(dǎo)致未感染此菌的雄性后代的出現(xiàn)。隨后Hagimorietal.(2008)又進(jìn)行了芙新姬小蜂體內(nèi)Rickettsia的研究，結(jié)果表明感染Rickettsia的寄生蜂的卵母細(xì)胞只進(jìn)行了一次減數(shù)分裂，并沒有進(jìn)行減數(shù)分裂重組，證明Rickettsia菌通過改變寄生蜂卵母細(xì)胞的減數(shù)分裂而達(dá)成孤雌品系寄生蜂的目的。Giorginietal.(2010)研究發(fā)現(xiàn)含有Rickettsia的寄生蜂Pnigaliosoemius(膜翅目：姬小蜂科)僅產(chǎn)生雌蟲后代，用濃度為20 mg/mL的利福平處理24 h消除Rickettsia后，幾乎全部為雄性后代。Rickettsia因此成為繼Wolbachia和Cardinium之后第3個表現(xiàn)出與Wolbachia引起的表現(xiàn)型一致的細(xì)菌世系(Stouthameretal., 1999)。孤雌生殖的書虱—嗜卷書虱Liposcelisbostrychophila(嚙蟲目：書虱科)也含有Rickettsia，通過1%利福平處理4周后產(chǎn)生不含共生菌的書虱，后代數(shù)量和存活率也大幅度下降(Yusuf and Turner, 2004)。Zchori-Feinetal.(2006)將切碎的種子分別浸泡1%、3%、5%的四環(huán)素溶液24 h后風(fēng)干12 h，然后用其飼喂齡期為2 d并已經(jīng)交配過的雌性甲蟲，飼喂4 d后帶有Rickettsia和Wolbachia的樹皮甲蟲—棕櫚核小蠹Coccotrypesdactyliperda(鞘翅目：小蠹亞科)卵子形成終止，產(chǎn)生了大量不育的雌性后代，但該研究還不夠深入，共生菌在其體內(nèi)的分布及傳播機(jī)制有待進(jìn)一步研究證明。

3.2Rickettsia對宿主昆蟲的適合度的影響

Rickettsia也對多種昆蟲宿主的適合度產(chǎn)生影響。Chieletal.(2009)發(fā)現(xiàn)在以色列感染Rickettsia的B型煙粉虱(MEAM1隱種)成蟲前期發(fā)育速率加快，但是成蟲壽命、后代總數(shù)、性比以及蛹的存活率并沒有顯著差異。隨后Himleretal.(2011)發(fā)現(xiàn)美國南部攜帶有Rickettsia的B型煙粉虱(MEAM1隱種)的后代雌蟲比例、存活率、產(chǎn)卵量以及發(fā)育速度與不含Rickettsia的相比均顯著提高。此外，Leonardo and Muiru(2003)發(fā)現(xiàn)R.insecticola菌僅對取食三葉草的蚜蟲有促進(jìn)作用；以5種歐洲豆蚜為研究對象的結(jié)果證實(shí)只有一種含有R.insecticola菌的蚜蟲能夠顯著增加對紅三葉草的取食(Ferrarietal., 2007)。Rickettsia能夠提高一些宿主昆蟲的適合度，但也可能降低另一些宿主的適合度。Chenetal.(2000)表示Rickettsia可以降低豌豆蚜蟲Acyrthosiphonpisum(半翅目：蚜科)的適合度，包括減輕宿主個體體重，降低繁殖力，抑制Buchnera密度等等。

