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    植物化感抑藻作用及機制的研究

    2016-11-23 02:10:59胡利靜肖艷翼劉騰飛胡鯤楊先樂
    水產養(yǎng)殖 2016年10期
    關鍵詞:化感微囊銅綠

    胡利靜,肖艷翼,劉騰飛,胡鯤,楊先樂

    (上海海洋大學國家水生動物病原庫,上海 201306)

    植物化感抑藻作用及機制的研究

    胡利靜,肖艷翼,劉騰飛,胡鯤,楊先樂

    (上海海洋大學國家水生動物病原庫,上海 201306)

    本文綜述了具有化感作用的植物及化感物質的成分、化感物質的聯(lián)合抑藻作用、化感物質抑藻的作用原理,并對化感物質的研究與應用提出了展望,為下步工作奠定了認識基礎,對控藻藥物的研發(fā)提供指導意義。

    植物;化感作用;抑藻;原理

    近年來,水體富營養(yǎng)化導致的藍藻水華和赤潮問題,生態(tài)系統(tǒng)失衡,嚴重影響著人類健康以及社會經濟的可持續(xù)發(fā)展[1-2]。例如2007年太湖的大面積水華暴發(fā)致使無錫數(shù)十萬群眾的飲水安全受到了影響[3]。因此,如何有效控制水華,治理富營養(yǎng)化水體是目前水環(huán)境領域及水產養(yǎng)殖領域研究的熱點。已有的控藻原理主要分為物理、化學和生物三類方法。物理方法如打撈機械除藻、遮光抑藻等,雖見效快,但耗時、操作困難而且費用高,不易大規(guī)模及小池塘實施;化學方法如添加氧化劑、除草劑及重金屬類殺藻劑,雖能快速殺藻,但容易引起二次污染,生態(tài)風險高,因而應用逐漸受到限制;生物方法是利用魚、菌、水生植物等直接或間接抑藻,利用濾食性魚類控藻效果較好,但后期管理復雜且用時較長。

    水生植物化感抑藻作用的發(fā)現(xiàn)為藻華控制提供了一個新的思路[4],化感抑藻是利用水生植物產生的次生代謝物質對水華藻類的生長進行控制的技術?;形镔|是植物次生代謝物質,通常在自然條件下易降解,在生態(tài)系統(tǒng)中不會積累,生態(tài)安全性較好。利用植物化感作用抑制藻類生長被認為是一種新型的生物抑藻技術,具有高效、生態(tài)安全性較好等特點[5]。因此,將化感物質應用于藻類控制具有良好的應用前景,植物化感作用對藻類生長影響的研究更具有重要的環(huán)境生態(tài)和漁業(yè)經濟意義。

    1 具化感作用的植物及化感物質

    1.1 具有化感作用的植物

    化感作用是指一種植物或微生物通過向環(huán)境中釋放化學物質從而影響其他生物生長的現(xiàn)象[6]。目前,植物化感作用的研究主要集中在農業(yè)、林業(yè)和環(huán)境生物治理三大領域,尤其是在農業(yè)、林業(yè)、雜草控制與病蟲害控制等方面的研究與應用較多,直到20世紀末期,才開始在抑藻方面進行研究,并逐漸形成利用化感作用抑藻的研究領域[7]。目前已經發(fā)現(xiàn)幾十種水生植物具有化感抑藻作用,石菖蒲、蘆竹、馬蹄蓮、鳳眼蓮、浮萍、滿江紅、穗花狐尾藻、黑藻、苦草等等水生植物都具有較強的抑藻作用[8-10]。門玉潔等[11]在蘆葦化感組分對斜生柵藻(Scenedesmusobliquus)生長特性的影響研究中表明蘆葦?shù)幕薪M分在培養(yǎng)初期對斜生柵藻藻密度的增長具有明顯的抑制作用。同時鳳眼蓮種植水抽濾液及不同部位的提取液均對銅綠微囊藻產生一定的化感抑制作用,并降低了穩(wěn)定期的銅綠微囊藻產量[12]。劉光濤,周長芳等[13]也在鳳眼蓮化感物質對銅綠微囊藻、斜生柵藻生長及細胞數(shù)相對比例的影響中表明鳳眼蓮化感物質在藍藻水華治理中具有良好的應用前景。

