廣州市售肉類食品源大腸埃希菌耐藥性分析

曾 莉， 黃仕鳳， 劉思玲， 王 晶， 劉健華

(1華南農(nóng)業(yè)大學 獸醫(yī)學院/廣東省獸藥研制與安全評價重點實驗室， 廣東 廣州 510642； 2佛山市正典生物技術(shù)有限公司， 廣東 佛山 528138)

廣州市售肉類食品源大腸埃希菌耐藥性分析

曾 莉1?， 黃仕鳳2?， 劉思玲1， 王 晶1， 劉健華1

(1華南農(nóng)業(yè)大學 獸醫(yī)學院/廣東省獸藥研制與安全評價重點實驗室， 廣東 廣州 510642； 2佛山市正典生物技術(shù)有限公司， 廣東 佛山 528138)

【目的】了解廣州市售肉類食品源大腸埃希菌的污染和耐藥情況。【方法】自2011年7月至8月，從廣州市各大農(nóng)貿(mào)市場和超市采集市售肉類樣品310份，其中豬肉253份，雞肉57份。采用選擇性培養(yǎng)基分離鑒定大腸埃希菌Escherichiacoli，瓊脂稀釋法測定大腸埃希菌對19種抗菌藥物的最小抑菌濃度(MIC)?！窘Y(jié)果】310份樣品中共分離到213株大腸埃希菌，分離率為68.7%，其中豬肉源177株，雞肉源36株。受試菌株對復方新諾明、鏈霉素和四環(huán)素的耐藥率超過75.0%，對氨芐西林、萘啶酸、氯霉素、新霉素、氟苯尼考、磷霉素、環(huán)丙沙星、安普霉素、恩諾沙星、慶大霉素和頭孢唑啉的耐藥率為10.0%～60.0%，而對頭孢西丁、頭孢曲松、頭孢他啶、黏菌素和阿米卡星表現(xiàn)較為敏感，耐藥率小于5.0%。雞肉源大腸埃希菌對頭孢唑啉、頭孢西丁、頭孢曲松、頭孢他啶和磷霉素的耐藥率均高于豬肉源大腸埃希菌，差異極顯著(P<0.01)。213株大腸埃希菌中82.2%為多重耐藥菌?！窘Y(jié)論】廣州市售肉類食品存在較為嚴重的多重耐藥大腸埃希菌污染，且雞肉源大腸埃希菌耐藥性較豬肉源大腸埃希菌嚴重。

大腸埃希菌； 肉類食品源； 瓊脂稀釋法； 耐藥性

近年來，食品安全倍受各國政府和公眾的關(guān)注，其中微生物污染造成的食源性疾病是世界食品安全中相對突出的問題。肉類因其豐富的營養(yǎng)成分成為人們膳食營養(yǎng)的主要來源之一，但也容易受到微生物污染而腐敗變質(zhì)。大腸埃希菌Escherichiacoli是人和動物的腸道共棲菌和條件性致病菌。某些特殊血清型的大腸埃希菌可引起嚴重腹瀉和敗血癥[1]。大腸埃希菌作為共生菌，在人和動物的腸道及食品中廣泛存在，一方面保持了腸道內(nèi)菌群的平衡，另一方面也成為了耐藥基因的貯存庫，為耐藥基因在不同菌株間的傳播創(chuàng)造條件[2]，在研究耐藥基因的傳播機制中至關(guān)重要。

在近代的動物養(yǎng)殖業(yè)中，不以治療為目的的抗生素作為飼料添加劑被濫用，以期改善動物性能，提高養(yǎng)殖效益。隨著長時間大量地使用抗生素，抗生素殘留越來越多，動物體內(nèi)及周圍環(huán)境中細菌產(chǎn)生耐藥性[3]。耐藥細菌的產(chǎn)生及快速傳播，為臨床治療增加了成本和治愈風險，不僅對動物的健康造成危害，給養(yǎng)殖業(yè)帶來經(jīng)濟損失，同時可經(jīng)食物鏈傳播給人類，威脅人類的健康[4]。研究表明食品動物源大腸埃希菌的耐藥性復雜，各地區(qū)耐藥性差異大且隨時間變化快[5-6]。本試驗對廣州市售肉類食品中大腸埃希菌進行分離鑒定及耐藥性調(diào)查，以期為養(yǎng)殖業(yè)抗菌藥物的合理使用提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