3.3Rickettsia對宿主昆蟲抵御環(huán)境能力的影響

Rickettsia能夠一定程度上改變宿主對環(huán)境的抵御能力，比如耐熱性、抗藥性和天敵昆蟲的攻擊等等。Rickettsia可以提高煙粉虱對高溫的抵御能力，研究表明這種能力與熱激蛋白基因(heat shock protein, HSP)的誘導(dǎo)表達(dá)有關(guān)(Bruminetal., 2011)。Bruminetal.(2011)研究發(fā)現(xiàn)以色列地區(qū)攜帶Rickettsia菌的B型煙粉虱(MEAM1隱種)能夠通過誘導(dǎo)熱激蛋白基因的表達(dá)，達(dá)到抵御極端高溫的目的；并且在40℃高溫下，分散型Rickettsia菌的含量顯著下降。Shanetal.(2014)將攜帶Rickettsia菌的B型煙粉虱(MEAM1隱種)和Q型煙粉虱(MED隱種)置于40℃高溫下24 h，發(fā)現(xiàn)分散型Rickettsia菌的含量并沒有像Bruminetal.(2011)所述的顯著減少，這可能與物種和種群特異性有關(guān)。Montlloretal.(2002)也曾表明Rickettsia可提高豌豆蚜對高溫的抵御能力。同時，Rickettsia也影響了宿主昆蟲對一些化學(xué)殺蟲劑的抵御能力。Kontsedalovetal.(2008)比較了感染Rickettsia的B型煙粉虱種群(MEAM1隱種)與未感染的種群對啶蟲咪、噻蟲嗪、蚊蠅醚、螺甲螨酯、吡蟲啉和丁醚脲6種藥劑的敏感性差異，結(jié)果顯示染菌種群對前4種藥劑更敏感尤其是蚊蠅醚，對吡蟲啉和丁醚脲的敏感度無差異；隨后Ghanim and Kontsedalov(2009)比較了雙重感染Rickettsia-Arsenophonus的Q型煙粉虱(MED隱種)比只含Arsenophonus的煙粉虱對噻蟲嗪、蚊蠅醚、螺甲螨酯、吡蟲啉4種藥劑的死亡率顯著提高，對丁醚脲無顯著差異。

此外，Rickettsia菌還能提高宿主對天敵昆蟲和其他病原菌的抵御能力。Oliveretal. (2003)研究發(fā)現(xiàn)Rickettsia具有提高宿主豌豆蚜抵御寄生蜂的能力。相似的，Mahadavetal.(2008)發(fā)現(xiàn)攜帶Rickettsia菌的煙粉虱也可以抵御寄生蜂Eretmocerusmundus的寄生。目前，這種保護(hù)作用機(jī)制仍是未知的。Moranetal.(2005)研究發(fā)現(xiàn)此機(jī)制可能與共生菌產(chǎn)生的毒素有關(guān)，而這種毒素的產(chǎn)生與噬菌體緊密相連，但到目前為止還沒有更進(jìn)一步的研究結(jié)果。Rickettsia除了能改變宿主對寄生性天敵的防御能力外，也能改善其對一些有害微生物的防御能力。Scarboroughetal.(2005)通過顯微注射將含有R.insecticola的蚜蟲Acyrthosiphonpisum品系體液注射到不含菌的個體中，發(fā)現(xiàn)后者對新蚜蟲癘霉Pandoraneoaphidis的防御力顯著增加。同樣，Hendryetal.(2014)研究表明煙粉虱取食感染丁香假單胞菌Pseudomonassyringae的寄主植物后死亡率顯著增加，但當(dāng)煙粉虱攜帶Rickettsia菌后，死亡率顯著降低，這表明攜帶Rickettsia菌增加了煙粉虱對該病原菌的抵御能力。

3.4Rickettsia對宿主昆蟲雄性致死的影響

二星瓢蟲Adaliabipunctata中的Rickettsia與雄性胚胎死亡率相關(guān)，十星瓢蟲Adaliadecempunctata體內(nèi)也存在能夠引起雄性致死的Rickettsia，并且這兩種瓢蟲的Rickettsia經(jīng)過16S rDNA分析后發(fā)現(xiàn)親緣關(guān)系非常近(Hurstetal., 1993，1996； Werrenetal., 1994)。除了Rickettsia之外，A.bipunctata、螺原體和Wolbachia菌株，都被認(rèn)為涉及雄性致死現(xiàn)象(Hurst and Jiggins, 2000)。在甲蟲Brachystessellatus中感染Rickettsia同樣與雄性胚胎致死有關(guān)，抗生素處理增加了雄性羽化的數(shù)量(Lawsonetal., 2001)，Lawsonetal.(2001)認(rèn)為Brachystessellatus所出現(xiàn)的較低水平的孤雌生殖(約10%)要么是因?yàn)槿鄙傩巯x，要么是因?yàn)榧紫x本身的共生菌感染，但目前還沒有更深入的研究。吉丁蟲Buprestidae(鞘翅目：吉丁蟲科)同樣如此，用四環(huán)素處理后可增加其雄性胚胎的孵化率和存活率(Werrenetal., 1994)。

