對(duì)比增強(qiáng)超聲與常規(guī)超聲在判斷甲狀腺乳頭狀癌頸部淋巴轉(zhuǎn)移中的意義

張 艷，羅渝昆，張明博，楊 明，張 穎，李俊來，唐 杰

中國人民解放軍總醫(yī)院超聲科，北京 100853

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對(duì)比增強(qiáng)超聲與常規(guī)超聲在判斷甲狀腺乳頭狀癌頸部淋巴轉(zhuǎn)移中的意義

張 艷，羅渝昆，張明博，楊 明，張 穎，李俊來，唐 杰

中國人民解放軍總醫(yī)院超聲科，北京 100853

目的 對(duì)比分析頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移(LNM)組與無LNM組甲狀腺乳頭狀癌(PTC)超聲特征的差異。方法 對(duì)懷疑為甲狀腺癌并擬行手術(shù)切除的患者進(jìn)行常規(guī)超聲檢查及超聲造影(CEUS)檢查，記錄患者年齡、性別及病灶超聲特征。以手術(shù)病理結(jié)果為金標(biāo)準(zhǔn)，比較上述特征在LNM組與非LNM組之間的差異。結(jié)果 共144例患者，其中51例伴頸部LNM，93例不伴LNM。年齡、性別、病灶數(shù)目在LNM組與非LNM組之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。LNM組癌灶最大徑大于0.85 cm，邊界不清(P=0.000)，形態(tài)不規(guī)則(P=0.007)，內(nèi)部回聲不均勻(P=0.007)，伴有微鈣化(P=0.020)，內(nèi)部不均勻低增強(qiáng)(P=0.002)，周邊不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)(P=0.030)及包膜侵犯(P=0.000)。結(jié)論 常規(guī)超聲及CEUS特征可為預(yù)測PTC是否發(fā)生頸部LNM轉(zhuǎn)移提供有效幫助，特別是CEUS對(duì)病灶包膜外侵犯的評(píng)估較準(zhǔn)確，對(duì)LNM的預(yù)測有重要意義。

甲狀腺癌；超聲；病灶；超聲造影

ActaAcadMedSin，2017,39(2)：177-182

多數(shù)分化型甲狀腺乳頭狀癌(papillary thyroid carcinoma，PTC)具有惰性生物學(xué)特征，但是仍然有部分病例容易發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移[1]，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與患者的預(yù)后及手術(shù)方式有關(guān)，因此術(shù)前的準(zhǔn)確診斷極為重要，但目前尚缺乏有效的超聲特征預(yù)測哪種結(jié)節(jié)容易發(fā)生轉(zhuǎn)移，本研究通過與患者的手術(shù)病理結(jié)果對(duì)照，探討伴有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的甲狀腺原發(fā)灶的常規(guī)超聲及超聲造影(contrast-enhanced ultrasound，CEUS)特征。

對(duì)象和方法

對(duì)象 選取2014年12月至2016年1月因超聲檢查懷疑甲狀腺癌擬在本院行外科手術(shù)的患者144例，于術(shù)前對(duì)其進(jìn)行常規(guī)超聲及超聲造影檢查。其中男性34例、女性110例，年齡16～78歲，平均(43.28±12.70)歲。144例患者共161個(gè)可疑甲狀腺結(jié)節(jié)，結(jié)節(jié)的大小0.3～6.8 cm，平均(1.09±0.80)cm。所有患者在CEUS檢查前均簽署知情同意書。超聲診斷可疑惡性結(jié)節(jié)至少具有以下1項(xiàng)特征：(1)內(nèi)部低回聲；(2)微小鈣化；(3)形態(tài)不規(guī)則，縱橫比>1或邊緣小分葉狀；(4)結(jié)節(jié)內(nèi)乏血供，或不規(guī)則血流信號(hào)[2- 3]。144例患者全部經(jīng)外科手術(shù)切除獲得常規(guī)病理結(jié)果，其中，90例手術(shù)前經(jīng)穿刺活檢已證實(shí)為PTC，54例PTC為術(shù)中冰凍病理回報(bào)后切除。排除標(biāo)準(zhǔn)：(1)對(duì)超聲造影劑過敏；(2)病理結(jié)果為良性者或其他類型惡性腫瘤；(3)曾行微創(chuàng)消融手術(shù)或頸部外科手術(shù)及放、化療。

