印度梨形孢（Piriformospora indica）與植物互作研究綜述

毛琳琳 朱志炎 何勇 田志宏

摘 要：印度梨形孢是一種植物根部內(nèi)生真菌。該文綜述了印度梨形孢的生物學特征、與植物的互作以及在促進植物生長、提高逆境脅迫忍耐性的作用及其機制。

關鍵詞：印度梨形孢；互作；促生；抗逆；機制

中圖分類號 S476 文獻標識碼 A 文章編號 1007-7731（2016）11-0047-05

Research Overview on Piriformospora indica and its Interaction Effect with Plants

Mao Linlin et al.

（College of Life Science，Yangtze University，Jingzhou 434025，China）

Abstract：Piriformospora indica is a kind of endophytic fungi in plant roots.This paper briefly introduced the biological characteristic of Piriformospora indica，the interaction between plants and this fungi，improving plant growth and development，and enhancing the endurance of adversity stress the functions and mechanisms.

Key words：Piriformospora indica；Interaction；Promoting；Resistance；Mechanism

印度梨形孢（Piriformospora indica）屬擔子菌門Basidiomycota、層菌綱Hymenomycetes、蠟殼耳科Sebacinaceae、梨形孢屬Piriformospora，于1998年由印度科學家Verma等在印度西北部塔爾沙漠中發(fā)現(xiàn)的[1-2]。印度梨形孢的作用和形態(tài)都與叢枝菌根真菌（Arbuscularmycorrhizal fungi，AMF）非常的相似，不同之處在于它能夠在多種人工合成的培養(yǎng)基上培養(yǎng)[3]，獲取純培養(yǎng)物，而不需要像叢枝菌根真菌那樣只能夠在植物活體的根部寄主。印度梨形孢最適宜的培養(yǎng)基是KM培養(yǎng)基[4]，它的這一特性打破了AMF的局限性，為科研人員對相關科學研究工作打開了方便之門。不僅如此，印度梨形孢可以定殖的范圍特別廣泛，比如玉米、煙葉、小麥、油菜和水稻等，也可以定殖在一些觀賞性植物和具有一定經(jīng)濟價值的藥用植物上，甚至還能夠在AMF不能定殖的擬南芥等十字花科作物上定殖[5]。印度梨形孢通過促進植物對營養(yǎng)元素的吸收，從而促進了植物對氮、磷等礦物質的吸收，加速植物生長和產(chǎn)量的提高，增強植物對逆境脅迫的忍耐性，增強抗旱、抗鹽能力，誘導植物產(chǎn)生系統(tǒng)抗性[6-7]。現(xiàn)今，國內(nèi)外對印度梨形孢的作用機制等相關的研究不斷增多，印度梨形孢不僅在農(nóng)、林業(yè)和園林花卉業(yè)等產(chǎn)業(yè)中應用非常廣泛，而且在草藥學及其它的傳統(tǒng)醫(yī)學體系中也得到了廣泛的應用[8]。

1 生物學特征

1.1 形態(tài)特征 印度梨形孢的幼嫩菌絲顏色為白色，幾乎呈現(xiàn)透明狀，直徑大小為0.7～3.5μm，初生的菌絲不形成氣生菌絲。菌絲體沒有鎖狀聯(lián)合與有性結構[9]，菌絲分支也沒有發(fā)現(xiàn)特殊規(guī)律，但可以快速地形成菌絲融合。菌絲壁的外部相隔突起，呈多層結構，菌絲壁的平均厚度為0.3μm。成熟后的菌絲所產(chǎn)生的厚垣孢子是鑒定印度梨形孢的關鍵特征，其形狀呈梨形，厚垣孢子的細胞質內(nèi)充滿顆粒狀的物質，含有細胞核的個數(shù)一般為8～25個[1]，這些厚垣孢子均單個或成串的存在，每個核內(nèi)大概有10個左右細胞核，長度大概為16～45μm，寬度大概為10～17μm，孢子壁的厚度為0.7μm左右，幼嫩的孢子壁的厚度很薄，成熟之后的孢子壁厚度可達到1.5μm，厚垣孢子有2層膜，外壁顏色呈淡黃色，質地很光滑。

