大氣細(xì)顆粒物PM2.5對(duì)雌性大鼠生育力損傷作用的研究

吳思雨，侯海燕，張利文，韓斌，呂琪，陳亞瓊

·論著·

大氣細(xì)顆粒物PM2.5對(duì)雌性大鼠生育力損傷作用的研究

吳思雨，侯海燕，張利文，韓斌，呂琪，陳亞瓊

目的：觀察大氣細(xì)顆粒物PM2.5對(duì)雌性大鼠生育力的毒性作用。方法：采用氣管滴注方法，將生理鹽水、低、中、高劑量PM2.5混懸液對(duì)SD雌性大鼠染毒，以苯并［a］芘（BaP）溶液灌胃作為陽(yáng)性對(duì)照。染毒時(shí)間為孕前15 d至孕后6 d，孕前15 d每3天稱量1次雌鼠體質(zhì)量。在孕6.5 d（GD6.5）處死大鼠，觀察整肺外觀，記錄胚胎個(gè)數(shù)、子宮質(zhì)量（含胚胎，稱子宮連胚質(zhì)量）。取靜脈血測(cè)量重金屬鉛（Pb）、汞（Hg）、鎘（Cd）、砷（As）、銻（Sb）含量。HE染色用于子宮及卵巢組織病理學(xué)檢查。結(jié)果：與生理鹽水組相比，高劑量PM2.5組大鼠體質(zhì)量下降明顯、肺部外觀改變明顯；隨著PM2.5染毒劑量的升高，雌鼠的交配指數(shù)及GD6.5受孕指數(shù)下降；BaP組雌鼠的GD6.5受孕指數(shù)無(wú)變化，但GD19.5受孕指數(shù)下降；PM2.5低、中、高劑量組大鼠胚胎個(gè)數(shù)減少，子宮連胚質(zhì)量下降；PM2.5低、中、高劑量組大鼠外周血As的濃度升高，As、Sb的濃度與大鼠胚胎個(gè)數(shù)呈負(fù)相關(guān)；未發(fā)現(xiàn)PM2.5低、中、高劑量組大鼠卵巢和子宮組織有明顯的病理學(xué)改變。結(jié)論：PM2.5對(duì)雌性大鼠的生育力具有損傷作用，這與PM2.5表面載帶的重金屬As、Sb的毒性作用有關(guān)；BaP損害植入后胚胎的生存力。

空氣污染物；生殖；金屬，重；動(dòng)物實(shí)驗(yàn)；PM2.5

（J Int Obstet Gynecol，2016，43:258-262）

PM2.5是直徑小于2.5 μm的一種顆粒物，其表面附著多種物質(zhì)，與呼吸系統(tǒng)、心腦血管疾病的發(fā)生密切相關(guān)［1］。國(guó)外流行病學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，PM2.5也是不良出生結(jié)局的危險(xiǎn)因素，包括低出生體質(zhì)量、早產(chǎn)等［2］，而關(guān)于PM2.5對(duì)女性生育力影響的研究甚少。筆者在前期研究中發(fā)現(xiàn)，天津地區(qū)采暖期空氣污染較非采暖期嚴(yán)重，且采暖期受孕者發(fā)生胚胎停育的比例也相對(duì)較高，總懸浮顆粒物（total suspended particulates，TSP）的污染水平變化與胚胎停育的發(fā)生率變化一致［3］。并且PM2.5表面附著的多環(huán)芳烴類物質(zhì)（polycyclic aromatic hydrocarbons，PAHs）對(duì)大鼠的卵巢功能有損傷作用［4］。目前國(guó)內(nèi)外文獻(xiàn)大多研究PM2.5表面附著物質(zhì)的獨(dú)立毒性效應(yīng)，而對(duì)PM2.5的混合毒性作用研究甚少。本研究利用天津地區(qū)特定時(shí)段收集的PM2.5混懸液對(duì)大鼠進(jìn)行染毒，觀察PM2.5是否影響妊娠早期胚胎發(fā)育，為研究探討PM2.5的生殖毒性提供實(shí)驗(yàn)證據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