方法 使用儀器為Philips iu22彩色多普勒超聲診斷儀 (Philips Medical Systems，Ltd.，Eindhoven，the Netherlands)，探頭頻率7～12 MHz。超聲造影劑以SonoVue(Bracco S.P.A Inc.，Milan，Italy)凍干粉劑與生理鹽水5 ml溶液配置成微泡混懸液，人工震蕩搖勻。檢查時(shí)患者取平臥位，將肩部稍抬高，盡量充分暴露其頸前區(qū)，首先對(duì)患者甲狀腺進(jìn)行常規(guī)掃查，觀察甲狀腺大小、形態(tài)、實(shí)質(zhì)回聲，結(jié)節(jié)的數(shù)目、大小、形態(tài)、邊界、內(nèi)部回聲、血流分布(參照Rago等[4]的三分型法：Ⅰ型：無血流型；Ⅱ型：結(jié)節(jié)周邊見較豐富血流、內(nèi)部無或少許血流；Ⅲ型：結(jié)節(jié)內(nèi)見豐富血流、周邊少或無血流)。確定目標(biāo)結(jié)節(jié)后，選擇病灶最大切面作為CEUS觀察切面，顯示范圍包括病灶全貌及正常腺體，切換到CEUS模式，調(diào)節(jié)聚焦點(diǎn)，使之位于結(jié)節(jié)后方，保持探頭不動(dòng)，囑患者避免吞咽及說話，經(jīng)肘靜脈團(tuán)注2.0 ml造影劑，隨后立即快速推入生理鹽水5 ml。推注造影劑的同時(shí)開始啟動(dòng)計(jì)時(shí)器，觀察并采集動(dòng)態(tài)造影過程約2 min，并存儲(chǔ)于硬盤及影像工作站。所有患者在造影過程中均使用同一顯像條件(機(jī)械指數(shù)：0.08)。

根據(jù)CEUS達(dá)峰時(shí)結(jié)節(jié)內(nèi)增強(qiáng)程度(高增強(qiáng)、低增強(qiáng)、等增強(qiáng))及病灶內(nèi)造影劑分布均勻程度(均勻增強(qiáng)、不均勻增強(qiáng))將結(jié)節(jié)內(nèi)部的增強(qiáng)模式分為6類：均勻低增強(qiáng)、不均勻低增強(qiáng)、均勻等增強(qiáng)、不均勻等增強(qiáng)、均勻高增強(qiáng)、不均勻高增強(qiáng)。結(jié)節(jié)周邊環(huán)狀增強(qiáng)模式分為：(1)規(guī)則高增強(qiáng)環(huán)；(2)規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)；(3)不規(guī)則高增強(qiáng)環(huán)；(4)不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)?！耙?guī)則環(huán)”指的是：環(huán)的形狀為圓形或橢圓形，環(huán)的厚度均勻一致；“不規(guī)則環(huán)”指：環(huán)的形狀不規(guī)則，厚薄不均。CEUS多角度實(shí)時(shí)動(dòng)態(tài)圖顯示結(jié)節(jié)內(nèi)異常增強(qiáng)累及被膜，且結(jié)節(jié)處被膜增強(qiáng)的連續(xù)性中斷，視為被膜侵犯。

統(tǒng)計(jì)學(xué)處理 采用SPSS 13.0數(shù)據(jù)包進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，計(jì)數(shù)資料的評(píng)價(jià)采用χ2檢驗(yàn)。定量資料的分析采用t檢驗(yàn)，癌灶大小的診斷價(jià)值采用受試者操作特性曲線評(píng)價(jià)，P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié) 果

臨床病理情況 經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)，144例中51例PTC者(57個(gè)病灶)伴有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移(圖1)，其中單純中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者18例、同側(cè)頸部Ⅱ～Ⅴ區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者17例、同時(shí)伴有中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者13例、對(duì)側(cè)頸部Ⅲ～Ⅳ區(qū)及中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者1例、雙側(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者2例。45個(gè)PTC侵及甲狀腺被膜。93例PTC者(104個(gè)病灶)不伴頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移(圖2)。