    而關于具有化感抑藻作用的陸生植物中,屬關于大麥秸稈的報道最多。大量的室外試驗以及實驗室研究都表明植物對藻類的化感抑制作用是普遍存在的。利用大麥秸稈對農村小型池塘的藻類進行控制,表明此方法簡單可行,效果明顯[14]。梁倩華等[15]在華南某地原水水塘應用大麥秸稈控制藍藻生長的研究表明大麥稈對原水中假魚腥藻類的生長有較好的抑制作用,在該地氣候條件下,最少需要一至兩個月的時間,大麥稈才開始產生控藻作用。此外,也有部分其他陸生植物在抑藻方面的研究報告。張余霞等[16]利用不同的有機溶劑對水稻秸稈浸提液進行萃取,濃縮后用濾紙片法在固體培養(yǎng)基上做抑藻實驗,證實其中含有抑制物質,其對銅綠微囊藻的抑制作用。張薛等[17]發(fā)現(xiàn)桔皮水提液中含有某種或某些物質,可對銅綠微囊藻的生長產生抑制作用,且這些物質121℃高溫處理30 min后仍保持抑藻活性。

    1.2 化感物質

    化感物質是植物(包括微生物)釋放的次生代謝物質。Rice[6]按照化感物質的化學結構,將其分為14類:水溶性有機酸、長鏈脂肪酸和多炔、簡單酚、萜類和甾類化合物、苯甲酸及其衍生物、肉桂酸及其衍生物、簡單不飽和內酯、苯醌、蒽醌和復醌、香豆素類、類黃酮、單寧、氨基酸和多肽、生物堿和氰醇、硫化物和芥子油苷、嘌呤和核苷。上述化感物質在農業(yè)、林業(yè)、雜草及病蟲害控制研究中均有應用報道,其中最常應用的是長鏈脂肪酸、酚酸以及萜類化感物質[6,18]。

    脂肪酸類、酚和酚酸類、萜類等化合物多提取自高等水生植物,其和陸生植物所分泌的化感物質具有很高的相似性和同源性,許多抑藻成分如油酸、亞油酸、亞麻酸、兒茶酚、五倍子酸、沒食子酸和某些植物毒素等,也同樣可以在陸生植物內發(fā)現(xiàn)[19]。清華大學在國際上首次從大型挺水植物蘆葦(Phragmites communis Trin)中分離并鑒定出的化感物質2-甲基乙酰乙酸乙酯(ethyl 2-methylacetoacetate,EMA),發(fā)現(xiàn)其對藻類的抑制作用具有高效性和選擇性,對銅綠微囊藻、蛋白核小球藻具有顯著的抑制效果,而對普通小球藻(Chlorella vulgaris)卻沒有表現(xiàn)出明顯的化感抑制作用[20]。Korner和Nicklisch[21]等發(fā)現(xiàn)穗狀狐尾藻(Myriophyllum spicatum L)對水華魚腥藻(Anabaena flos-aquae)沒有化感抑制作用;對銅綠微囊藻(M.aeruginosa)、被甲柵藻(Scenedesmus armatus)、極小盤冠藻變種(Stephanodiscus minutulus)等具有化感抑制作用,但產生明顯抑制作用的時間以及抑制程度有所不同。Gross等[22]從狐尾藻中萃取出了沒食子酸、鞣花酸具有抑藻活性的多酚物質。Planas等[23]從穗花狐尾藻的萃取物中發(fā)現(xiàn)了12種酚和多酚(如沒食子酸、鞣花酸)能藻類生長。Della-Greca等[24]從川蔓藻(Ruppia maritima)中分離出了7種萜類抑藻化合物,其中的3種具有較強的抑藻效應。王紅強,朱慧杰等[25]采用氣相色譜-質譜(GC-MS)聯(lián)用技術分析了伊樂藻超純水浸提液的乙酸乙酯萃取浸膏的化學成分,共鑒定出20種有機酸,研究表明,該總有機酸對銅綠微囊藻的生物量增長具有抑制作用。Nakai等人[26-27]研究穗花狐尾藻對銅綠微囊藻的抑制作用中,發(fā)現(xiàn)其分泌物中富含焦酸、沒食子酸、(+)-兒茶素等酚酸類化感物質,以及正壬酸、肉豆蔻酸、棕櫚酸、硬脂酸、油酸在內的多種脂肪酸類化感物質。劉光濤等[13]選取在鳳眼蓮根系分泌物中發(fā)現(xiàn)的5種化感物質(亞油酸、亞油酸甘油酯、丙酰胺、N-苯基-2-萘胺和壬酸)進行研究,結果表明5種化感物質對兩種藻類的生長總體上呈低劑量促進高劑量抑制和先促進后抑制的趨勢。目前化感抑藻物質成分最常見的為酚酸類、脂肪酸類、有機酸、酯類等,而氨基酸、生物堿、嘌呤等化感物質在抑藻方面分離鑒定出的報道較少。

