DTI纖維束分析對(duì)阿爾茨海默癥的研究

徐令儀，張?jiān)?，張冰，劉冰，孫鈺，王亞菲，武文博，劉任遠(yuǎn)，萬(wàn)遂人

(1.東南大學(xué) 醫(yī)學(xué)電子學(xué)實(shí)驗(yàn)室，江蘇 南京 210096； 2.南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院 醫(yī)學(xué)影像科，江蘇 南京 210008； 3.中國(guó)科學(xué)院自動(dòng)化研究所 模式識(shí)別國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100190；4.南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院 神經(jīng)內(nèi)科，江蘇 南京 210008)

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·論 著·

DTI纖維束分析對(duì)阿爾茨海默癥的研究

徐令儀1，張?jiān)?，張冰2，劉冰3，孫鈺1，王亞菲1，武文博2，劉任遠(yuǎn)4，萬(wàn)遂人1

(1.東南大學(xué) 醫(yī)學(xué)電子學(xué)實(shí)驗(yàn)室，江蘇 南京 210096； 2.南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院 醫(yī)學(xué)影像科，江蘇 南京 210008； 3.中國(guó)科學(xué)院自動(dòng)化研究所 模式識(shí)別國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100190；4.南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院 神經(jīng)內(nèi)科，江蘇 南京 210008)

目的:觀察阿爾茨海默癥(AD)患者、輕度認(rèn)知障礙(MCI)患者和正常老年人間白質(zhì)纖維束差異及FA值分布與認(rèn)知量表評(píng)分的關(guān)系，以研究認(rèn)知障礙與全腦纖維束損害的關(guān)系并探討其病理機(jī)制。方法:對(duì)25例AD患者(AD組)、29例MCI患者(MCI組)和34例正常對(duì)照老年人(NC組)使用Achieva 3.0 T TX磁共振進(jìn)行磁共振彌散張量成像(DTI)掃描，采用FSL軟件對(duì)3組被試者進(jìn)行基于纖維束空間統(tǒng)計(jì)(TBSS)分析和與量表評(píng)分的相關(guān)性分析。結(jié)果:與NC組比較，MCI組和AD組纖維束FA值均有降低，其中AD組FA值降低區(qū)域更廣泛；研究發(fā)現(xiàn)了被試者FA值與MMSE評(píng)分及MoCA評(píng)分呈正相關(guān)的區(qū)域。結(jié)論:AD患者和MCI患者腦內(nèi)多發(fā)白質(zhì)纖維束損害，F(xiàn)A值改變可能反映認(rèn)知障礙嚴(yán)重程度，F(xiàn)A值差異對(duì)AD的早期診斷具有價(jià)值。

阿爾茨海默癥； 輕度認(rèn)知障礙； 基于纖維束空間統(tǒng)計(jì)方法； 各向異性分?jǐn)?shù)； 彌散張量成像

阿爾茨海默癥(Alzheimer’s disease，AD)是老年人最?；嫉陌V呆類(lèi)疾病，輕度認(rèn)知障礙(mild cognitive impairment，MCI)被認(rèn)為是正常老化與AD的中間狀態(tài)，MCI患者有很大可能發(fā)展為AD。研究表明，AD病人除了腦灰質(zhì)萎縮外，其腦白質(zhì)纖維束也存在大量變性[1]。傳統(tǒng)的磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)方法如T2加權(quán)能夠很好地區(qū)分腦白質(zhì)和大腦皮質(zhì)，但不能給出腦白質(zhì)纖維束的解剖學(xué)信息，從而限制了對(duì)神經(jīng)退行性病變中白質(zhì)結(jié)構(gòu)改變的研究。磁共振彌散張量成像(diffusion tensor imaging，DTI)是目前唯一可在活體顯示人腦白質(zhì)纖維束的無(wú)創(chuàng)性探測(cè)手段[2]。DTI利用組織中水分子的彌散特性來(lái)反映髓鞘緊密度和完整性等纖維束特性，各向異性分?jǐn)?shù)(fractional anisotropy，F(xiàn)A)是DTI中評(píng)價(jià)腦白質(zhì)完整性的重要參數(shù)之一。

