基于復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的三種眼睛狀態(tài)下腦功能連通性比較

陳東太郎，曾衛(wèi)明，王倪傳，石玉虎

(上海海事大學(xué) 信息工程學(xué)院，上海 201306)

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基于復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的三種眼睛狀態(tài)下腦功能連通性比較

陳東太郎，曾衛(wèi)明*，王倪傳，石玉虎

(上海海事大學(xué) 信息工程學(xué)院，上海 201306)

摘要:嘗試構(gòu)建不同眼睛狀態(tài)下的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)，研究睜眼、閉眼和自由狀態(tài)下的大腦網(wǎng)絡(luò)拓撲結(jié)構(gòu)差異.招募了13例被試者，用一臺3T的西門子磁共振儀，獲取了3種眼睛靜息狀態(tài)下各8 min的功能磁共振數(shù)據(jù)，并同時采集了結(jié)構(gòu)像.隨后，構(gòu)建3組被試者的功能連通矩陣，計算其復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的全局特征系數(shù)、局部特征系數(shù)等測度參數(shù).對測度進行方差分析與雙樣本t檢驗，以統(tǒng)計分析被試者之間的差異.我們發(fā)現(xiàn)，所有的狀態(tài)在合適的稀疏度下，展現(xiàn)了小世界特性；相比于其他狀態(tài)，閉眼狀態(tài)下的全局效率較低.自由狀態(tài)在復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的各項測度上接近睜眼狀態(tài).綜上所述，該項研究展現(xiàn)了睜眼、閉眼、自由狀態(tài)對人腦功能連通網(wǎng)絡(luò)的影響，并為眼睛狀態(tài)如何影響功能磁共振實驗提供了關(guān)鍵的證據(jù).

關(guān)鍵詞:自由狀態(tài)；靜息態(tài)功能磁共振；睜閉眼；復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)；功能連通性

人類運用視覺系統(tǒng)感知周圍環(huán)境，收集有價值的信息.眼睛作為空間信息收集的一個主要的感覺器官，長期以來受到研究人員的關(guān)注.近些年來，功能性磁共振成像(functional magnetic resonance imaging，簡稱fMRI)技術(shù)廣泛地運用于人類行為實驗和病理研究當(dāng)中.在人類行為實驗方面，研究人員已經(jīng)對視覺刺激和聽覺刺激進行了初步的探索.而病癥方面，fMRI技術(shù)已經(jīng)廣泛地應(yīng)用于許多病癥的研究當(dāng)中，如精神分裂癥、阿爾茲海默癥、偏頭痛等[1].作為一種無創(chuàng)傷的檢測手段，fMRI為我們理解人類大腦提供了一個新的視角.隨著這項技術(shù)在醫(yī)學(xué)診斷上的推廣，已經(jīng)有研究表明，不同的靜息狀態(tài)會對大腦的功能連通網(wǎng)絡(luò)有著顯著的影響[2].

腦功能連通性(functional conectivity，簡稱FC)是指大腦不同區(qū)域的神經(jīng)細胞群活動之間的瞬時相干性.腦功能連通性研究的發(fā)展，有利于深入理解人腦在系統(tǒng)水平上的動態(tài)運作方式，是今后認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)發(fā)展的一個重要方向.而探究不同眼睛的靜息狀態(tài)fMRI圖像的功能連通性的差別，可以幫助研究人員更好地了解靜息狀態(tài)，從而使得人們更好地理解視覺感官與中樞神經(jīng)系統(tǒng)的運作機制.對于不同眼睛的靜息狀態(tài)的比較，可以為其他病理學(xué)研究提供一個判斷的依據(jù).在病理學(xué)研究中，眼睛的狀態(tài)是一個重要的影響因素，這一因素對于實驗結(jié)果的分析會產(chǎn)生顯著的影響.