性別、年齡及甲狀腺癌的數(shù)量與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的關(guān)系 轉(zhuǎn)移組男性13例、女性38例，未轉(zhuǎn)移組男性21例、女性72例，性別在轉(zhuǎn)移組與未轉(zhuǎn)移組之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=0.15，P=0.69)。轉(zhuǎn)移組年齡20～78歲，平均(40.18±13.94)歲；未轉(zhuǎn)移組年齡16～69歲，平均(44.01±11.34)歲，年齡在兩組之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(t=1.77，P=0.08)。93例超聲發(fā)現(xiàn)腺體內(nèi)單發(fā)結(jié)節(jié)，其中33例有轉(zhuǎn)移、60例未轉(zhuǎn)移；21例發(fā)現(xiàn)兩個(gè)結(jié)節(jié)，其中9例轉(zhuǎn)移、12例未轉(zhuǎn)移；30例發(fā)現(xiàn)3個(gè)以上病灶，其中9例轉(zhuǎn)移、21例未轉(zhuǎn)移。單發(fā)與多發(fā)病灶在兩組之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=0.0005，P=0.98)。

伴或不伴有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的PTC超聲特征 受試者操作特性曲線判斷PTC病灶最大徑診斷價(jià)值的曲線下面積為64.7% (95%CI=0.55～0.74)，當(dāng)0.85 cm為最佳病灶最大徑時(shí)，診斷頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的靈敏度為 64.3%、特異度為63.5%。與未轉(zhuǎn)移組相比，轉(zhuǎn)移組原發(fā)灶表現(xiàn)為邊界不清(χ2=12.85，P=0.000)、形態(tài)不規(guī)則(χ2=7.22，P=0.007)、內(nèi)部回聲不均勻(χ2=7.42，P=0.007)、伴有微鈣化(χ2=5.70，P=0.020)、內(nèi)部均勻或不均勻低增強(qiáng)(χ2=7.72，P=0.006；χ2=9.90，P=0.002)及甲狀腺被膜侵犯(χ2=36.67，χ2=66.05；P均=0.000)。35個(gè)PTC

CEUS：超聲造影

CEUS：contrast-enhanced ultrasound

A. 常規(guī)超聲顯示甲狀腺右葉可見一低回聲結(jié)節(jié)，部分邊界不清，內(nèi)回聲不均勻，可見多發(fā)點(diǎn)狀強(qiáng)回聲鈣化(箭頭)；B.超聲造影顯示病灶內(nèi)呈不均勻低增強(qiáng)表現(xiàn)(箭頭)，邊界不清，突破前被膜

A. a hypoechoic nodule (arrow) near the former capsule was found in the right thyroid lobe on conventional ultrasound, ill-defined in part of boundary and internal heterogeneous with many tiny calcifications were the characteristics of the nodule；B. internal heterogeneous hypoenhancement in nodule with ill-defined margin was found on CEUS (arrow)，and the nodule broke the former capsule (arrow) of thyroid gland

圖 1 甲狀腺乳頭狀癌伴頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

Fig 1 Papillary thyroid carcinoma with cervical lymph node metastasis

A.常規(guī)超聲顯示甲狀腺左葉可見一低回聲結(jié)節(jié)，邊界不清，形態(tài)不規(guī)則；B. 超聲造影顯示結(jié)節(jié)內(nèi)呈不均勻低增強(qiáng)表現(xiàn)(箭頭)，邊界不清，甲狀腺前被膜連續(xù)性好，未受侵犯

A. a hypoechoic nodule with ill-defined margin and irregular shape was found in the left thyroid gland on conventional ultrasound; B.internal hypoenhancement with ill-defined margin of nodule was found on CEUS (arrow), the former capsule of thyroid gland was not invaded and it was intact

圖 2 甲狀腺乳頭狀癌不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

Fig 2 Papillary thyroid carcinoma without lymph node metastasis

周邊有環(huán)狀增強(qiáng)表現(xiàn)，其中，不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)在轉(zhuǎn)移組與未轉(zhuǎn)移組之間的差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=4.92，P=0.030)。CEUS圖像顯示被膜侵犯在轉(zhuǎn)移組與未轉(zhuǎn)移組之間的差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.000)。CEUS對(duì)甲狀腺被膜侵犯的檢出率(82.2%，37/45)大于常規(guī)灰階超聲(46.67%，21/45)(表1)。

表 1 甲狀腺乳頭狀癌伴或不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的常規(guī)超聲及超聲造影表現(xiàn)