目前常用的分析DTI數(shù)據(jù)的方法主要有傳統(tǒng)的感興趣區(qū)域(rigion of interest，ROI)分析法、分布形態(tài)測(cè)量學(xué)(voxel- based morphometry，VBM)分析法、纖維束空間統(tǒng)計(jì)學(xué)(tract- based spatial statistics，TBSS)分析法等。ROI分析的位置和大小是主觀選擇的，研究可重復(fù)性差；VBM方法通過(guò)獨(dú)立于研究者的全腦自動(dòng)分析解決了ROI分析法存在的問(wèn)題，但其不完美的圖像配準(zhǔn)和平滑參數(shù)選擇的不統(tǒng)一影響了分析結(jié)果的準(zhǔn)確性；TBSS方法保留了VBM的優(yōu)勢(shì)，且通過(guò)其自動(dòng)化全腦分析克服了VBM配準(zhǔn)與平滑帶來(lái)的問(wèn)題[3]。本研究利用TBSS方法分析AD患者、MCI患者與正常老年對(duì)照(normal cognitive control，NC)組的組間FA值差異，并分析不同部位白質(zhì)纖維束FA值差異的意義，探討其差異是否對(duì)AD的早期診斷具有價(jià)值。

1 對(duì)象與方法

1.1 研究對(duì)象

研究對(duì)象共88例，其中包括了2013年6月至2015年12月25來(lái)自于南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院老年科及記憶門(mén)診符合入組標(biāo)準(zhǔn)的25例AD患者(AD組)和29例MCI患者(MCI組)，以及在同一時(shí)間段內(nèi)自愿入組的34例NC者(NC組)。高血壓、高血脂、糖尿病、顱腦損傷、中風(fēng)、智力缺陷、有精神病史等患者和吸煙酗酒者均被剔除，入組被試均為右利手。研究對(duì)象均接受了簡(jiǎn)易精神狀態(tài)量表(mini- mental state examination，MMSE)和蒙特利爾認(rèn)知評(píng)估量表(montrealcognitive assessment，MoCA)檢查。本研究的認(rèn)知評(píng)分量表均由專(zhuān)業(yè)神經(jīng)科醫(yī)師按標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行；研究獲得鼓樓醫(yī)院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)，并取得患者知情同意。

1.2 MRI

所有被試者均使用荷蘭Philips公司生產(chǎn)的Achieva 3.0 T TX雙梯度雙射頻源磁共振系統(tǒng)，8通道頭線圈。每個(gè)被試者均進(jìn)行了高分辨率T1加權(quán)成像和DTI掃描。T1加權(quán)成像使用3D MPRAGE序列(TR 9.8 ms，TE 4.6 ms，矩陣256×256，視野256 mm×256 mm， 層厚1 mm，分辨率1 mm×1 mm×1 mm)。DTI掃描序列為單次激發(fā)自旋回波的平面回波成像序列(spin- echo echo- planar imaging，EPI)，TR 9 154 ms，TE 55 ms，矩陣112×112，視野224 mm×224 mm，層厚 2.5 mm， 分辨率2 mm×2 mm×2.5 mm，32個(gè)b=1 000 s·mm-2的擴(kuò)散編碼方向和1個(gè)b=0的方向。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

通過(guò)FSL軟件[4]的FDT[5]工具進(jìn)行被試者的DTI數(shù)據(jù)預(yù)處理，其中包括提取DTI的b0圖像、剝腦操作去除頭皮和顱骨、對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行渦流校正、計(jì)算彌散張量并得到FA圖。

得到經(jīng)過(guò)預(yù)處理的數(shù)據(jù)后，使用TBSS[6]對(duì)所有被試者的FA值進(jìn)行如下分析：(1) 使用非線性配準(zhǔn)將個(gè)體空間下的FA圖配準(zhǔn)到MNI152標(biāo)準(zhǔn)空間，得到標(biāo)準(zhǔn)空間下的FA圖；(2) 生成所有被試者的平均FA圖并從中提取出FA骨架，F(xiàn)A骨架反映了3組被試者的主要白質(zhì)纖維束分布；(3) 將所有被試者標(biāo)準(zhǔn)空間下的FA圖疊加到FA骨架上得到每個(gè)被試者骨架化的FA圖。