    2 化感物質的聯(lián)合作用

    利用抑制藻類生長實驗來確定水生植物的化感作用已有不少報道,但大多都是集中在測定單一化感物質對藻類的生長影響[22,26]。然而,一些化感物質具有選擇性和專一性,一般只對幾種或某一類藻類有抑制作用,而對其他藻類沒有抑制作用。并且發(fā)生藍藻的水域一般并不只是單一藻類繁殖,而是多種藻類共同生長,對水環(huán)境進行破壞。因此,僅僅分析單一化感物質對藻類的化感作用是不夠的,并且多種化感物質共同存在時,其所表現(xiàn)的聯(lián)合作用效果,往往較單一的化感物質的作用模式更為復雜,研究多種化感物質成分的綜合效應對于探討化感作用的機制,配制天然藥劑具有重要的指導意義。已有研究表明,多種化感物質之間往往有協(xié)同、拮抗和加合等相互作用[26,28],這為化感物質的聯(lián)合使用提供了理論基礎。

    從世界范圍看,對于將同一植物體內的幾種化感成分按不同組合、不同比例混合,觀測它們的化感作用,以尋找化感物質在自然狀況下的作用機制的研究還很少[29]。Wang等[30]發(fā)現(xiàn)沒食子酸等3種有機酸之間存在協(xié)同作用,化感物質的化感活性明顯強于單一化合物。高云霓等[31]在研究苦草釋放的酚酸類物質對銅綠微囊藻的化感作用時,發(fā)現(xiàn)不同酚酸以毒性效應比例多維混合表現(xiàn)出加和抑藻效應,且隨著混合種數(shù)的增多,酚酸的加和效應增強,結果表明多種化感物質的聯(lián)合作用可能是水生態(tài)系統(tǒng)中沉水植物抑制藍藻生長的一個重要機制。胡陳艷等[32]在研究馬來眼子菜體內物質抑制羊角月牙藻試驗中發(fā)現(xiàn)馬來眼子菜體內的多種脂肪酸聯(lián)合作用時也具有協(xié)同抑藻作用。

    然而,對于不同植物體內化感物質的不同比例的配合作用研究也較少。倪利曉等[33]采用相加指數(shù)法和半致死劑量指數(shù)法評價了化感物質的聯(lián)合作用,研究結果表明,鄰苯二酚和聯(lián)苯三酚、鄰苯二酚和亞油酸表現(xiàn)為協(xié)同效應,其余二元混合物的聯(lián)合作用表現(xiàn)為相加效應。何宗祥等[34]采用微元分析法,通過相應的偏微分方程,建立了化感物質復合抑藻時的數(shù)學模型,研究焦性沒食子酸和亞麻酸聯(lián)合抑藻最佳濃度組合,該研究對指導制備高效、經濟的復合生物抑藻劑及其應用均具有一定的理論意義和實用價值。鄭春艷等[35]研究了亞油酸、水楊酸和對羥基苯甲酸的聯(lián)合作用,結果表明化感物質兩兩聯(lián)合作用時均具有協(xié)同抑藻效應,亞油酸與水楊酸聯(lián)合協(xié)同抑制作用最強。另外有研究報道,2種酚酸類物質聯(lián)合用時具有協(xié)同抑藻效應[36]。