1.2 基因組特征 印度梨形孢巳經(jīng)被測定出了全基因組序列[10]，它由1 884個支架（大小1Kb；N50；51.83Kb）組成，大小為24.98Mb，其中重疊群2 359個，每個重疊群都含有一個平均大小為22的閱讀覆蓋區(qū)。印度梨形孢平均每一個基因有大約5.16個外顯子，密度為471，基因組的GC含量為50.68%，重復率為4.68%。印度梨形孢核區(qū)域DNA的含量大約為15.3～21.3Mb。該基因組中含有不同效應基因編碼的小分泌蛋白（SSP），在其C末端不同高度的保守區(qū)域有基因家族編碼“DELD”，這個區(qū)域與該菌的共生性質有關。采用對DNA含量和SNP分析，印度梨形孢很可能具有2個異核體，這2個異核體在遺傳上有區(qū)別。

2 印度梨形孢與寄主植物的互作機制

2.1 印度梨形孢在植物根部的定殖過程 印度梨形孢的菌絲一旦和寄主植物根部發(fā)生接觸，就可以形成附著孢，在植物的根系表層細胞間以菌絲卷、分枝或圓形體的形式進行定殖。在定殖的過程中，首先由厚垣孢子萌發(fā)所產(chǎn)生2個分支芽管，芽管再分化形成附著胞，這些附著胞與植物的根部進行接觸，然后由這些附著胞所產(chǎn)生的侵入釘，穿透根表皮和皮層細胞完成最初的定殖過程，其特征無論是在細胞死亡的定殖階段和菌絲繁殖，還是在孢子的萌發(fā)階段，細胞中每個細胞器均沒有受到損傷。印度梨形孢生長最迅速的時間是在孢子萌發(fā)的7d后[11]，在定殖大約24～36h，菌絲穿透細胞壁和細胞之間的空隙進入根組織內(nèi)部，印度梨形孢一旦進入根皮層細胞，就會通過根縱軸方向，在細胞內(nèi)進行蔓延，形成許多高度分枝的叢枝樣結構[12]，最后這些菌絲在成熟區(qū)的細胞內(nèi)和細胞之間，形成了厚垣孢子。通過研究表明，印度梨形孢主要定殖的區(qū)域在根伸長區(qū)附近的細胞間，很少在根部頂端的分裂組織定殖。印度梨形孢的菌絲在任何生長時期和定殖過程中都不會侵染根系中柱稍和氣生部分[13]。

真菌的定殖量對共生的兩者之間共建有益的互作非常重要，過量定殖則會導致共生關系轉化致病，致使這種有利關系消失不再存在。真菌和植物之間互惠共生需要植物防御反應與真菌營養(yǎng)需求之間精細的平衡，達到一種對雙方都沒有不利的狀態(tài)。通常的情況下，印度梨形孢在根部的定殖是隨著根部的成熟增大定殖量，而根尖基本上沒有定殖，伸長區(qū)主要是細胞間的定殖，分化區(qū)細胞內(nèi)外都有定殖[12]。一般情況下，印度梨形孢定殖于植物根部，而不會入侵至氣生部分，但也有例外，菌絲不僅在氣生部分表面擴張，而且進入氣生部分表皮細胞內(nèi)外[14]。經(jīng)研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢的定殖模式和細胞的成熟程度存在著很大的關系，這表明真菌已經(jīng)演化形成了專門的定殖策略，即尚沒有達到高度分化的功能專一性地侵染一些更加成熟的根部位點，而不是根部迅速增殖分生組織區(qū)域[11，15]。