之后對(duì)骨架化的FA圖進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，包括以下3個(gè)步驟：(1) 設(shè)計(jì)NC- AD、NC- MCI、MCI- AD 3組比較矩陣，對(duì)AD、MCI、NC 3組被試者的骨架化FA圖兩兩進(jìn)行基于體素水平的全腦非參數(shù)統(tǒng)計(jì)比較(randomise)，P<0.05則被認(rèn)為兩組間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，在該比較中我們選擇了FWE(family wise error)的無(wú)閾值簇增強(qiáng)(threshold- free cluster enhancement，TFCE)方法進(jìn)行多重比較校正；(2) 將步驟(1) 中組間比較結(jié)果分別疊加到FMRIB58_FA纖維束模板上并提取20條纖維束中組間比較有顯著性差異的體素個(gè)數(shù)；(3) 分別將所有被試者的MMSE和MoCA評(píng)分作為自變量，所有被試者FA值作為因變量進(jìn)行回歸分析(randomise，P<0.05，TFCE)，找到與MMSE及MoCA評(píng)分變化相關(guān)的纖維束。

2 結(jié) 果

2.1 一般資料

3組被試的人口學(xué)特征及量表評(píng)分等信息如表1所示。3組間年齡、性別和受教育程度差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，MMSE評(píng)分(P<0.001)和MoCA(P<0.001)的組間差異存在統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

表1 3組被試人口學(xué)特征和量表評(píng)分結(jié)果

特征及評(píng)分AD(n=25)MCI(n=29)NC(n=34)P值年齡/歲73．48±11．8374．07±10．7669．03±11．530．163(女∶男)/例12∶1313∶1611∶230．429受教育程度/年11．30±3．4612．07±3．2214．13±2．940．068MMSE評(píng)分16．44±5．9825．55±2．2529．06±1．20<0．001MoCA評(píng)分11．48±4．1421．72±2．5627．12±1．97<0．001

2.2 TBSS結(jié)果的FA值比較

由所有被試者FA圖處理后得到如圖1所示的平均FA骨架圖，其中灰色骨架部分為平均FA骨架，背景為FSL軟件中標(biāo)準(zhǔn)空間下的T1W圖像。

圖2為分別對(duì)AD與NC、MCI與NC及AD與MCI的FA值進(jìn)行比較得到的FA值顯著降低的纖維束，灰色FA骨架上的深灰色區(qū)域?yàn)镕A值有顯著性差異部分，淺灰色區(qū)域的FA值無(wú)顯著性差異。由圖可見(jiàn)，AD組相對(duì)于NC組大部分纖維束均有FA值的廣泛降低，而MCI相對(duì)于NC、AD相對(duì)于MCI的FA值差異部分則相對(duì)較小。表2是使用FMRIB58_FA纖維束模板從圖2結(jié)果中提取出的FA值降低的纖維束分布情況。AD組相比于NC組和MCI組，F(xiàn)A值降低的纖維束主要包括視放射、皮質(zhì)脊髓束、扣帶束、胼胝體、下額枕束、下縱束和上縱束等，不在FMRIB58_FA模板上的小腦纖維束區(qū)域也出現(xiàn)了FA值的顯著性降低。MCI組相比于NC組也存在白質(zhì)纖維束的FA值降低區(qū)域，但沒(méi)有AD組的FA值降低區(qū)域廣泛。

回歸分析發(fā)現(xiàn)了大量被試者FA值有與MMSE評(píng)分及MoCA評(píng)分呈正相關(guān)的白質(zhì)區(qū)域，如圖3所示。

圖1 平均FA骨架圖

圖2 AD、MCI、NC兩兩比較FA顯著性差異圖 A.AD組相對(duì)于NC組FA值顯著降低的纖維束； B.MCI組相對(duì)于NC組FA值顯著降低的纖維束； C.AD組相對(duì)于MCI組FA值顯著降低的纖維束

3 討 論

3.1 白質(zhì)纖維束改變

扣帶束是扣帶回和其他腦灰質(zhì)結(jié)構(gòu)間的重要聯(lián)絡(luò)纖維，與情節(jié)記憶功能有緊密關(guān)聯(lián)?？蹘軗p會(huì)導(dǎo)致海馬和大腦皮質(zhì)聯(lián)絡(luò)中斷，繼而導(dǎo)致MCI和AD病人具有記憶障礙。在AD病人的尸檢中發(fā)現(xiàn)了基底前腦Meynet基底核膽堿能神經(jīng)元丟失導(dǎo)致的扣帶束神經(jīng)軸突及髓鞘變性，從而引起AD病人記憶障礙等現(xiàn)象[7]。本研究結(jié)果中MCI和AD病人扣帶束FA值降低與之吻合。