    目前大多數(shù)學者對于化感物質抑藻研究主要集中在水生植物對藻類的化感作用,而關于陸生植物對藻類的化感作用的研究相對來說很少。而水生植物化感抑藻具有明顯的季節(jié)性,且因水生植物種類及藻種的不同,其化感抑藻效應存在較大的差異。另外,在某個池塘、湖泊等水域生境中的生物有機體已經適應了該系統(tǒng)內的化感物質,所以,化感作用可能僅僅存在于處在不同生境中的有機體之間[37]。因此,如果取來源不同的河流、湖泊中的水生植物,甚至用不同地理區(qū)域的陸生植物聯(lián)合作用,其化感相互作用可能會更為顯著。大麥秸稈經常被用于水生生態(tài)系統(tǒng)中藻類的控制中[38-39],但是對于大麥秸稈與其他化感物質聯(lián)合使用的報道很少。因此,開發(fā)水陸生植物的化感物質的聯(lián)合使用,對于水環(huán)境及水產養(yǎng)殖方面控制藻類的泛濫有著重要的積極意義。

    3 化感物質的作用原理

    3.1 對藻細胞膜透性的影響

    細胞膜作為細胞重要結構和功能組成部分,在維持細胞微環(huán)境的相對穩(wěn)定以及細胞的生長、分裂和分化起重要作用[40]?;形镔|能降低細胞膜的完整性,使細胞內物質大量滲出,滲出液的電導率增加[41]。化感物質增加離子的滲出在黃瓜[42-43]、蘆筍[44]和大豆[45]等許多植物上已有較多報道。在藻類中報道較少,蘆葦化感物質可破壞銅綠微囊藻細胞膜結構,李鋒民等[46]以藻類滲出的K、Mg2+、Ca2+濃度為表征,研究了蘆葦抑藻化感物質2-甲基乙酰乙酸乙酯(cathyl-2-methyl acetoacetate,EMA)對銅綠微囊藻、蛋白核小球藻和普通小球藻細胞膜選擇透性的影響,結果表明:EMA破壞了銅綠微囊藻和蛋白核小球藻的細胞膜,但對普通小球藻的細胞膜透性沒有顯著影響。這是EMA選擇性抑藻的機制之一。同時胡洪營等[47]人利用EMA對藻細胞膜和亞顯微結構的影響時發(fā)現(xiàn)EMA使蛋白核小球藻和銅綠微囊藻細胞壁脫落,細胞膜破裂,細胞內含物滲出,細胞內片層結構解體,細胞核和線粒體結構損壞。細胞膜中磷脂脂肪酸的種類與組成直接影響著細胞膜的流動性和選擇透過性,從而影響細胞膜行使正常功能[48]。進一步的研究表明,蘆葦中化感物質能夠使銅綠微囊藻和蛋白核小球藻細胞膜中存在的主要脂肪酸被氧化,不飽和度增加,從而使細胞膜流動性增強,對進出細胞物質的選擇性降低[20]。張庭廷等[49]人在研究亞油酸對銅綠微囊藻抑制機制時也發(fā)現(xiàn)藻細胞外液中電導率增加,可能是通過O2-的產生,引起細胞質膜的膜質過氧化,造成細胞膜通透性的改變。

    細胞膜是細胞內外部環(huán)境進行物質和能量交換的重要屏障,細胞膜受損后不僅使細胞內各個細胞器受到結構和功能的破壞,而且細胞外物質隨意進入細胞,細胞內含物丟失,加速了藻細胞死亡。

    3.2 對藻細胞光合作用的影響

    光合作用是初級生產者最重要的生理生化過程,是藍藻生長最重要的生理過程之一。一般認為,藍藻具有強大的生命力主要歸因于其有獨特的光合系統(tǒng)[50]。光合色素是光合作用中能量的捕獲者,藻體內光合色素的含量是反映其光合能力的一個重要指標。

    化感物質能破壞葉綠體,引起葉綠體色素含量的變化,進而引起藻類光合作用性能的改變[48],從而抑制藍藻的生長。唐萍等[51]研究了鳳眼蓮根系分泌物對柵藻結構及代謝的影響,結果表明,分泌物對柵藻生長有明顯影響,細胞中葉綠體片層腫脹甚至解體,光合放氧的速度明顯下降。王立新等[52]采用黑藻和銅綠微囊藻共同培養(yǎng)的實驗方法,研究黑藻對銅綠微囊藻的抑制作用及其機制時發(fā)現(xiàn)黑藻使銅綠微囊藻藻體葉綠素a含量和光合速率急劇下降。李鋒民,胡洪營等[53]研究EMA對銅綠微囊藻生理特性的影響時發(fā)現(xiàn)EMA能降低銅綠微囊藻的光合作用速率,促進了銅綠微囊藻葉綠素a的降解,使其含量降低。另外,在N-苯基-2-萘胺作用下的普通小球藻的葉綠素水平明顯下降,并且隨著作用時間的延長,葉綠素下降的水平更加顯著[54]。