討 論

從發(fā)病情況來看，患者的年齡、性別及甲狀腺內(nèi)PTC病灶的數(shù)量與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與否無關(guān)(P>0.05)。以往研究顯示男性是預(yù)測中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的一個(gè)因素[5]。本研究18例PTC患者合并頸部中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，其中5例為男性、13例為女性，因此，男性不是中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的主要發(fā)病人群。

現(xiàn)代高頻超聲是甲狀腺結(jié)節(jié)鑒別診斷的首選檢查方法，但對(duì)于甲狀腺結(jié)節(jié)的侵襲性及轉(zhuǎn)移潛能尚缺乏判斷手段，以往研究多探討轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的超聲鑒別診斷[6- 7]，對(duì)于發(fā)生頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的原發(fā)灶特點(diǎn)探討較少。本研究將頸側(cè)區(qū)及中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者全部納入，以期總體探討淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移時(shí)原發(fā)灶的超聲表現(xiàn)，為今后預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移提供重要信息。腫瘤大小是常規(guī)超聲容易獲得的參數(shù)，有研究表明，腫瘤越大，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的風(fēng)險(xiǎn)越大[5，8]，本研究結(jié)果與此觀點(diǎn)一致，并得出轉(zhuǎn)移組PTC最大徑大于0.85 cm。對(duì)于原發(fā)灶的超聲特征，Nam等[9]的研究認(rèn)為，具有侵襲性生物學(xué)行為的PTC至少具有以下1項(xiàng)超聲指標(biāo)：縱橫比大于1，明顯低回聲，微鈣化及浸潤性邊界。本研究不規(guī)則形態(tài)、模糊邊界、內(nèi)部回聲不均勻、微鈣化及被膜侵犯多見于轉(zhuǎn)移組，提示這些特征與腫瘤的侵襲性有關(guān)。

CEUS能提供腫瘤內(nèi)微血管的信息，可彌補(bǔ)常規(guī)超聲診斷的不足。在甲狀腺良惡性結(jié)節(jié)的鑒別中發(fā)揮重要作用[10- 11]，目前已廣泛應(yīng)用于臨床診斷。一般認(rèn)為未侵犯被膜的結(jié)節(jié)，預(yù)后良好[6]，反之，被膜外侵犯則被認(rèn)為是預(yù)后差的標(biāo)志[12]。因此，術(shù)前判斷結(jié)節(jié)是否侵犯被膜對(duì)于臨床的決策至關(guān)重要。由于常規(guī)超聲對(duì)于判斷PTC被膜外侵犯的能力有限，以往研究推薦使用多層螺旋CT檢查及磁共振檢查判斷結(jié)節(jié)是否侵犯被膜[13- 15]。現(xiàn)今，CEUS由于能顯示甲狀腺被膜血管而成為一種新的被膜外侵犯的評(píng)價(jià)方法[16]，本研究被膜外侵犯的結(jié)節(jié)中，CEUS比常規(guī)超聲多檢出16個(gè)，與手術(shù)病理結(jié)果比較，其檢出率明顯高于常規(guī)超聲。腫瘤的增強(qiáng)模式中，內(nèi)部不均勻低增強(qiáng)及周邊不規(guī)則環(huán)狀無增強(qiáng)多見于轉(zhuǎn)移組(P<0.05)。甲狀腺結(jié)節(jié)內(nèi)部的低增強(qiáng)表現(xiàn)是惡性結(jié)節(jié)的重要特征[13]，本研究顯示不均勻低增強(qiáng)與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移也有關(guān)，有報(bào)道甲狀腺癌內(nèi)部的增強(qiáng)程度與腫瘤大小有關(guān)，直徑<10 mm及10～20 mm時(shí)，甲狀腺癌以低增強(qiáng)為主，直徑>20 mm時(shí)，以高增強(qiáng)為主[13]。PTC在瘤體較小時(shí)，血管床發(fā)育不成熟，另外，增殖的癌細(xì)胞對(duì)血管的擠壓造成血管壓力增高，也阻礙了腫瘤內(nèi)的血液供應(yīng)[17- 18]，隨著腫瘤體積的增大，受血管生成因子的誘導(dǎo)，大量的新生血管形成[19]，故表現(xiàn)為富血供，而癌細(xì)胞分布的不均一性造成CEUS不均勻增強(qiáng)的表現(xiàn)。本研究納入的病例中，86.96%(140/161)的PTC小于20 mm，可能是不均勻低增強(qiáng)結(jié)果的主要原因。鑒于目前人們體檢意識(shí)的提高，多數(shù)可疑結(jié)節(jié)在體積較小時(shí)即發(fā)現(xiàn)，20 mm以上的惡性結(jié)節(jié)并不多見，因此，CEUS時(shí)內(nèi)部不均勻低增強(qiáng)表現(xiàn)是值得重視的重要特征。瘤旁的表現(xiàn)與腫瘤侵襲性生長過程中，周圍組織繼發(fā)的病理變化有關(guān)，本研究未轉(zhuǎn)移組PTC周邊可見多種增強(qiáng)環(huán)，但轉(zhuǎn)移組僅見不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)，且不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)在轉(zhuǎn)移組及未轉(zhuǎn)移組之間的差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，可能與腫瘤快速生長對(duì)瘤旁組織擠壓明顯，造成間質(zhì)水腫、炎性滲出或壞死有關(guān)[20]，提示不規(guī)則無增強(qiáng)環(huán)可能與PTC的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有關(guān)。另外，本研究有不規(guī)則高增強(qiáng)環(huán)(11個(gè))的PTC均見于未轉(zhuǎn)移組，但在兩組之間的差異并無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。高增強(qiáng)環(huán)可能為腫瘤周邊間質(zhì)反應(yīng)過程中形成的新生血管環(huán)，這一特征是否與腫瘤侵襲性有關(guān)尚需增加樣本量后進(jìn)一步深入探討。