1.2 方法

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法所有資料采用SPSS 21.0軟件進(jìn)行處理，符合正態(tài)分布的定量資料用均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差（±s）表示，多組間比較采用單因素方差分析，組間兩兩比較采用Dunnett法，檢驗(yàn)水準(zhǔn)α=0.05。不符合正態(tài)分布的定量資料用中位數(shù)（四分位數(shù)間距）［M（Q）］表示，組間比較采用Kruskal-Wallis H秩和檢驗(yàn)。血As、血Sb與胚胎個(gè)數(shù)相關(guān)性采用Spearman相關(guān)分析。GD19.5受孕指數(shù)組間比較采用Fisher確切概率法，檢驗(yàn)水準(zhǔn)α=0.05。

2 結(jié)果

2.1 體質(zhì)量分析在合籠前染毒的各個(gè)階段，PM2.5高劑量組大鼠的體質(zhì)量低于生理鹽水組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＜0.05），PM2.5低劑量組、PM2.5中劑量組、BaP組與生理鹽水組比較差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＞0.05）。見(jiàn)表1。

表1 PM2.5染毒后母鼠體質(zhì)量情況［g，M（Q）］

2.2 交配與生育情況至GD6.5為止，5組雌鼠受孕指數(shù)分別為13、11、12、9、15，見(jiàn)表2。第2批又養(yǎng)了生理鹽水組和Bap組，分別為6只和7只。妊娠時(shí)限延長(zhǎng)至GD19.5，發(fā)現(xiàn)與生理鹽水組［83%（5/6）］相比，BaP組大鼠的受孕指數(shù)［43%（3/7）］有下降的趨勢(shì)，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.119）。

表2 雌鼠在GD6.5的交配指數(shù)與受孕指數(shù)例（%）

2.3 肺部外觀與生理鹽水組（圖1 a，見(jiàn)封三）相比，PM2.5低、中、高劑量組大鼠的肺（圖1 b，c，d，見(jiàn)封三）顏色晦暗，表面出現(xiàn)黑點(diǎn)、黑斑，且程度隨著PM2.5染毒劑量增高而加重；BaP組大鼠（圖1 e，見(jiàn)封三）無(wú)明顯變化。

2.4 胚胎個(gè)數(shù)與生理鹽水組大鼠相比，其余4組染毒組的大鼠胚胎個(gè)數(shù)均減少，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05），見(jiàn)表3，圖2（見(jiàn)封三）。同時(shí)測(cè)量了子宮連胚質(zhì)量，發(fā)現(xiàn)與生理鹽水組相比，其余4組染毒組的子宮連胚質(zhì)量均小于生理鹽水組，且PM2.5中劑量組、高劑量組與生理鹽水組的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＜0.05），見(jiàn)表3。

表3 5組胚胎個(gè)數(shù)及子宮連胚質(zhì)量統(tǒng)計(jì)結(jié)果

2.5 卵巢及子宮組織病理結(jié)果在5組大鼠的卵巢組織中，均可見(jiàn)各個(gè)發(fā)育階段的卵泡和黃體，卵巢組織無(wú)病理改變，見(jiàn)圖3 a～j（見(jiàn)封三）。5組大鼠的子宮組織中，可見(jiàn)子宮腔減小或消失，子宮內(nèi)膜蛻膜化，子宮組織無(wú)病理改變，見(jiàn)圖3 k～t（見(jiàn)封三）。

2.6 血液重金屬含量結(jié)果5組大鼠血液中Pb、Hg、Cd、Sb濃度差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＞0.05），As濃度有差異，與生理鹽水組相比，PM2.5低、中、高劑量組大鼠血As濃度升高，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P＜0.05），見(jiàn)表4。且隨著血As濃度的升高，大鼠胚胎個(gè)數(shù)呈減少趨勢(shì)，兩者呈負(fù)相關(guān)（rs=-0.405，P= 0.040）。雖然5組大鼠的血Sb濃度差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，但是隨著血Sb濃度的升高，大鼠胚胎個(gè)數(shù)呈減少趨勢(shì)，兩者呈負(fù)相關(guān)（rs=-0.382，P=0.054），接近檢驗(yàn)水準(zhǔn)。高劑量組雌鼠體質(zhì)量明顯減輕，考慮到雌鼠體質(zhì)量可能對(duì)胚胎個(gè)數(shù)產(chǎn)生影響，因此相關(guān)分析未納入PM2.5高劑量組的數(shù)據(jù)。