2011年7—8月從廣州市各地區(qū)11個農(nóng)貿(mào)市場和6家超市采集310份肉類樣品，包括253份豬肉，57份雞肉。大腸埃希菌ATCC25922為廣東省獸藥研制與安全評價重點實驗室保存。

堿性蛋白胨緩沖液(BPW)、麥康凱瓊脂、伊紅美蘭瓊脂、LB瓊脂、LB肉湯、水解酪蛋白瓊脂、水解酪蛋白肉湯均購自廣州海博微生物有限公司。大腸埃希菌科細菌生化編碼微量鑒定管購自杭州天和微生物試劑有限公司。氨芐西林(AMP)、頭孢唑啉(CFZ)、頭孢曲松(CRO)、頭孢西丁(FOX)、頭孢他啶(CAZ)、安普霉素(APR)、慶大霉素(GEN)、鏈霉素(STR)、氯霉素(CHL)、新霉素(NEO)、阿米卡星(AMI)、四環(huán)素(TET)、黏菌素(CL)、磷霉素(FOS)、復方新諾明(SXT)、萘啶酸(NAL)、恩諾沙星(ENR)和環(huán)丙沙星(CIP)均購自中國藥品生物制品檢定所；氟苯尼考(FLR)購自中國獸醫(yī)藥品監(jiān)察所。

1.2 方法

1.2.1 細菌分離鑒定 樣品處理按照中華人民共和國國家標準GB/T 4789.1—2008食品衛(wèi)生微生物學檢驗總則中規(guī)定進行。樣品采集后，將其置于低溫保存箱或常溫條件下運送至實驗室。肉類樣品采用無菌操作的方法取表面的肉接種到10 mL BPW中，置于37 ℃恒溫搖床培養(yǎng)3～5 h后吸取1 mL BPW接種到4 mL的LB肉湯中，37 ℃培養(yǎng)過夜后，劃線接種于麥康凱平板上培養(yǎng)16～18 h，挑取紅色不透明中等大小的可疑單菌落，劃線接種于伊紅美蘭平板上培養(yǎng)16～18 h后，挑取黑色帶金屬光澤的單菌落劃線接種于LB瓊脂平板。挑取上述分離的單菌落，接種于LB肉湯，37 ℃靜置培養(yǎng)16～18 h，用高壓滅菌后的生理鹽水將菌液稀釋到1×105CFU·mL-1，用直徑為0.5 mm的接種絲蘸取稀釋液接種于腸桿菌科細菌生化編碼微量鑒定管中，氨基酸和氨基酸對照鑒定管用石蠟封口，其他鑒定管以封口膜封口，整個操作過程確保無雜菌污染。將接好菌的鑒定管置于恒溫培養(yǎng)箱內(nèi)，37 ℃靜置培養(yǎng)24 h后，對菌株的生化結(jié)果進行判斷并編碼，按編碼值檢索腸桿菌科細菌生化編碼表，對無法判定的菌株進一步生化試驗予以判斷。

1.2.2 藥敏試驗 參照美國臨床實驗室標準化委員會(CLSI)的指導原則和執(zhí)行標準，采用瓊脂稀釋法測定按照1.2.1方法分離出的213株大腸埃希菌對19種抗菌藥的最小抑菌濃度(MIC)，大腸埃希菌ATCC25922作為質(zhì)控菌株，受試藥物的質(zhì)控范圍和耐藥折點參考CLSI(M100-S25)和(VET01-S2)，以敏感、中介和耐藥3種形式對MIC做出判定。

1.3 數(shù)據(jù)處理

Excel整理數(shù)據(jù)，運用卡方檢驗進行差異顯著性分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 細菌的分離鑒定