2.2 印度梨形孢的寄主反應 有關于印度梨形孢和植物根系的互作與叢枝菌根（AMF）有所區(qū)別，它有其自身的顯著特征。印度梨形孢能夠誘導寄主植物產(chǎn)生一般的識別和信號反應。寄主對共生型真菌所產(chǎn)生的一系列反應都基于植物內(nèi)部的一個高效的免疫系統(tǒng)。植物的內(nèi)部包含了2個免疫層面，細胞壁的損傷相關分子（DAMPs）[16]和基于病菌相關分子模式（PAMPs）或微生物相關分子模式（MAMPs）[17]的保守識別。印度梨形孢的細胞內(nèi)定殖過程激活了模式觸發(fā)免疫（PTI），PTI受到植物激素乙烯（ET）、水楊酸（SA）、茉莉酸（JA）的調節(jié)。水楊酸參與植物對活體與半活體營養(yǎng)型微生物的反應，茉莉酸和乙烯參與了植物對植食性昆蟲死體營養(yǎng)型微生物的防御感應，而水楊酸是系統(tǒng)獲得抗性（SAR）所必需的。乙烯和茉莉酸相結合可以阻抑水楊酸，并且還能夠促進印度梨形孢的定殖[18]。乙稀途徑中某些組分的失活將嚴重破壞印度梨形孢的定殖進程。印度梨形孢依賴茉莉酸來抑制最初階段的免疫反應（如根的氧化猝發(fā)）與水楊酸硫代葡萄糖苷有關的防衛(wèi)途徑。印度梨形孢的定殖還會受到乙稀信號強弱的不同的影響，太強的乙稀信號會抑制菌絲的生長，而乙烯信號較弱的話則會促進菌絲的生長[19]。抗菌物質如芥子油苷和植保素Camalexin的積累[20-21]對PTI也產(chǎn)生影響。在植物與微生物的互作中，芥子油苷的合成也發(fā)揮著非常重要的作用，印度梨形孢與擬南芥互作過程中會對芥子油苷合成或降解的基因被上調表達產(chǎn)生影響[22]。

3 印度梨形孢對植物生長發(fā)育的影響

3.1 促進植物生長，提高作物產(chǎn)量 提高寄主植物吸收營養(yǎng)的能力，誘導提高寄主植物產(chǎn)生系統(tǒng)抗性，促進植物的生長發(fā)育，增加植物的經(jīng)濟產(chǎn)量等均是印度梨形孢對寄主植物產(chǎn)生的較為顯著的生理效應[6]。印度梨形孢最顯著的作用就是促進植物生長，它能夠在多種植物上表現(xiàn)出促生作用，印度梨形孢在玉米、水稻、煙草、小麥和大麥等植物中的促生作用已經(jīng)得到了證實。印度梨形孢對植物的促生水平最大可以高達50%，這其中受到試驗條件與環(huán)境差異的影響，使印度梨形孢對植物的促生能力各不相同[23]。

印度梨形孢對植物初期生長的促進，是由于加快了植物根部的生長發(fā)育[6]，這一點已經(jīng)在多種植物中被證實。通過研究印度梨形孢和P對仙客來生長發(fā)育的影響，發(fā)現(xiàn)兩者對仙客來都有促進作用。在適宜P供應條件下，印度梨形孢促進P元素的吸收從而使生長促進作用更加明顯[24]。在對藥用植物蘆薈接種印度梨形孢后其生物量和葉綠素均有顯著提高，根和莖都有增長，根和莖的數(shù)量也均有所提高[25]。印度梨形孢還可以促進睡茄破Withania somnifera、卡凡菊Spilanthes calva、毛喉鞘蕊花Coleus forskohlii和鴨嘴花Adhatoda vasicanees這四種藥用植物的生長[9，26]。此外，相關科研工作者在研究中還發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢還能夠和陸生蘭花互作促進其生長[27-28]。在我國也有相關研究表明，印度梨形孢與中國小白菜Brassica chinensis的互作中，植株的地上和地下部分的鮮重與干重，經(jīng)過對照相比都產(chǎn)生了顯著的提高。不僅如此，印度梨形孢培養(yǎng)濾液對植物的生長也產(chǎn)生明顯的促進作用。經(jīng)研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢培養(yǎng)濾液可以促進美麗馬兜玲的生長，提高葉片中馬兜玲酸含量[29]。印度梨形孢培養(yǎng)濾液也還可以促進青蒿和亞麻屬植物的生長，使青蒿素含量和木酚素增加[30-31]以及向日葵的生長與含油量的提升[32]。