表4 5組大鼠血液重金屬濃度情況（μg/L）

3 討論

近年來(lái)，國(guó)內(nèi)外對(duì)于PM2.5及其成分的生殖毒性的研究較多，從流行病學(xué)角度，PM2.5及其成分是低出生體質(zhì)量、早產(chǎn)、精子質(zhì)量下降的危險(xiǎn)因素［8］；動(dòng)物實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)PM2.5能夠干擾大鼠睪丸生殖細(xì)胞的正常細(xì)胞周期［9］，小劑量PAHs就能引起小鼠胚胎吸收［5］。本實(shí)驗(yàn)通過(guò)觀察PM2.5染毒孕鼠的早孕期胚胎個(gè)數(shù)，發(fā)現(xiàn)PM2.5能夠引起早孕大鼠的胚胎個(gè)數(shù)減少，且隨著PM2.5染毒劑量的增加，胚胎個(gè)數(shù)減少的程度加重。

同時(shí)也觀察到，高劑量PM2.5染毒使大鼠體質(zhì)量明顯降低，且肺部改變程度重，對(duì)大鼠體質(zhì)造成較大影響。這與嚴(yán)超等［10］的研究結(jié)果一致。因此，本實(shí)驗(yàn)中PM2.5高劑量組大鼠胚胎個(gè)數(shù)減少的原因，可能不只來(lái)自于PM2.5的毒性效應(yīng)，還與大鼠體質(zhì)量的明顯下降有關(guān)，因此要審慎地看待這一結(jié)果。對(duì)于PM2.5低劑量組和PM2.5中劑量組，PM2.5染毒并未造成體質(zhì)量下降，因此認(rèn)為PM2.5低、中劑量組的生育力毒性效應(yīng)更多的是因?yàn)槿径颈旧?，可以忽略體質(zhì)量對(duì)結(jié)果的影響。隨著染毒劑量的增加，雌鼠胚胎個(gè)數(shù)有逐漸減少的趨勢(shì)，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，而子宮連胚質(zhì)量顯示出同樣的趨勢(shì)且差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，這可能是因?yàn)閮煞N指標(biāo)的數(shù)值性質(zhì)不同。對(duì)于衡量大鼠早孕期胚胎個(gè)數(shù)來(lái)說(shuō)，子宮連胚質(zhì)量可能是一種更為敏感的指標(biāo)。筆者認(rèn)為二者意義相同，故可以得出PM2.5可導(dǎo)致胚胎個(gè)數(shù)減少及胚胎質(zhì)量下降的結(jié)論。