聯(lián)絡(luò)纖維是聯(lián)系同側(cè)半球內(nèi)部分皮質(zhì)的纖維。本研究中雙側(cè)鉤束、雙側(cè)上縱束、雙側(cè)下縱束及雙側(cè)額枕下束等聯(lián)絡(luò)纖維在AD、MCI和NC 3組比較的FA值均有顯著性差異區(qū)域，這與Teipel等[8- 9]的研究結(jié)果均有一致性。有研究發(fā)現(xiàn)額枕下束影響視覺(jué)空間處理和記憶功能[10]，上縱束受損可能累及空間工作記憶和語(yǔ)言功能[11- 12]，這些功能的降低均在MCI和AD的不同階段得到反映，這與我們的研究結(jié)果相互印證。

視放射是視路中的中樞神經(jīng)元，視放射病變會(huì)引起視野缺損。本研究中AD組和MCI組雙側(cè)視放射FA值降低提示了患者視覺(jué)功能的損害。李延峰等[13]的研究發(fā)現(xiàn)了MCI患者的視覺(jué)功能降低，而洪梅等[14]的研究證明了視力減低可能不僅由眼球本身引起，中樞神經(jīng)系統(tǒng)的退化也是一大重要因素。

AD患者的臨床表現(xiàn)除了記憶減退、判斷力降低、情緒異常外，還會(huì)出現(xiàn)生活自理能力降低、肢體僵硬等癥狀，而皮質(zhì)脊髓束異常會(huì)導(dǎo)致運(yùn)動(dòng)能力的下降[15]。本研究發(fā)現(xiàn)，AD和MCI患者雙側(cè)皮質(zhì)脊髓束FA值均降低，揭示了其皮質(zhì)脊髓束受到累及從而影響運(yùn)動(dòng)功能。另外，本研究還發(fā)現(xiàn)了小腦纖維束在AD和MCI患者中的異常。AD與MCI患者小腦纖維束的FA值降低現(xiàn)象由Liu等[16]在2011年初次報(bào)道，此前較少被研究者提及，也未受到研究者的廣泛關(guān)注。小腦通過(guò)與大腦、腦干和脊髓間豐富的傳入和傳出聯(lián)系，參與調(diào)節(jié)軀體平衡、肌緊張和隨意運(yùn)動(dòng)。由此我們認(rèn)為，AD患者運(yùn)動(dòng)能力的下降除了由皮質(zhì)脊髓束的異常引起外，可能還受到小腦白質(zhì)纖維束改變的影響，且在MCI階段小腦纖維束可能已經(jīng)部分改變但不足以影響患者的運(yùn)動(dòng)水平。一項(xiàng)神經(jīng)病理學(xué)研究[17]也發(fā)現(xiàn)了在AD患者的小腦處有彌散性的老年斑塊，這在一定程度上佐證了我們的結(jié)果。胼胝體作為兩側(cè)大腦皮層間的連合纖維，對(duì)雙側(cè)運(yùn)動(dòng)、一般感覺(jué)和視覺(jué)的調(diào)節(jié)有重要作用，胼胝體輻射線的受累也可能綜合影響人體的記憶、運(yùn)動(dòng)、視覺(jué)等功能。

表2 3組兩兩比較FA值降低的纖維束分布

纖維束FA值減低區(qū)域體素個(gè)數(shù)ADvsNCMCIvsNCADvsMCI左側(cè)視放射1128642547右側(cè)視放射1004483585左側(cè)皮質(zhì)脊髓束715690190右側(cè)皮質(zhì)脊髓束774509491左側(cè)扣帶束(扣帶回)37127823右側(cè)扣帶束(扣帶回)13313020左側(cè)扣帶束(海馬)15533136右側(cè)扣帶束(海馬)1058626胼胝體輻射線枕部798538721胼胝體輻射線額部348729301518左側(cè)額枕下束14041031775右側(cè)額枕下束16891282939左側(cè)下縱束1094684652右側(cè)下縱束646410395左側(cè)上縱束1308690591右側(cè)上縱束813361457左側(cè)鉤束18216075右側(cè)鉤束1465485左側(cè)上縱束(顳葉)1175右側(cè)上縱束(顳葉)884768