    藍藻除葉綠素外還包含類胡蘿卜素和藻膽蛋白等分子,化感物質可對其進行抑制。吳程等[55]在研究挺水型粉綠狐尾藻對銅綠微囊藻的化感抑藻效應時發(fā)現(xiàn)粉綠狐尾藻分泌化感物質對銅綠微囊藻的葉綠素(Chl a)、藻藍蛋白(PC)及別藻藍蛋白(APC)的損傷程度存在差異,其中藻藍蛋白(尤其是APC)比Chl a更為敏感,說明藻膽蛋白是粉綠狐尾藻化感物質抑制銅綠微囊藻的關鍵靶點。

    3.3 對藻細胞內酶活性的影響

    酶的功能對生物體來說是必不可少的,酶活性的強弱影響著藻類的生長,因此,通過抑制酶的活性,可有效抑制藻類的生長。

    活性氧(ROS)是分子氧(O2)的一種還原態(tài)形式,它主要來源于激發(fā)態(tài)的氧所形成的O21或者是O2在得到1~3個電子后分別形成的超氧自由基(O2-)、過氧化氫(H2O2)、羥自由(OH·)[48]。ROS有超強的反應活性,導致細胞的氧化損傷[56]。細胞在正常代謝下可產生一定的ROS,并通過被激活的抗氧化系統(tǒng)清除,但在大量產生ROS時,不僅可能超過細胞自主清除的能力范圍,而且可能破壞細胞的抗氧化系統(tǒng)。胞內清除ROS主要的酶系包括超氧化物歧化酶(SOD)、抗壞血酸過氧化酶(APX)、過氧化氫還原酶(CAT)。SOD與CAT或APX之間的平衡是保持細胞內ROS處于穩(wěn)態(tài)水平的關鍵[57]。

    目前已有研究表明,一些化感物質可以對抗氧化酶系產生影響,最終使過量的ROS引起藻細胞內一系列的氧化損傷過程,導致細胞死亡。張庭廷等[36]報道了酚酸類物質對水華魚腥藻、蛋白核小球藻抑制作用表現(xiàn)為藻細胞生長量以及藻細胞葉綠素a含量下降、細胞內超氧陰離子自由基增高以及膜脂質過氧化產物丙二醛(MDA)積累、細胞超氧化物歧化酶(SOD)的活力和比活力開始時應激性升高。酚酸類物質化感抑制作用的機制可能與自由基的產生以及膜脂質過氧化增加引起膜結構的破壞、細胞功能受損有關[36]。陳國元等[58]也發(fā)現(xiàn)苦草能使銅綠微囊藻超氧化物歧化酶(SOD)和過氧化物酶(POD)活性呈現(xiàn)先增加后逐漸降低的趨勢,表明苦草釋放的化感物質在經過一定時間積累后能夠明顯抑制銅綠微囊藻SOD和POD的活性,引起細胞的氧化損傷,從而導致藻類死亡。吳曉輝等[59]探討了沉水植物馬來眼子菜化感作用對斜生柵藻部分酶類的影響,結果表明,藻體在化感作用下通過改變酶活性、調整酶組成等來抵御化感作用帶來的活性氧(ROS)傷害。但藻體的細胞色素氧化酶(COD)的酶譜變化明顯,說明化感作用在一定程度上影響了斜生柵藻的生物氧化過程。另外,鳳眼蓮根系分泌物使柵藻超氧物歧化酶(SOD)活性和比活性有激應性升高,隨后又呈急劇下降趨勢;而過氧化物酶(POD)的活性則持續(xù)上升[51]。蘆葦化感物質EMA在較低濃度時提高了銅綠微囊藻的過氧化物酶、超氧化物歧化酶和脫氫酶的活性,而高濃度的EMA則顯著降低了這些酶活性,高濃度EMA能抑制銅綠微囊藻的抗氧化酶體系[53]。