印度梨形孢與寄主植物根部之間存在著復雜的細胞水平的互作機制，在于植物根部的互相作用的過程中，印度梨形孢能夠源源不斷的引起植物激素的累積和信號的改變，對植物產(chǎn)生促生作用，在與寄主植物的互作過程中基因和蛋白質水平的交替調節(jié)，使印度梨形孢真菌和寄主植物互惠共生。盡管在印度梨形孢與擬南芥的互作實驗中，印度梨形孢的定殖對生長素水平并沒有造成影響[33]，但是在小白菜和大麥的根部定殖過程中，印度梨形孢可以對其造成生長素水平的提高[34-35]。乙烯是一種天然的植物激素，它能抑制植物的生長，一些根圍細菌能夠產(chǎn)生降解乙烯的酶。印度梨形孢對乙烯的信號傳導起到抑制作用，對植物產(chǎn)生促生作用[36]。盡管印度梨形孢在大麥的定殖中對乙烯合成基因產(chǎn)生誘導，但是乙烯響應基因受到抑制[34]。印度梨形孢還可以對其它植物激素的合成和積累產(chǎn)生誘導影響，包括細胞分裂素[33]、脫落酸、赤霉素和油菜素甾醇類等[34]。

印度梨形孢對植物生長的促進是通過提高植物的生物量和花序數(shù)量[6，27]，提高種子的重量[27，37]等而提高作物的產(chǎn)量。比如，印度梨形孢對大麥的定殖是通過麥穗數(shù)量的增加，產(chǎn)量提高了10%[6]；而經(jīng)過印度梨形孢定殖的油菜，每株植株角果數(shù)量長度、直徑以及種子重量都有了較大幅度的增加[37]；經(jīng)過印度梨形孢定殖的綠豆，豆莢的數(shù)量和每個豆莢中的種子數(shù)量都發(fā)生了增多。但是，印度梨形孢在收獲期較長的西紅柿的定殖中并沒有對其產(chǎn)量有明顯影響。綜上所述，印度梨形孢對于收獲期固定的植物能夠顯著地提高其產(chǎn)量。

3.2 促進植物對營養(yǎng)成分的吸收 根圍微生物可以把植物所不能直接運用的資源轉化成可以利用的化合物，主要是經(jīng)過磷酸鹽的溶解和固氮的作用，促進它們通往根部和在根內(nèi)部的運輸，以此來提高植物對礦物元素的吸收利用。在印度梨形孢與大麥的互作中，該真菌增加了作物對氮的利用[6]，促使了那些不溶的和凝聚的或者復雜形式的磷的流動，使寄主植物最大限度的運用到土壤中己存在的磷[28]。磷是植物生長過程中很重要的元素之一，但土壤中的磷很少是通過可溶性狀態(tài)而存在，所以就很難被植物利用，植物對磷元素的吸收方法一般有2種，一種是在根部直接吸收，另外一種就是依靠共生真菌的幫助。

印度梨形孢在大麥、煙草和綠豆的定殖中，盡管有促進植物的生長，但是沒有提高植物中氮和磷的含量[38-39]。而在扁豆中和鷹嘴豆的對照比較中，印度梨形孢的定殖使這些植物氮、磷和鉀的含量發(fā)生顯著變化[40-41]；印度梨形孢在甘蔗的定殖中，真菌的定殖能夠補充鐵和銅的缺乏所帶來的傷害[42]；印度梨形孢在油菜的定殖中，能夠提高氮、磷、硫、鋅、鎂等元素的含量[37]；印度梨形孢在番茄中的定殖不僅可以促進對磷的吸收[43]，在其真菌和熒光假單胞菌R81的共同作用下，西紅柿植株對于氮、磷、鉀的吸收都有所提高[44]；印度梨形孢在擬南芥的定殖中，提高了放射性標記的磷的含量[45]，可以刺激NADH依賴的硝酸鹽還原酶的活性，激活硝酸鹽還原酶基因的相關表達[46]，使其發(fā)生了顯著的上調，這些都表明印度梨形孢能夠有效地提高寄主植物對氮營養(yǎng)的吸收。