許多研究已經(jīng)關(guān)注到不同的眼睛靜息狀態(tài)在fMRI圖像中所表現(xiàn)出來的差異，其中大部分研究關(guān)注睜、閉眼之間fMRI信號之間的區(qū)別.Marx等[3]發(fā)現(xiàn)fMRI圖像中存在一些固有的模式，可以通過這些模式觀測到狀態(tài)間的區(qū)別.隨后，研究人員提出使用特定感興趣區(qū)域(region of interest，簡稱ROI)之間的相關(guān)性來度量fMRI信號之間的距離，并將這一度量運用到研究中.Zou等[4]關(guān)注到視覺區(qū)和丘腦之間的連通性存在差異.隨著相關(guān)性研究數(shù)量的增加，研究人員提出了大腦的功能連通性[5-7]，并將圖論運用到大腦的拓撲網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)中[8-9].關(guān)于使用功能連通性與圖論的研究，具有代表性的論文有Tian等[10]的大腦半球與性別的研究，這項研究表明大腦半球與性別兩個因素會對人腦功能連通性有顯著的影響；Xu等[2]發(fā)現(xiàn)了睜眼閉眼之間大腦拓撲結(jié)構(gòu)網(wǎng)絡(luò)之間的區(qū)別.

由上述可以看出，運用圖論知識，可以幫助研究人員構(gòu)建核磁共振影像的功能連通矩陣，建立大腦的拓撲結(jié)構(gòu)網(wǎng)絡(luò)，從而為理解大腦功能區(qū)域之間的同步性提供一種良好的手段.圖論的方法同樣運用于比較許多神經(jīng)疾病患者的大腦靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的拓撲結(jié)構(gòu)度量測度的差異.這些拓撲度量包括聚類系數(shù)、特征路徑長度等，有學(xué)者認(rèn)為這些測度的異常可以作為輔助診斷的生理標(biāo)志.

然而，多數(shù)的研究僅僅注意了睜眼、閉眼狀態(tài).在日常的診斷中，掃描人員通常不會指定被試者的眼睛狀態(tài)，而這種現(xiàn)象在日常實驗中是十分常見的.病人常常是處于自由的眼睛開合狀態(tài)，并不能夠長時間的保持雙眼睜開與閉合.帶有某些精神疾病的病人，在進行fMRI掃描的過程中，也無法控制自己的眼睛狀態(tài).在相關(guān)文獻中，還沒有發(fā)現(xiàn)對于自由狀態(tài)的研究.所以，研究人員常常忽視這種常見的自由狀態(tài).該文中，筆者擴展了傳統(tǒng)的睜眼、閉眼兩種狀態(tài)下fMRI大腦拓撲網(wǎng)絡(luò)測度比較實驗，加入了一種新的狀態(tài)，即自由狀態(tài).探討了3種眼睛狀態(tài)下的顯著差異，以期為日常的fMRI實驗設(shè)計提供有效的依據(jù).

1資料與方法

1.1數(shù)據(jù)獲取

筆者從高校中招募了13名健康被試者(其中3名女性，平均年齡23.7歲，方差為±3.19)，被試者無精神病史和頭部創(chuàng)傷.在對被試者解釋了fMRI數(shù)據(jù)采集過程和實驗?zāi)康暮螅蟊辉囌吆炇鹆酥闀?

實驗包括以下3種狀態(tài)：1)睜眼狀態(tài)(eyes open，簡稱EO)下，要求被試者睜開雙眼，盯住機器上方的十字，并保持盡量低的眨眼頻率.2)閉眼狀態(tài)(eyes close，簡稱EC)下，要求被試者閉上雙眼，保持較少的視覺輸入.3)眼睛自由狀態(tài)(eyes free，簡稱EF)中，被試者可以自由地改變其眼睛狀態(tài).數(shù)據(jù)獲取過程中被試者要求保持大腦清醒，平躺于磁共振儀器內(nèi)，不做任何特定思考，并要求不能進入睡眠狀態(tài).

所有的fMRI數(shù)據(jù)采用了華東師范大學(xué)的一臺3T的西門子磁共振儀，使用單次激發(fā)敏感梯度回波平面成像這一成像方法[11]，切片數(shù)為36，覆蓋整個腦區(qū)，掃描間隔時間(repetition time，簡稱TR)為2.0 s，掃描分辨率為64×64，片內(nèi)分辨率為3.75 mm×3.75 mm，片厚度為3.5 mm.