腸桿菌科生化鑒定結(jié)果顯示，最終從310份樣品中分離得到213株大腸埃希菌，分離率為68.7%，其中，雞肉源大腸埃希菌36株，分離率為63.2%，豬肉源大腸埃希菌177株，分離率為70.0%。

2.2 藥敏試驗結(jié)果

藥敏試驗結(jié)果如表1所示，213株肉類食品源大腸埃希菌對復方新諾明耐藥率最高，達85.0%，對鏈霉素和四環(huán)素耐藥率超過75.0%，對氨芐西林、萘啶酸、氯霉素、新霉素、氟苯尼考、環(huán)丙沙星、安普霉素、恩諾沙星、慶大霉素、頭孢唑啉耐藥率為10.0%～60.0%，而對磷霉素、頭孢西丁、頭孢曲松、頭孢他啶、黏菌素和阿米卡星表現(xiàn)較為敏感，耐藥率低于10.0%。豬肉源和雞肉源大腸埃希菌對復方新諾明的耐藥率均大于80.0%。雞肉源菌株對阿米卡星和黏菌素較為敏感(耐藥率均低于6.0%)，而豬肉源大腸埃希菌對阿米卡星、黏菌素、頭孢他啶、頭孢曲松、頭孢西丁和頭孢唑啉多種藥物敏感(耐藥率均低于10.0%)。除了四環(huán)素、復方新諾明、鏈霉素和氯霉素4種藥物外，雞肉源大腸埃希菌對其他15種藥物的耐藥率均高于豬肉源菌株，尤其是對頭孢唑啉、頭孢西丁、頭孢曲松、頭孢他啶和磷霉素的耐藥率均高于豬肉源大腸埃希菌，差異顯著或極顯著(P<0.05或P<0.01)；豬肉源大腸埃希菌鏈霉素耐藥率顯著高于雞肉源大腸埃希菌(P<0.05)。

表1 大腸埃希菌藥敏試驗結(jié)果1)

Tab.1 Results of antimicrobial susceptibilities ofEscheri-chiacoli耐藥率/%

藥物名稱肉類食品源(n=213)豬肉源(n=177)雞肉源(n=36)阿米卡星0．502．8黏菌素4．24．05．6慶大霉素19．219．219．4恩諾沙星19．217．527．8安普霉素21．619．233．3環(huán)丙沙星22．120．330．6氟苯尼考31．530．536．1新霉素41．340．147．2氯霉素41．842．936．1萘啶酸47．946．952．8氨芐西林57．756．563．9鏈霉素76．579．163．9?四環(huán)素76．576．875．0復方新諾明85．085．383．3頭孢他啶2．81．111．1??頭孢曲松4．21．119．4??頭孢西丁4．72．316．7??頭孢唑啉11．37．330．6??磷霉素7．05．116．7?

1) *和**分別表示豬肉源大腸埃希菌與雞肉源大腸埃希菌的耐藥性差異顯著和極顯著(P<0.05，P<0.01，卡方檢驗)。

2.3 大腸埃希菌多重耐藥性

213株大腸埃希菌的多重耐藥情況如表2所示，175株大腸埃希菌表現(xiàn)為多重耐藥性(82.2%)，其中耐3～5種藥物的有61株(28.6%)；耐6～9種藥物有90株(42.3%)；耐10～18種藥物有24株(11.3%)。耐5種藥物的菌株最多，共28株，占總菌株數(shù)的13.1%，其次是耐6種和7種藥物的菌株，分別有26株(12.2%)和23株(10.8%)，未檢測到同時耐19種藥物的菌株。8株大腸埃希菌對20種藥物全部敏感，其中雞肉源1株和豬肉源7株；雞肉源大腸埃希菌中具有多重耐藥性的菌株占66.7%，豬肉源大腸埃希菌的則占79.7%。雞肉源大腸埃希菌以耐1或2種藥物最多(占13.9%)，多重耐藥主要集中在耐4種藥物型(占11.1%)，耐10種以上藥物的菌株占22.2%，有1株菌對除了黏菌素外的18種藥物均耐藥；豬肉源大腸埃希菌以耐5種藥物最多(占13.6%)，其次是耐6種(13.6%)和7種藥物(12.4%)，多重耐藥主要集中在耐3～9種藥物(占70.6%)，耐10種以上藥物的菌株占9.0%。