3.5Rickettsia其它方面的影響

Rickettsia也可能是植物病害的病原菌。Rickettsia被鑒定為植物病原體的代表性研究是1998年Davis在木瓜上飼養(yǎng)攜帶Rickettsia的葉蟬的過程中發(fā)現(xiàn)Rickettsia可引起番木瓜束頂病(PBT)，但其致病機(jī)制是否與脊椎動物立克次氏體病相關(guān)仍未知。Gottliebetal.(2010)認(rèn)為番茄黃化曲葉病毒(Tomato yellow leaf curl virus，TYLCV)的傳播依賴于宿主粉虱體內(nèi)所含內(nèi)共生菌的GroEL蛋白，此蛋白質(zhì)量為63 kDa ，酵母雙雜交和蛋白質(zhì)折疊實(shí)驗(yàn)證明Hamiltonella產(chǎn)生的GroEL蛋白與TYLCV的外殼蛋白相互作用，Rickettsia和Portiera菌則不存在，且這種相互作用只發(fā)生在B型(MEAM1隱種)煙粉虱上，可能是因?yàn)橐陨械腝型(MED隱種)煙粉虱體內(nèi)不含Hamiltonella。隨后，Kliotetal.(2014)發(fā)現(xiàn)相同遺傳背景下攜帶Rickettsia菌的煙粉虱比不帶菌煙粉虱對TYLCV的傳播效率提高接近兩倍，且?guī)Ф緯r間更長。

同樣的，Rickettsia也可能是脊椎動物疾病的病原菌。La Scola and Raoult(1997)提出所有Rickettsia菌都對脊椎動物具有潛在致病性，并聲稱Rickettsia菌傳播到脊椎動物體內(nèi)的概率是決定致病率的主要因素，然而這個假設(shè)是有爭議的。例如，蜱體內(nèi)的某些Rickettsia與脊椎動物致病性無關(guān)，包括R.bellii和R.tarasevichiae，二者雖是蜱內(nèi)共生菌，但卻與非嗜血宿主內(nèi)共生菌距離很近。

盡管這些年對昆蟲內(nèi)共生菌Rickettsia的研究取得了不少成果，越來越多的人開始關(guān)注Rickettsia對宿主生態(tài)和進(jìn)化方面的影響，但由于昆蟲內(nèi)共生菌具有不可培養(yǎng)和交叉感染的特性，昆蟲內(nèi)共生菌的研究仍然面臨巨大的挑戰(zhàn)。

4 Rickettsia基因組學(xué)和系統(tǒng)進(jìn)化分析

Rickettsia基因組，是一個較小的、桿狀的、較簡化的基因組。Rickettsia基因組是研究還原進(jìn)化的最佳參照，其種類之間，大小各不相同(1.1-1.5 Mb)，編碼基因(約900-1500個基因)為基因組的減少提供參照(Andersonetal., 1998)。根據(jù)形態(tài)、抗原、新陳代謝等特性，Rickettsia被分為第一部分所講述的4組，目前已測得45種Rickettsia菌種的基因組序列(見表2)，這些序列的大小和基因含量差別很大(Georgiades and Raoult, 2011; Georgiadesetal., 2011)。與其它胞內(nèi)細(xì)菌一樣，基因缺失導(dǎo)致Rickettsia基因組通常較小(Moran, 2002; Merhejetal., 2009; Toft and Andersson, 2010)?；蚪M大小范圍從R.typhi和R.prowazekii的1.1 Mb到肩突硬蜱Ixodesscapularis的2.1 Mb，平均基因含量1236.54±281.22，平均GC含量31.5%±1.52%。由于基因缺失率和基因獲得率的不同導(dǎo)致基因組大小不一，基因大小和基因含量在共生菌轉(zhuǎn)化為胞內(nèi)共生的過程中逐漸減少，限制了水平獲得DNA的能力(Merhejetal., 2009)。Zhuetal.(2016)測得了中國和以色列的B型煙粉虱(MEAM1隱種)體內(nèi)Rickettsia的基因組序列，二者均含有較高的編碼密度并富含AT堿基，編碼序列超過1000 bp。中國B型煙粉虱(MEAM1隱種)的基因組包含1233863 bp，平均GC含量為31.89%，編碼密度為81.23%；以色列B型煙粉虱(MEAM1隱種)的基因組包含1202987 bp，平均GC含量為32.19%，編碼密度為81.17%。 Ogataetal.(2006)測得了昆蟲攜帶機(jī)率最高的Rickettsiabellii的基因組序列，約1522076 bp，基因組大小與R.felis相差無幾，與其它Rickettsia相差較大，染色體也與其它Rickettsia基因組無同源性，編碼一整套DNA轉(zhuǎn)移基因。R.bellii可在真核細(xì)胞核內(nèi)高效繁殖，并能在具有噬菌作用的變形蟲Acanthamoebapolyphaga體內(nèi)幸存，R.bellii擁有的節(jié)肢動物宿主種類在Rickettsia屬中范圍最廣，包括煙粉虱、扁虱、蚜蟲等，并能使哺乳類動物致病。Hiroyukietal.(2006)表示R.bellii保留了Rickettsia的原始特征，其基因組序列可使早期的基因組進(jìn)化重現(xiàn)，所以對R.bellii基因組進(jìn)一步研究意義重大。