1.2方法

利用DPARSF[12]軟件包對數(shù)據(jù)進行處理，包括以下幾個步驟：時間層矯正、頭動矯正、標(biāo)準(zhǔn)化、配準(zhǔn)等.配準(zhǔn)時，若有數(shù)據(jù)是在任何方向上的頭動位移大于2 mm或頭部轉(zhuǎn)動大于2°的，這樣的數(shù)據(jù)會被丟棄[13-16].接著，所有的時間序列都去除線性漂移并通過帶寬為0.01 Hz

采用自動解剖標(biāo)簽?zāi)０?anatomical automatic labeling，簡稱AAL)[19]，將大腦劃分為90個ROI，計算ROI內(nèi)部的均值信號，得到90個ROI的平均信號.對90個平均信號計算其皮爾森相關(guān)系數(shù)[20]，得到90×90的功能連通矩陣.對于功能連通矩陣，使用一系列的稀疏度(0.1～0.3，間隔為0.01)將權(quán)重矩陣轉(zhuǎn)化為二值矩陣，之后計算網(wǎng)絡(luò)的相關(guān)測度.

1.3復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的構(gòu)建

對于每個功能連通矩陣，計算5個全局的網(wǎng)絡(luò)系數(shù)和3個局部系數(shù)[5].全局系數(shù)包括：平均聚類系數(shù)[21]、特征路徑長度[22]、全局效率[23]、同配性、傳遞性.5個局部系數(shù)包括：介數(shù)中心度[23]、局部聚類系數(shù)[24]、局部特征路徑長度、節(jié)點的度、局部效率.這些測度的計算方法，都可以在其對應(yīng)的文獻中查詢.同時，模擬隨機的被試者網(wǎng)絡(luò)[15, 24-25]，并計算小世界性質(zhì)的相關(guān)參數(shù)[21].對于所有的參數(shù)，使用方法分析比較3個樣本是否來自同一個總體，再使用成對的t檢驗，檢驗兩個樣本之間差異的顯著程度[5-6,8].

2結(jié)果

2.1全局參數(shù)的比較

圖1展示了3種眼睛狀態(tài)下，實驗中被試者的腦功能網(wǎng)絡(luò)全局系數(shù)比較，展現(xiàn)被試組在不同稀疏度下的同配性、平均聚類系數(shù)、特征路徑長度、全局效率、傳遞性.圖中橫軸為稀疏度，其值的范圍從0.1到0.3，間隔為0.01；縱軸為參數(shù)值或p值.

由圖1可知，在全部的稀疏度下，3種狀態(tài)的同配性，沒有顯著差異(圖1A).在全部的稀疏度下，特征路徑長度顯著增加(圖1C).在稀疏度大于0.13時，全局效率顯著下降(圖1D).閉眼狀態(tài)與睜眼狀態(tài)、自由狀態(tài)相比，在稀疏度大于0.25時，平均聚類系數(shù)有顯著的增強(圖1B)；傳遞性顯著增強(圖1E).從圖1中還可以知道，睜眼狀態(tài)與自由狀態(tài)的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的測度沒有顯著差異.在兩個標(biāo)準(zhǔn)化的測度下，3種眼睛狀態(tài)的標(biāo)準(zhǔn)化聚類系數(shù)(圖1F)沒有顯著差異，其值都大于1.標(biāo)準(zhǔn)化的特征路徑長度(圖1G)與真實的特征路徑長度相似，其值約等于1.最后，3種眼睛狀態(tài)的小世界性(圖1H)的值都大于1.

2.2局部參數(shù)的比較

圖2展示了3種眼睛狀態(tài)下，被試者的腦功能連通網(wǎng)絡(luò)的局部聚類系數(shù)的比較.圖中橫軸為腦區(qū)的標(biāo)簽，從1到90，每一個標(biāo)簽對應(yīng)于AAL模板中的一個腦區(qū)；縱軸為稀疏度，從0.1到0.3，間隔為0.01，圖為熱力圖，顏色表示t檢驗的t值.

從圖2中可以看出，顯著的差異集中在部分腦區(qū)(49—58)上，主要包括左側(cè)枕上回(Occipital_Sup_L，49)、右側(cè)枕上回(Occipital_Sup_R，50)、左側(cè)枕中回(Occipital_Mid_L，51)、右側(cè)枕中回(Occipital_Mid_R，52)、左側(cè)枕下回(Occipital_Inf_L，53)、右側(cè)枕下回(Occipital_Inf_R，54)、左側(cè)丘腦(Thalamus_L，77)和右側(cè)丘腦(Thalamus_R，78).