表2 不同來源大腸埃希菌的多重耐藥情況

Tab.2 Multi-drug resistance ofEscherichiacolifrom diff-erent sources

耐藥種數(shù)豬肉源(n=177)雞肉源(n=36)菌株數(shù)/株耐藥率/%菌株數(shù)/株耐藥率/%074．012．8195．1513．92126．8513．93147．925．64137．3411．152614．725．662413．625．672212．412．88147．925．69126．838．31063．425．61163．4001221．112．81310．6001410．612．8150025．6170012．8180012．8≥314179．72466．7≥10169．0822．2

3 討論與結(jié)論

目前在國內(nèi)已有報道市售豬肉和雞肉存在大腸埃希菌污染，且部分菌株已產(chǎn)生較為復雜的耐藥性[7-13]。2006—2009年只帥等[12]對采自陜西省市售豬肉進行檢測，大腸埃希菌檢出率為88%(30/34)。2009年6月至2010年5月鄒立扣等[8]采集四川省鮮豬肉126份，分離出105株大腸埃希菌，分離率達到83.33%。2010年7—9月，史秋梅等[13]采集河北省市售豬肉和雞肉，大腸埃希菌陽性檢出率分別為23.8%(5/21)和35.3%(12/34)。段沙沙等[14]對2012年2月采自鄭州市售83份豬肉和56份雞肉樣品分別進行檢測，結(jié)果分別從16份豬肉(19.3%)和18份雞肉(32.1%)樣品中檢出大腸埃希菌。Zhang等[15]于2012和2013年從四川采集193份豬肉和59份雞肉，大腸埃希菌分離率分別達到79.3%(161/193)和84.8%(50/59)。Abdallah等[16]2013年在埃及采集112份雞肉樣品，其中分離到38株大腸埃希菌，分離率為33.93%。2014年周雪雁等[7]報道甘肅省市售豬肉大腸埃希菌檢出率為71.4%(50/70)。本研究表明廣州市售肉類食品源大腸埃希菌分離率為68.7%，且豬肉源大腸埃希菌分離率(70.0%)高于雞肉源(63.2%)，說明廣州地區(qū)大多數(shù)市售肉類食品都存在大腸埃希菌污染。

藥敏試驗結(jié)果顯示分離自市售豬、雞肉的大腸埃希菌呈高水平廣譜耐藥，比2009年何嘉儀等[11]報道的廣東省東莞市售鮮肉源大腸埃希菌耐藥性明顯上升，也顯著高于鄒立扣等[8]報道的2009—2010年四川省豬肉源大腸埃希菌耐藥率，其中四環(huán)素的耐藥率最高，為55.3%。Zhang等[15]報道的2012—2013年四川省食品源大腸埃希菌則對磺胺甲惡唑、四環(huán)素、氨芐西林和卡那霉素的耐藥率分別為61.6%、61.2%、48.2%和22.4%，除阿米卡星的耐藥率顯著高于本研究外，其余3種藥物耐藥率均低于本研究。而Ghodousi等[17]發(fā)現(xiàn)意大利2013年分離自雞肉的134株大腸埃希菌中分別有19株(14.1%)和106株(79.1%)對慶大霉素和復方新諾明耐藥，與本研究結(jié)果相近，對四環(huán)素的耐藥率高于本研究結(jié)果，達到88.8%；而環(huán)丙沙星的耐藥率則高達91.8%。本研究中分離自2011年廣州市零售豬肉和雞肉的大腸埃希菌對復方新諾明、四環(huán)素、鏈霉素和氨芐西林的耐藥率較高，分別為85.0%、76.5%、76.5%和57.7%，只帥等[12]也報道了陜西食源性大腸埃希菌對這4種藥物的高耐藥率，且美國2002—2008年分離自零售肉的大腸埃希菌也有類似報道[18]，這4種藥物對畜禽大腸埃希菌病的療效降低是因為這些藥物使用時間長、臨床使用廣泛而導致的抗藥性。但相對于氨芐西林耐藥率(57.7%)，其他頭孢類藥物的耐藥率維持在較低的水平，這是因為目前頭孢類藥物尤其是第3代頭孢菌素價格昂貴，且批準在獸醫(yī)臨床上使用的藥物有限，獸醫(yī)臨床使用率較低，宋立等[6]研究的結(jié)果也證明了這一點，但同時因為頭孢類藥物在國內(nèi)獸醫(yī)臨床的使用而引起頭孢類藥物的交叉耐藥，因此在動物性食品中也呈現(xiàn)一定程度的耐藥性。另外，雞肉源大腸埃希菌對頭孢菌素類藥物的耐藥率要顯著地高于豬肉源大腸埃希菌，這與國內(nèi)報道動物食品源大腸埃希菌耐藥性結(jié)果相呼應[19]，雞肉源大腸埃希菌耐藥性較豬肉源大腸埃希菌嚴重。