    化感物質種類繁多而且性質各異,誘發(fā)ROS產生可能是通過影響藻類光合作用電子傳遞過程而產出;也有可能是因化感物質中具有氧化還原活性(redoxi-active)物質參與了氧化還原循環(huán),介導了ROS的產生;更有可能是在這兩種原因下共同引發(fā)ROS的產生。因此,闡明ROS產生的原因對于揭示ROS產生的部位以及對于化感物質具體作用的靶點有重要意義。

    4 展望

    目前,研究者對水華藻類危害及生長生理特性的認識加深,對化感物質抑藻的研究也在不斷深入,并一定程度上取得階段性研究成果,對利用化感物質進行抑藻有重要的指導意義。但化感物質種類繁多,一些化感物質具有選擇性和專一性,并且自然水體中影響藻生理代謝的因素眾多,因此,有必要從以下這些方面進一步開展研究,為充實化感作用的理論基礎和化感控藻技術的應用提供指導。

    系統(tǒng)研究不同化感物質對不同藻類生長特性影響。目前的研究主要在單一化感物質對藻類的抑制及化感物質對某一種或分別對某幾種藻類的抑制作用??筛鶕?jù)藻類的分類系統(tǒng),選擇有代表性的藻類,研究化感物質對其生長特性的影響,從而揭示化感物質抑藻選擇性的規(guī)律;同時根據(jù)物質的聯(lián)合作用原理,選擇適當?shù)亩喾N化感物質,研究其協(xié)同抑藻作用效果,開展多種化感物質的聯(lián)合作用研究,為實際生產提供指導作用。

    開展化感物質的生態(tài)安全性評價,研究大劑量的化感物質投加到自然水體及池塘中時除研究對有害藻類的影響外也要研究化感物質對水產動物的影響以及化感物質控藻后的水體對水產動物的影響等,這將有助于綜合、全面地評價化感物質抑藻應用的生態(tài)安全。

    研究化感物質在水體中的降解特性。由于化感物質在水體中抑藻作用持續(xù)時間的長短能直接影響其在藻類控制領域的應用,因此有必要研究化感物質在水體中降解時長等。另外,自然水體中大型沉水植物分泌的化感物質濃度遠遠低于各類物質EC50濃度[26,60],在實驗中及產品開發(fā)時使用的大劑量的化感物質的降解過程,是否超出的自然水體的降解能力,是否在水體中有殘留等等都需要做出明確研究。

    化感物質抑藻機制的深入研究。需要研究化感物質進入藻細胞內的轉化途徑及研究化感物質在藻細胞內的作用靶點等,因此還需要與分子生物學、分析化學等學科結合,在分子或基因水平上,從化感物質及藻類兩方面進一步進行抑藻機制研究??傊?,將植物化感作用應用于水華藻類的生態(tài)治理,需要從化感物質對藻類生長特性影響、化感物質聯(lián)合應用、化感物質對應用水域的生態(tài)安全性、化感物質在環(huán)境中的降解特性及化感物質抑藻機制等多個方面做更為深入、系統(tǒng)和全面的研究。

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    The study on mechanism of the allelopathy in algals inhibition

    Hu Lijing,Xiao Yanyi,Liu Tengfei,Hu Kun,Yang Xianle
    (State Collection Center of Aquatic Pathogen,Shanghai Ocean University,Shanghai 201306,China)

    This paper not only describes the allelopathy of plants and allelochemical's components,but also previews the combined effect of algals inhibition using different allelochemicals and its function principle.Still,it puts forward prospect on the study and application about allelochemical in this paper and it also lays the foundation for understanding the work next step,which aims at providing a theoretical basis for drug's research and development.

    plants;allelopathy;algals inhibition;principle

    10.3969/j.issn.1004-2091.2016.10.008

    Q176

    A

    1004-2091(2016)10-0041-07

    2016-03-05)

    863項目魚蝦用疫苗與藥物研究開發(fā)(2011AA10A216);上海高校知識服務平臺建設項目(ZF1206)

    胡利靜(1989-),女,碩士研究生,研究方向水產動物醫(yī)學.E-mail:1163144417@qq.com

    ,楊先樂(1948-),教授,主要從事水產動物醫(yī)學研究工作.E-mail:xlyang@shou.edu.cn

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