圖3展示了3種眼睛狀態(tài)下，被試者的腦功能連通網(wǎng)絡(luò)的聚合的局部系數(shù)的比較.圖中橫軸為腦區(qū)的標(biāo)簽，從1到90，每一個標(biāo)簽對應(yīng)于AAL模板中的一個腦區(qū)；縱軸為各項指標(biāo)，每個指標(biāo)中有3行，分別表示3種狀態(tài)之間的相互比較.從圖3中可以看出，3種狀態(tài)在不同的腦區(qū)影響不同的參數(shù).

圖1　3種眼睛狀態(tài)下被試者的腦功能連通網(wǎng)絡(luò)的全局系數(shù)比較Fig.1　Global parameters of the human brain functional networks with the status of EC, EF and EO

圖2　3種眼睛狀態(tài)下被試者的腦功能連通網(wǎng)的局部聚類系數(shù)比較Fig.2　Local parameters of the human brain functional networks with the status of EC, EF and EO

圖3　3種眼睛狀態(tài)下被試者的腦功能連通網(wǎng)的聚合的局部系數(shù)比較Fig.3　Integrated global parameters of the brain functional networks with the status of EC, EF and EO

2.3關(guān)鍵節(jié)點的比較

將度變化較大的節(jié)點為關(guān)鍵節(jié)點.圖4展示了3種眼睛狀態(tài)下，特征路徑長度受到影響的關(guān)鍵節(jié)點.

圖4　關(guān)鍵節(jié)點之間的比較Fig.4　The difference of the key hub

從圖4中可以看出，相比于睜眼、自由狀態(tài)，閉眼狀態(tài)的主要影響關(guān)鍵節(jié)點在枕葉部分.睜眼狀態(tài)與自由狀態(tài)相比，其關(guān)鍵節(jié)點的主要差異存在于如下腦區(qū)：左側(cè)枕上回(Occipital_Sup_L，49)、右側(cè)枕上回(Occipital_Sup_R，50)、左側(cè)枕中回(Occipital_Mid_L，51)、右側(cè)枕下回(Occipital_Inf_R，54)和右側(cè)顳中回顳極(Temporal_Pole_Mid_R，88).

2.4功能連通矩陣的比較

圖5展示了3種眼睛狀態(tài)下，功能連通矩陣的差別.

圖5　功能連通矩陣之間的比較Fig.5　The difference of raw brain functional connectivity

通過對連接的權(quán)值進行比較，可以發(fā)現(xiàn)在3種狀態(tài)之間，各個腦區(qū)之間的通路出現(xiàn)顯著差異.由圖5可以看出，隨著視覺信號的輸入，枕葉部分的視覺區(qū)域與外部的通路出現(xiàn)顯著差異.在睜眼狀態(tài)與自由狀態(tài)之間的比較上，可以發(fā)現(xiàn)一個聚合的網(wǎng)絡(luò)，構(gòu)成網(wǎng)絡(luò)的主要節(jié)點包括：左側(cè)梭狀回(Fusiform_L，55)、左側(cè)上部中央后回(Parietal_Sup_L，59)、左側(cè)蒼白球(Pallidum_L，75)、右側(cè)顳上回顳極(Temporal_Pole_Sup_R，84)、右側(cè)顳中回顳極(Temporal_Pole_Mid_R，88)、左側(cè)顳下回(Temporal_Inf_L，89)、右側(cè)顳下回(Temporal_Inf_R，90).

3討論

盡管先前的研究已經(jīng)在特定的ROI區(qū)域和腦功能連通網(wǎng)絡(luò)參數(shù)上都發(fā)現(xiàn)視覺輸入對fMRI信號有顯著的影響，但筆者在前人研究的基礎(chǔ)之上，發(fā)現(xiàn)普通的日常實驗中常見的自由狀態(tài)與睜眼狀態(tài)，沒有過多的差異.參考先前的研究[21]，運用圖論的方法，將腦功能連通矩陣進行小世界特性分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，3種眼睛狀態(tài)都表現(xiàn)出了小世界特性.傳統(tǒng)的觀點認(rèn)為，人類的大腦功能連通網(wǎng)絡(luò)是一個小世界網(wǎng)絡(luò)，擁有少數(shù)重要的權(quán)值和聚合特性.該項研究又為大腦功能連通網(wǎng)絡(luò)的特性提供了新的證據(jù).