本研究尚存在一定的局限性：轉(zhuǎn)移組的病例較未轉(zhuǎn)移組少，并且由于是隨機(jī)納入，故周邊環(huán)狀增強(qiáng)表現(xiàn)的患者較少，今后將對(duì)結(jié)節(jié)周邊特征與轉(zhuǎn)移的關(guān)系進(jìn)行詳細(xì)地探討。

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Value of Contrast-enhanced Ultrasound and Conventional Ultrasound in the Diagnosis of Papillary Thyroid Carcinoma with Cervical Lymph Node Metastases

ZHANG Yan，LUO Yukun，ZHANG Mingbo，YANG Ming，ZHANG Ying，LI Junlai，TANG Jie

Department of Ultrasound，Chinese PLA General Hospital，Beijing 100853，China

Corresponding author：LUO Yukun Tel：010- 66939533，E-mail：lyk301@163.com

Objective To compare the ultrasound features of papillary thyroid carcinoma with or without cervical lymph node metastasis (LNM). Methods Patients suspected of thyroid cancer underwent the conventional ultrasound and contrast-enhanced ultrasound (CEUS) examinations. Patients’ age，sex，and ultrasound characteristics of lesions were recorded. With the surgical pathology as the golden standard，the ultrasound features were compared between the cervical LNM group and non-LNM group. Results Of 144 patients，51 had cervical LNM and 93 did not. Patients’ ages，sex and number of lesions had no significant difference between two groups (allP>0.05). Tumor with LNM had maximum size greater than 0.85 cm，ill-defined margin (P=0.000)，irregular shape (P=0.007)，internal heterogeneous echogenicity (P=0.007)，microcalcification (P=0.020)，internal heterogeneous low-enhancement (P=0.002)，peripheral non-enhancement ring (P=0.030)，and extracapsular extension (P=0.000). Conclusions Conventional ultrasound and CEUS are helpful for predicting the cervical LNM of PTC. CEUS can obtain more accurate diagnostic results for the extracapsular extension，which contributes to the prediction of cervical LNM.

thyroid cancer；ultrasound；lesion；contrast-enhanced ultrasound

國家自然科學(xué)基金(81471681)和解放軍總醫(yī)院臨床科研扶持基金(2015PC-TSYS- 2022)Supported by the National Natural Sciences Foundation of China (81471681) and the Clinical Research Support Foundation of PLA General Hospital (2015PC-TSYS- 2022)

羅渝昆 電話：010- 66939533，電子郵件：lyk301@163.com

R445.1

A

1000- 503X(2017)02- 0177- 06

10.3881/j.issn.1000- 503X.2017.02.003

2016- 09- 28)