PM2.5是由多成分構(gòu)成的復(fù)雜顆粒污染物，各個(gè)地區(qū)PM2.5的組份及比例不盡相同，天津地區(qū)PM2.5載帶的主要成分包括SO42-，NO3-，NH4-，Cl-等水溶性無(wú)機(jī)離子，硅（Si）等地殼元素，鋅（Zn）、鉛（Pb）等重金屬，稠環(huán)芳烴（InP）、蒽（Ant）、屈（Chr）、苯并熒蒽（BbF）等PAHs，以及其他的有機(jī)碳、元素碳［11］。目前關(guān)于PM2.5的生殖毒理學(xué)機(jī)制仍不明。研究表明重金屬是PM2.5的主要毒性成分。Coelho等［12］通過(guò)給孕鼠皮下注射葡甲胺銻酸鹽（meglumine antimoniate，MA），發(fā)現(xiàn)五價(jià)銻（SbV）可以透過(guò)胎盤(pán)，進(jìn)入乳汁，并使活產(chǎn)率下降（P＜0.05），新生小鼠的體質(zhì)量下降（P＜0.05）。Ince等［13］發(fā)現(xiàn)三氧化二砷（As2O3）灌胃染毒引起雄鼠精子濃度降低，睪丸組織出現(xiàn)氧化應(yīng)激。Gerhard等［14］的臨床研究顯示，尿As水平與孕激素水平呈負(fù)相關(guān)，說(shuō)明As對(duì)卵巢功能產(chǎn)生了影響。陳培飛等［15］發(fā)現(xiàn)，與國(guó)內(nèi)外其他大城市相比，天津市大氣顆粒物中重金屬含量普遍升高；且PM10和PM2.5中重金屬含量順序均為Zn＞Pb＞銅（Cu）＞鉻（Cr）＞鎳（Ni）＞As＞Cd＞Hg。我們測(cè)量了大鼠血液中5種重金屬的濃度。它們?cè)谌梭w血液中的正常值分別為：Pb＜100 μg/L、Hg＜7.2 μg/L、Cd 0.32～2.72 μg/L、As 0.4～12.0 μg/L、Sb［16］3.38～7.38 μg/L。其中，Pb、As、Cd、Hg均是天津市PM2.5上載帶的主要重金屬元素，對(duì)于另一元素Sb，據(jù)文獻(xiàn)報(bào)道大氣中的Sb來(lái)源于廢物焚燒、化石燃料的燃燒、金屬冶煉等［17］。結(jié)果發(fā)現(xiàn)只有As在染毒組大鼠的血液中濃度是升高的，超過(guò)人體血液正常值，且與胚胎個(gè)數(shù)呈負(fù)相關(guān)（P＜0.05）；其余4種金屬的濃度均在人體血液正常值范圍內(nèi)，組間差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。其原因有待進(jìn)一步研究。而Sb在低濃度下仍表現(xiàn)出與胚胎個(gè)數(shù)的負(fù)相關(guān)趨勢(shì)，統(tǒng)計(jì)結(jié)果顯示P值為0.054，接近檢驗(yàn)水準(zhǔn)。這可能是因?yàn)镾b主要積蓄部位在骨骼和毛發(fā)［18-19］，血Sb值縮小了組間的差異，但仍能間接反映出暴露的多少。結(jié)合文獻(xiàn)與實(shí)驗(yàn)結(jié)果，筆者認(rèn)為天津地區(qū)大氣PM2.5載帶的重金屬As、Sb是PM2.5是導(dǎo)致雌性大鼠生殖毒性的主要成分。

本實(shí)驗(yàn)期望BaP組能夠作為陽(yáng)性對(duì)照組對(duì)早孕雌鼠產(chǎn)生一定損害，但與其他研究不同［4-5］，本實(shí)驗(yàn)未發(fā)現(xiàn)BaP引起GD6.5胚胎吸收，但延長(zhǎng)妊娠時(shí)限至GD19.5，發(fā)現(xiàn)BaP組受孕指數(shù)較生理鹽水組明顯下降。這提示了BaP可能影響植入后胚胎的生存能力。

本實(shí)驗(yàn)在HE染色中未發(fā)現(xiàn)卵巢和子宮組織的病理學(xué)改變。那么PM2.5到底是通過(guò)何種機(jī)制使得胚胎個(gè)數(shù)減少呢？既往文獻(xiàn)報(bào)道，Gerhard等［14］將111名復(fù)發(fā)性流產(chǎn)患者按病因分為3組：黃體功能不全、自身免疫抗磷脂抗體綜合征、以及原發(fā)性反復(fù)流產(chǎn)患者，發(fā)現(xiàn)黃體功能不全組的尿汞含量最高，說(shuō)明汞或許影響了她們的黃體功能，黃體功能不全將影響孕卵著床。Cai等［20］發(fā)現(xiàn)，當(dāng)環(huán)境中鈷的濃度超過(guò)100 μg/L，將使斑馬魚(yú)胚胎的存活率降低并出現(xiàn)畸形，氧化應(yīng)激和凋亡也參與其中。Nakashima等［21］發(fā)現(xiàn)一定濃度的鎘能引起小鼠胚胎畸形率和死亡率升高，且呈劑量-效應(yīng)關(guān)系。Jurewicz等［22］發(fā)現(xiàn)PM2.5與二倍Y染色體、二倍21號(hào)染色體的出現(xiàn)都明顯相關(guān)。因此筆者認(rèn)為PM2.5的作用靶點(diǎn)可能在以下幾處：排卵；著床前胚胎的生存力（染色體異常等）；著床過(guò)程（母體免疫失調(diào)、孕激素不足、子宮及胚胎蛋白表達(dá)異常等）。