Rickettsia的系統(tǒng)發(fā)育分析經(jīng)歷了很長一段時間的研究和完善，它是由基因和衍生蛋白序列的比對推斷，然后利用簡約法、最大似然法和鄰近法而得。這些基因和衍生蛋白主要包括檸檬酸合酶(gltA)、17 kDa抗原、外膜蛋白A(OmpA)、外膜蛋白B(OmpB)、以及“基因D”。gltA基因編碼檸檬酸合酶，是Rickettsiae的中心代謝途徑中較保守的酶，其序列在系統(tǒng)進(jìn)化距離較遠(yuǎn)的生物體之間顯著不同；OmpA是編碼洛基山斑疹熱SFGrickettsiae特異性外膜蛋白的基因，但不是所有種類的Rickettsia都有；OmpB是一個S-layer晶體蛋白，S-layer晶體蛋白是一種表面層蛋白，一般呈單分子晶體排列，具有方形或六邊形對稱結(jié)構(gòu)，分子量約為40-200 kDa。大量的研究表明，S-layer蛋白可能與細(xì)菌的粘附有關(guān)(Sleytr and Messner, 1988)。S-layers影響細(xì)菌的硬度和形狀，并發(fā)揮著分子篩和離子阱的功能，促進(jìn)了細(xì)胞粘附和表面識別。“基因D”是Rickettsiae里相對前面幾個基因來說較近被描述的基因，是PS120蛋白編碼基因，首次在Rickettsiaconorii和日本特有的Rickettsia中描述，具有保護(hù)性免疫的作用(Schuenke and Walker, 1994)?！盎駾”片段的序列分析用于完整先前通過比對編碼檸檬酸合酶、17 kDa抗原、rOmpA和rOmpB基因序列的而得的系統(tǒng)發(fā)育分析。測序數(shù)據(jù)表明“基因D”與先前已測序的基因沒有明顯的同源性。Olsen and Woese(1993)建議，比對幾個基因的序列然后評估它們對建立系統(tǒng)發(fā)育樹的價值是很重要的，目前還在尋找一個所有Rickettsiae都可獲得的通用DNA標(biāo)記。Sekeyovaetal.(2001)利用“基因D”序列比對來推斷Rickettsiae的系統(tǒng)發(fā)育，結(jié)果與先前報(bào)道的gltA、ompA和ompB的主要分歧是R.montanensis是否屬于R.rickettsii組。如果使用gltA和ompA分析，R.montanensis就不在R.rickettsii組內(nèi)，R.massiliae，R.rhipicephali和R.aeschlimannii同樣如此。然而，如果使用ompB進(jìn)行分析，R.montanensis便屬于此組且具有88%的引導(dǎo)值。基因D分析表明R.montanensis也屬于R.rickettsii但是引導(dǎo)值卻沒有那么顯著僅有51%。Sekeyovaetal.(2001)表示Rickettsia的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的比較取決于所使用的方法。所以，在今后的研究過程中，需收集更多的信息來準(zhǔn)確判斷R.montanensis的系統(tǒng)發(fā)育位置。基于多種分子序列的分析方法，已鑒定出的Rickettsia菌屬代表種的數(shù)量在過去20年里顯著增加，隨著越來越多的基因序列被測得，科研工作者應(yīng)有效利用多基因的方法來完善Rickettsia菌屬的系統(tǒng)發(fā)育分析。