3.3 誘導植物產(chǎn)生系統(tǒng)抗性 在生物脅迫方面，印度梨形孢不僅能夠刺激植物生長和產(chǎn)量的提高，還可以誘導植物產(chǎn)生系統(tǒng)誘導抗性。經(jīng)過研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢可以提高白菜對水漬的耐受力，提高白菜的產(chǎn)量，印度梨形孢在定殖小菜白以后，小白菜對黑斑病的抗性發(fā)生了增強，體內(nèi)的蛋白質含量、維生素、葉綠素、可溶性糖、CAT和POD活性都有所提高[47]。研究表明，印度梨形孢提高玉米的抗性，對輪枝鐮孢菌產(chǎn)生的氧化應激的適應能力也發(fā)生了較為明顯的提高，從而增強對鐮刀菌的抗性[48]。印度梨形孢還能夠提高擬南芥對線蟲的抵御能力，印度梨形孢分泌物和細胞壁提取物對線蟲的穩(wěn)定、侵染、生長與繁殖均產(chǎn)生較為顯著的影響[49]。印度梨形孢在離體的情況下對黃萎病菌有直接的抑制作用。接種了印度梨形孢的擬南芥在黃萎病菌侵入之后，沒有表現(xiàn)出相應的癥狀，也沒有引起擬南芥逆境與防御基因的表達。這表明，印度梨形孢能夠有效降低擬南芥中黃萎病菌的擴展[50]。西紅柿的根部在經(jīng)過印度梨形孢的侵染14d后，經(jīng)過人工接種了黃萎病病毒，在病毒侵染7d后發(fā)現(xiàn)，其發(fā)病程度下降了30%，而且黃萎病病毒的濃度也發(fā)生了顯著的下降。通過應用生物誘導劑將植物自身的防御機制激活，是植物保護的一個新戰(zhàn)略。

印度梨形孢是從印度沙漠地區(qū)植物根系分離出來的，這說明它可以對干旱逆境下的植物帶來有益作用，比如鹽分、干旱的抗性。在經(jīng)印度梨形孢定殖的大麥體內(nèi)，活性氧代謝的許多酶表達量得到了提高，并且增加了酶催化和非酶催化的抗氧化物質，從而提高了植物對鹽脅迫的抗性[51]。擬南芥在定殖印度梨形孢之后，它的幼苗抗旱能力也發(fā)生了比較明顯的提高[52]，而且在干旱脅迫后其幼苗還能夠繼續(xù)生長，而沒有接種的對照幼苗均不能再繼續(xù)生長，在小白菜和草莓的實驗中，都有觀察到這樣的現(xiàn)象[53]。在定殖有印度梨形孢的油菜，丙二酸（MDA）含量和膜脂的過氧化水平都出現(xiàn)了不同程度的下降，同時脯氨酸含量與抗氧化酶活性增高顯著，加強了對干旱脅迫的耐性[37]。不僅如此，印度梨形孢還能使寄主植物對脫氫抗壞血酸向抗壞血酸的轉化也產(chǎn)生作用，這2種主要的抗氧化物質谷胱甘肽和抗壞血酸的含量均會有所提高[6]。

4 結語

土壤內(nèi)生真菌印度梨形孢定殖廣泛，功能多樣，具有很多優(yōu)勢，而且對誘導寄主系統(tǒng)抗性的作用，不僅效果顯著、持續(xù)時間長，而且對環(huán)境也非常安全。因此，印度梨形孢在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上具有非常廣闊的應用前景。

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