綜上所述，PM2.5具有生殖毒性，能夠引起早孕期大鼠胚胎個(gè)數(shù)的減少及胚胎質(zhì)量下降。PM2.5表面載帶的重金屬As是其主要毒性成分，Sb可能是其重要的毒性成分，其他重金屬及PAHs的生殖毒性還有待更多研究證實(shí)。這為下一步研究PM2.5的生殖毒性機(jī)制、尋找可能的生物學(xué)效應(yīng)靶點(diǎn)提供實(shí)驗(yàn)基礎(chǔ)。

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Impairment of Airborne Fine Particulate Matters PM2.5 to the Fertility of Female Rats

WU Si-yu，HOU Hai-yan，ZHANG

Li-wen，HAN Bin，LYU Qi，CHEN Ya-qiong.Department of Obstetrics and Gynecology，Affiliated Hospital of Logistics University of Chinese People′s Armed Police Forces，Tianjin 300162，China（WU Si-yu，HOU Hai-yan，CHEN Ya-qiong）；Peking Union Medical College Hospital，China Academy of Sciences，Beijing 100730，China（HOU Hai-yan）；School of Public Health，Tianjin Medical University，Tianjin 300070，China（ZHANG Li-wen）；State Key Laboratory of Environmental Criteria and Risk Assessment，Chinese Research Academy of Environmental Sciences，Beijing 100012，China（HAN Bin）；Institute of Disaster Medicine，Logistics University of Chinese People′s Armed Police Forces，Tianjin 300162，China（LYU Qi）

CHEN Ya-qiong，E-mail:chenyq82@hotmail.com

Objective:To explore the toxicity of fine particulate matter（PM2.5）on the fertility of female rats.Methods: Adult female SD rats were randomly divided into 5 groups:saline group（as negative control），low-，middle-and high-dose PM2.5 groups，and BaP group（as positive control）.PM2.5 was given by trachea instillation and BaP was given by intra-gastric administration from 15 days pro-gestation to 6 days after gestation.On the gestational day 6.5（GD6.5），female rats were sacrificed.Lungs were observed by naked eye.Uterine weight and embryos counts were recorded.Vein blood was collected for detecting the concentration of blood heavy metals including lead（Pb），mercury（Hg），cadmium（Cd），arsenic（As）and antimony （Sb）.Tissues of uterus and ovaries were stained by HE.Results:Compared with the saline group，body weight of rats in the highdose PM2.5 group significantly decreased and the lung histology also changed.While the dose of PM2.5 raised，the mating and GD6.5 pregnancy index decreased nevertheless rats in BaP group showed no difference.Then GD19.5 pregnancy index of BaP group decreased apparently as compared with saline group.Embryos counts，uterine and embryos weight in three PM2.5 groups significantly reduced.The As level increased in the three PM2.5 groups，which negatively related to the number of embryos，as well as Sb level.There was no significant change in pathology of uterine or ovarian tissue.Conclusions:PM2.5 could impair the fertility of female rats，and the increased As and Sb levels could be related to the reproductive toxicity.BaP impairs the viability of implanted embryos.

Air pollutants；Reproduction；Metals，heavy；Animal experimentation；PM2.5

2016-01-29）

［本文編輯 王琳］

國(guó)家自然科學(xué)基金（81402691）；天津市應(yīng)用基礎(chǔ)與前沿技術(shù)研究計(jì)劃重點(diǎn)項(xiàng)目（15JCZDJC36000）

300162天津，中國(guó)人民武裝警察部隊(duì)后勤學(xué)院附屬醫(yī)院婦產(chǎn)科（吳思雨，侯海燕，陳亞瓊）；中國(guó)醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)學(xué)院（侯海燕）；天津醫(yī)科大學(xué)公共衛(wèi)生學(xué)院（張利文）；環(huán)境基準(zhǔn)與風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，中國(guó)環(huán)境科學(xué)研究院（韓斌）；中國(guó)人民武裝警察部隊(duì)后勤學(xué)院救援醫(yī)學(xué)研究所（呂琪）

陳亞瓊，E-mail：chenyq82@hotmail.com