5 結(jié)語與展望

Rickettsia是節(jié)肢動物體內(nèi)一個重要的內(nèi)共生菌類群，對宿主的生殖、發(fā)育、抗藥性及免疫防御都有重要的影響。自然界中不同種類的昆蟲能夠攜帶不同種類的Rickettsia，對Rickettsia多樣性和傳播特點(diǎn)進(jìn)行深入研究，闡明Rickettsia對昆蟲生理發(fā)育的功能以及對昆蟲種內(nèi)分化及進(jìn)化機(jī)制等方面的影響，對解釋某些入侵害蟲的適應(yīng)和擴(kuò)散機(jī)制具有重大意義。

本篇綜述從Rickettsia的分類、在昆蟲體內(nèi)的分布、傳播方式、與昆蟲生殖調(diào)控的關(guān)系以及基因組進(jìn)化等方面，簡述了Rickettsia目前的研究進(jìn)展。Rickettsia可通過垂直、水平和混合傳播在同種或不同種群之間擴(kuò)散，雖然部分室內(nèi)試驗(yàn)證明了Rickettsia能通過植物或寄生蜂進(jìn)行水平傳播，但這些結(jié)果僅證明煙粉虱對植物中Rickettsia的攝取，新獲得的細(xì)菌是否能傳播到下一代還有待檢測。堅(jiān)持不懈的研究跨種轉(zhuǎn)移的頻率將會有助于深入了解植物中細(xì)菌如何傳播、以及哪一種Rickettsia能夠與新寄主建立永恒的關(guān)系。由于Rickettsia在寄主體外很難培養(yǎng)，并且用抗生素除去后也很難維持，所以Rickettsia在寄主體內(nèi)具體起到了什么作用還是未知的，或者說即使Rickettsia能夠影響宿主昆蟲的生殖調(diào)控，例如孤雌生殖和后代性比，但是它在昆蟲發(fā)育過程中哪些環(huán)節(jié)起到作用以及具體作用又是什么，還有待進(jìn)一步探索。

至今為止，越來越多的昆蟲Rickettsia基因組被測序及其功能基因研究的不斷深入，有助于研究人員更為深入全面地對昆蟲Rickettsia進(jìn)行分子和遺傳學(xué)方面的研究，也有助于了解共生菌主要的動態(tài)變化和預(yù)測Rickettsia感染頻率對農(nóng)業(yè)害蟲的影響，為共生菌與宿主昆蟲之間的交互作用的進(jìn)一步闡釋奠定基礎(chǔ)。

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Research advances on a secondary endosymbiontRickettsiain insect

ZHANG Jing1,2, ZHANG Yi-Bo2, XUE Yan-Tao1,2, LIU Huai1, ZHANG Gui-Fen2, WAN Fang-Hao2 *

(1. College of Plant Protection, Southwest University, Chongqing 500070, China; 2. State Key Laboratory for the Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Plant Protection Institute, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China)

Rickettsiaare sorts of negative-grambacteria of theRickettsiaceaebelonging to theα-Proteobacteria and the morphologically diverse secondary endosymbionts in eukaryotic cells.Rickettsiacan be nutritional symbiont in some insects, but be reproduction manipulators in other insects, or as a kind of plant pathogenic bacteria in insects. Moreover,Rickettsiashowed many host phenotypes in insect, such as enhancing insecticide resistance, natural enemy resistance, high temperature tolerance and so on. This review mainly focused on the research advances ofRickettsiain insect, including origins, diversity classification, distribution and transmission pathways, reproductive manipulation and genome evolution. Furthermore, we emphasized some controversial subjects and suggested ways in which study of nonpathogenicRickettsiacan advance our understanding of their relatives betweenRickettsiaand insects.

Rickettsia; transmission; distribution; reproduction manipulate; genome evolution

國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃(2016YFC1202100)，中國博士后科學(xué)面上基金(2015M570183)，農(nóng)業(yè)部“引進(jìn)國際先進(jìn)農(nóng)業(yè)科學(xué)技術(shù)”948專項(xiàng)(2016-X48)

張婧，女，1993年生，碩士，研究方向?yàn)槿肭稚飳W(xué)

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: wanfanghao@caas.cn

Received：2016-08-26；接受日期 Accepted：2017-02-15

Q968;S476

A

1674-0858(2017)02-431-13

張 婧1,2,張毅波2,薛延韜,等.昆蟲次生內(nèi)共生菌Rickettsia研究進(jìn)展[J].環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào)，2017,39(2):431-443.