本試驗中豬肉和雞肉源的大腸埃希菌對氯霉素的耐藥率分別為42.9%和36.1%，雖然氯霉素因其嚴重的毒副作用在食品性動物中被禁止使用，但同屬于酰胺醇類藥物的動物專用藥氟苯尼考，因其良好的廣譜抗菌活性被廣泛應用于獸醫(yī)臨床，從而引起氯霉素的交叉耐藥。磷霉素雖然已經(jīng)在人醫(yī)臨床上使用了40多年，但它對多種細菌尤其是多重耐藥菌依然保持了良好的抗菌活性[20]。Ho等[21]檢測的動物源大腸埃希菌對磷霉素的耐藥率為4.2%，國內(nèi)動物食品源大腸埃希菌對磷霉素的耐藥率為1.3%[22]，Yang等[23]報道的2009—2011年雞肉源大腸埃希菌磷霉素耐藥率為8.8%。本試驗中肉類食品源大腸埃希菌對磷霉素的耐藥率為7.0%，然而，由于磷霉素在國內(nèi)并未被批準用于家畜，動物食品和肉類食品中高磷霉素耐藥率這一現(xiàn)象很有可能是其他多種抗菌藥物共同選擇(例如頭孢菌素類和氨基糖苷類抗生素同時選擇)或者非法使用磷霉素而導致的結(jié)果，這需要引起臨床獸醫(yī)和人醫(yī)的注意。阿米卡星作為半合成的氨基糖苷類抗菌藥物對治療革蘭陰性菌感染有良好的效果，但因其價格較昂貴，在養(yǎng)殖業(yè)中較少用來治療動物細菌感染，本試驗中阿米卡星的低耐藥率也是與此相符的。多黏菌素類藥物被臨床人醫(yī)視為“最后一道防線”，用于臨床上多重耐藥革蘭陰性菌感染的治療，因此在國際上也受到極其廣泛的關(guān)注。黏菌素在養(yǎng)殖業(yè)中被廣泛用于防治畜禽疾病，雖然本試驗中大腸埃希菌對黏菌素的耐藥率依然很低，但隨著可轉(zhuǎn)移的多黏菌素耐藥基因mcr-1的發(fā)現(xiàn)[24]，有必要對動物食品中黏菌素的耐藥情況進行長期監(jiān)測。

受試菌株除了對某些抗菌藥表現(xiàn)高的耐藥性外，多重耐藥現(xiàn)象也較為普遍，分離的大腸埃希菌中，高達82.2%的菌株呈多重耐藥性。研究表明病原菌的高度耐藥性與養(yǎng)殖戶用藥過程中選藥、用藥劑量、療程不當?shù)却嬖谥苯雨P(guān)系[11]。肉類本身富含營養(yǎng)物質(zhì)，適合大腸埃希菌繁殖，加工過程也容易造成2次污染[10]。這都提示人們在臨床用藥時一定要考慮藥物的抗菌活性及細菌對藥物的敏感性等多方面因素，采取相應措施盡量避免耐藥現(xiàn)象的產(chǎn)生。