作為復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)中的一個重要的參數(shù)，聚類系數(shù)反映著網(wǎng)絡(luò)中節(jié)點的聚集程度，能很好地用來度量網(wǎng)絡(luò)皮層之間的相互連接及功能分割情況[21].該研究中發(fā)現(xiàn)，隨著視覺信號的輸入，被試者大腦的聚類系數(shù)顯著降低，表明網(wǎng)絡(luò)之間聚集程度降低.因此，認(rèn)為隨著人類睜開雙眼，大腦由默認(rèn)的模式轉(zhuǎn)而去處理視覺信號，造成了聚類系數(shù)的降低.

路徑是大腦區(qū)域之間的信息通路.特征路徑長度是全腦信息流的有效度量[22].從結(jié)果部分可以看出，自由狀態(tài)下的特征路徑長度，要顯著地比閉眼狀態(tài)下的特征路徑長度要低，這說明，被試者在自由狀態(tài)下，信息的傳遞路徑較短，大腦自發(fā)地使自身路徑通暢，有利于信號的傳遞.

研究中發(fā)現(xiàn)，網(wǎng)絡(luò)全局效率[23]，在不同的稀疏度下，都表現(xiàn)出了明顯的差異，這表明視覺的輸入會導(dǎo)致全局效率的提高，這正好符合信息處理模型的假設(shè).根據(jù)信息處理模型的假設(shè)，假設(shè)人體是一個信號處理的機器，隨著外部信號的輸入，大腦提高了自身的傳遞效率，從而能夠更加便捷地處理信號.

值得注意的是，筆者的研究結(jié)果與前人的一些研究結(jié)果有稍許差異，這些研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)人類在自由狀態(tài)相比于閉眼狀態(tài)，有較高的聚類系數(shù)和較低的特征路徑長度[2].也有部分研究表明，睜眼、閉眼狀態(tài)對復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)測度沒有影響.造成這些現(xiàn)象的原因可能是：1)這些研究沒有去除全腦平均信號的協(xié)變量(global signal regression, 簡稱GSR)；2)模板的選擇不同；3)采樣的頻率不同；4)采樣的空間分辨率不同.上述原因都可能導(dǎo)致實驗結(jié)果上的差異.

綜上，通過對常見的自由狀態(tài)的研究表明，睜眼、閉眼、自由狀態(tài)對人腦功能連通網(wǎng)絡(luò)會產(chǎn)生一定的影響.由于復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)理論在fMRI信號上的廣泛應(yīng)用，筆者建議在其他病理學(xué)實驗上要謹(jǐn)慎控制眼睛狀態(tài).

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(責(zé)任編輯于敏)

doi:10.3969/j.issn.1000-2162.2016.04.012

收稿日期：2015-07-23

基金項目:國家自然科學(xué)基金資助項目(31170952，31470954)；上海海事大學(xué)研究生創(chuàng)新基金項目(2014ycx026)

作者簡介：陳東太郎(1991-)，男，江西贛州人，上海海事大學(xué)碩士研究生；*曾衛(wèi)明(通信作者)，上海海事大學(xué)教授，博士生導(dǎo)師， E-mail:zengwm86@sina.com.

中圖分類號：R319

文獻標(biāo)志碼:A

文章編號:1000-2162(2016)04-0073-07

Brain functional connectivity investigation of three eyes status based on complex networks analysis

CHEN Dongtailang, ZENG Weiming*, WANG Nizhuan, SHI Yuhu

(College of Information Engineering, Shanghai Maritime University, Shanghai 201306, China)

Abstract:This study investigates how eyes status affects the key topological signatures of human brain networks in eyes closed (EC), open (EO) and eyes free (EF) condition. 13 subjects participated and underwent 3 imaging sessions with three 8 min resting-state fMRI scans (EC, EF, EO). Image acquisition was acquired using a 3T MR scanner and consisted of anatomical images for co-registration of fMRI data. Followed by graph theory, the global and local metrics of functional connectivity in a range of sparse degree with the three eyes status were calculated to detect the statistically significant difference between them. Based on graph-theoretic topology metrics, we found that all the subject networks had demonstrated a small-world properties with a proper sparse degree, and the networks in EC had reduced both local and global efficiency. To summarize, our results demonstrated that the topologic structure of human brain network is related to eyes status, and provide an empirical evidence on how eyes status affects fMRI experiments.

Keywords:eye free; resting-state fMRI; eyes open and closed; complex network; functional connectivity