本研究發(fā)現(xiàn)AD和MCI組的部分纖維束FA值降低區(qū)域存在左右腦不對(duì)稱(chēng)的現(xiàn)象，以扣帶束扣帶回部、下縱束和上縱束尤為明顯，且均是左側(cè)FA降低區(qū)域大于右側(cè)，前人研究也發(fā)現(xiàn)過(guò)類(lèi)似的不對(duì)稱(chēng)現(xiàn)象[11- 18]，該結(jié)果揭示AD和MCI患者左側(cè)腦半球的白質(zhì)受損更為嚴(yán)重，這可能與本研究中被試均為右利手有關(guān)。本研究的回歸分析發(fā)現(xiàn)，在腦額葉、顳葉、頂葉、枕葉、胼胝體及小腦均有FA值與MMSE評(píng)分、MoCA評(píng)分呈正相關(guān)區(qū)域，由此推斷DTI的FA值可以反映患者認(rèn)知障礙的程度。

圖3 量表評(píng)分與FA值的相關(guān)性 A.MMSE評(píng)分與FA值的相關(guān)性； B.MoCA評(píng)分與FA值的相關(guān)性

3.2 研究局限性與展望

本研究討論了AD、MCI和NC間FA值的差異，但對(duì)平均擴(kuò)散率(mean diffusivity，MD)、徑向擴(kuò)散率(radial diffusivity，DR)和軸向擴(kuò)散率(axial diffusivity，DA)均未作比較，研究發(fā)現(xiàn)FA、MD、DR和DA各參數(shù)對(duì)腦白質(zhì)損傷的探測(cè)結(jié)果存在一定差異性[19]。

接下來(lái)我們將就DTI其他參數(shù)進(jìn)行相關(guān)研究并與本研究結(jié)果進(jìn)行比較。同時(shí)，也將對(duì)AD和MCI患者的血氧水平依賴(lài)磁共振成像(blood oxygen level dependent，BOLD)、正電子發(fā)射斷層圖(positronemission tomography，PET)、磁共振波譜(magnetic resonance spectroscopy，MRS)和腦脊液檢查等結(jié)果進(jìn)行分析并與TBSS研究結(jié)果結(jié)合，就多模態(tài)結(jié)果嘗試進(jìn)行模式識(shí)別與智能化診斷，進(jìn)一步推進(jìn)AD與MCI的早期診斷。

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DTI tract- based analysis in patients with Alzheimer’s disease

XU Ling- yi1，ZHANG Yue1，ZHANG Bing2，LIU Bing3，SUN Yu1，WANG Ya- fei1，WU Wen- bo2，LIU Ren- yuan4，WAN Sui- ren1

(1.Laboratory of Medical Electronics，Southeast University，Nanjing 210096，China； 2.Department ofRadiology，DrumTowerHospitalAffiliatedtoNanjingUniversityMedicalSchool，Nanjing210008，China； 3.NationalLaboratoryofPatternRecognition，InstituteofAutomation，ChineseAcademyofSciences，Beijing100190，China； 4.DepartmentofNeurology，DrumTowerHospitalAffiliatedtoNanjingUniversityMedicalSchool，Nanjing210008，China)

Objective： To observe the differences of white matter(WM) fiber tracts among healthy elders(NC)， patients with Alzheimer’s disease(AD) and patients with mild cognitive impairment(MCI) and the correlation between distribution of FA values and cognitive scale scores， and in order to investigate the its pathogenesis and the relationship between WM fiber tract damage and cognitive impairment. Methods: Twenty- five patients with AD， 29 patients with MCI and 30 normal aging volunteers were scanned with DTI using Achieva 3.0 T TX MR System. FSL software was used to conduct the analysis of tract- based spatial statistics(TBSS) and correlation analysis on FA values and scale scores. Results: Compared with the NC， the decrease of FA values was found in both MCI and AD subjects， the region of which in AD was more extensive. The regions that the FA values have positive correlation with MMSE and MoCA scores were found in this study. Conclusion: Multiple WM fiber tracts are damaged in AD and MCI subjects. The change of FA values， which can reflect the severity of cognitive function damage， is helpful for earlier diagnosis of AD．

Alzheimer’s disease; mild cognitive impairment; tract- based spatial statistics; fractional anisotropy; diffusion tensor imaging

2016- 01- 16

2016- 03- 02

徐令儀(1991-)，女，江蘇南京人，在讀碩士研究生。E- mail：lingyi.xu@foxmail.com

萬(wàn)遂人 E- mail：srwan@seu.edu.cn

徐令儀，張?jiān)?，張冰，?DTI纖維束分析對(duì)阿爾茨海默癥的研究[J].東南大學(xué)學(xué)報(bào)：醫(yī)學(xué)版，2016，35(4)：544- 549．

R749.16

A

1671- 6264(2016)04- 0544- 06

10.3969/j.issn.1671- 6264.2016.04.017