目前，大腸埃希菌已成為潛在的人畜共患病病原菌之一，其耐藥性的不斷增加使得臨床上對該病的防治面臨日益嚴峻的挑戰(zhàn)，既增加了治療成本，縮短了新藥的使用周期，也加大了新藥的研發(fā)成本。同時，大量使用抗菌藥也導致畜禽產(chǎn)品的藥物殘留及耐藥菌向人體的轉(zhuǎn)移，給人類健康構(gòu)成了潛在的威脅[25]。因此，為了減少和避免耐藥性的產(chǎn)生，同時也為保障畜牧業(yè)的健康持續(xù)發(fā)展、食品安全及公共衛(wèi)生，獸醫(yī)臨床治療細菌感染時應根據(jù)藥敏試驗結(jié)果，結(jié)合養(yǎng)殖場實際情況，制定出合理的治療方案。當發(fā)現(xiàn)某種藥物敏感性下降或較低時，應減少或停止該藥的使用，在實際中還可采用輪換用藥、交叉用藥或聯(lián)合用藥，盡量避免耐藥和多重耐藥性的產(chǎn)生。

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【責任編輯 霍 歡】

Antimicrobial activity of Escherichia coli from retail meat in Guangzhou

ZENG Li1?, HUANG Shifeng2?, LIU Siling1, WANG Jing1, LIU Jianhua1

(1 College of Veterinary Medicine, South China Agricultural University/Guangdong Provincial Key Laboratory of
Veterinary Pharmaceutics Development and Safety Evaluation， Guangzhou 510642, China;
2 Foshan Standard Bio-Tech Co., Ltd., Foshan 528138, China)

【Objective】 To understand the contamination status and antimicrobial activity ofEscherichiacoliin retail meat sold in Guangzhou.【Method】We collected 310 meat samples including 253 retail pork and 57 chicken meat from markets and supermarkets in Guangzhou from July to August, 2011.E．colistrains were isolated and identified using the selective media. The susceptibilities ofE．colistrains to 19 common antibiotics represented by the minimum inhibitory concentrations (MIC) were tested using the agar dilution method.【Result】Totally 213E．colistrains were isolated from 310 meat samples with the detection frequency of 68.7%, including 117 pork isolates and 36 chicken meat isolates. More than 75.0% isolates were resistant to sulfamethoxazole/trimethoprim, streptomycin and tetracycline, 10.0% to 60.0% isolates were resistant to ampicillin, nalidixic acid, chloramphenicol, neomycin, florfenicol, fosfomycin, ciprofloxacin, apramycin, enrofloxacin, gentamicin and cefazolin, and the isolates were sensitive to cefoxitin, ceftriaxone, ceftazidime, colistin and amikacin with below 5.0% being resistant strains. Isolates from chicken meat showed significantly higher resistance to cefazolin, cefoxitin, ceftriaxone, ceftazidime and fosmycin compared to pork isolates(P<0.01). There were 82.2% multi-drug resistant strains of 213E．colistrains.【Conclusion】Retail meat sold in Guangzhou were severely contaminated by multi-drug resistantE．coli, and chicken meat isolates showed higher resistance compared to pork isolates.

Escherichiacoli; retail meat origin; agar dilution method; antimicrobial activity

2016- 05- 04優(yōu)先出版時間：2017-01-10

曾 莉(1991—)，女，碩士研究生,E-mail:347589120@qq.com；黃仕鳳(1989—)，女，E-mial:910564993@qq.com；?表示對本文貢獻相同；通信作者：劉健華(1973—)，女，教授，博士，E-mail:jhliu@scau.edu.cn

973計劃(2013CB127200)

S852.61

A

1001- 411X(2017)02- 0027- 05

優(yōu)先出版網(wǎng)址：http://www.cnki.net/kcms/detail/44.1110.s.20170110.1423.008.html

曾 莉， 黃仕鳳， 劉思玲， 等.廣州市售肉類食品源大腸埃希菌耐藥性分析[J].華南農(nóng)業(yè)大學學報，2017,38(2):27- 31.