功能MRI在意識障礙的診斷和喚醒預測中的研究進展

徐慰幸子　李郁欣*　耿道穎

功能MRI在意識障礙的診斷和喚醒預測中的研究進展

徐慰幸子李郁欣*耿道穎

功能MRI能夠?qū)崟r準確地發(fā)現(xiàn)靜息和刺激狀態(tài)下高級復雜神經(jīng)活動，并對意識障礙的3個不同水平：昏迷、植物狀態(tài)、微意識狀態(tài)的診斷和鑒別診斷提供了客觀依據(jù)。近年來功能MRI研究在部分臨床無應答病人中發(fā)現(xiàn)了意識喚醒相關(guān)的局部腦區(qū)和腦功能網(wǎng)絡(luò)。介紹功能磁共振成像在意識障礙和意識喚醒相關(guān)腦功能網(wǎng)絡(luò)中的應用和研究進展。

功能磁共振成像；意識障礙；意識喚醒；腦功能網(wǎng)絡(luò)

Int J Med Radiol，2016，39（5）：484-488

2004年修訂的昏迷恢復量表（coma recovery scale-revised,CRS-R）作為唯一標準化的神經(jīng)心理學評估量表，是臨床常用的評估意識障礙（disorders of consciousness，DOC）分級的量表。但對于昏迷、植物狀態(tài)、微小意識狀態(tài)的病人，客觀地進行認知功能的評價非常困難，因為隨意運動是一些細微且未標準化的動作，評估過程中病人容易疲憊甚至睡著[1]，且易受到評價者的主觀影響。根據(jù)隨意運動來量化分類病人有時僅靠一個手指的細微動作，誤診率能達到43%[2]。而功能MRI可以提供休息和刺激狀態(tài)下各種活動和抑制腦區(qū)的分布的客觀依據(jù)。對于腦功能連接的研究不僅發(fā)現(xiàn)了與意識障礙有關(guān)的功能連接的喪失，更發(fā)現(xiàn)了與意識喚醒有關(guān)的功能連接和腦網(wǎng)絡(luò)。近年來研究證明了功能磁共振成像（functional MRI，fMRI）在意識障礙的準確診斷中的優(yōu)越性，為準確預測意識障礙的預后提供了可能。近十余年，國內(nèi)外研究者不斷將神經(jīng)fMRI用于研究意識障礙和意識喚醒，本文對這一領(lǐng)域的基礎(chǔ)知識、先進技術(shù)和研究進展作一介紹。

1　意識障礙的分類和轉(zhuǎn)歸

意識通常被定義為覺醒和意識內(nèi)容兩個維度。在意識內(nèi)容上，意識障礙包括3個水平：即昏迷、植物狀態(tài)（vegetative state，VS）、微意識狀態(tài)（minimally consciousness state，MCS）?；杳钥梢员豢闯杉葲]有覺醒也沒有意識內(nèi)容，是一種無反應狀態(tài)，病人閉眼，不能夠被喚醒，對自身和周圍環(huán)境不能知曉，對刺激不能產(chǎn)生自發(fā)的覺醒和睜眼?；杳允且环N過渡性狀態(tài)，2周內(nèi)其常見的結(jié)局是VS或腦死亡。VS是意識水平從昏迷到清醒狀態(tài)的轉(zhuǎn)歸，即有覺醒但沒有意識內(nèi)容。部分VS病人發(fā)展為永久性植物狀態(tài)（permanent vegetative state，PVS），此時病人的恢復希望非常渺茫。另一部分病人出現(xiàn)MCS，既有覺醒，也具有有限的意識內(nèi)容，它比PVS更可能恢復至清醒，其預后相對更好。MCS病人可間歇性地通過以下形式顯示出與環(huán)境之間存在有限的交流：視覺追蹤、遵循簡單命令、給出是或否的信號(未必準確)或者是具有可理解的語言表達或有限的目的性行為。一項對于12例VS病人和39例MCS病人的5年隨訪研究表明，VS病人在5年內(nèi)沒有出現(xiàn)好轉(zhuǎn)跡象，而MCS病人在1年后，10%～50%的人出現(xiàn)了回收運動并具有部分獨立的日常生活能力[3]。

2　神經(jīng)fMRI的常用技術(shù)和腦功能網(wǎng)絡(luò)

神經(jīng)fMRI是一種無創(chuàng)、無輻射性地觀察腦活動的MRI技術(shù)。其中血氧水平依賴（blood oxygenation level dependent,BOLD）法是應用較多的技術(shù)，當大腦的某一區(qū)域活動增強，fMRI可以檢測出大腦特定區(qū)域的血流變化。局部血流量增加時，血紅蛋白與氧結(jié)合產(chǎn)生反磁性的物質(zhì)，血紅蛋白與氧脫離產(chǎn)生順磁性的物質(zhì)。fMRI的BOLD信號基于T2*加權(quán)像，因為MRI能探測到的去氧血紅蛋白和氧合血紅蛋白所產(chǎn)生的信號在這一類成像方法上強度最大。而當某一區(qū)域神經(jīng)活動增強時，耗氧量增加，血流量也隨之增加，這種氧氣與血紅蛋白的結(jié)合也相應增加。關(guān)注由外部刺激或執(zhí)行任務(wù)所致的神經(jīng)活動所引發(fā)的血氧水平的改變的fMRI實驗方法，被稱為任務(wù)態(tài)fMRI。靜息態(tài)是指病人安靜、閉眼，盡量不做思考，無刺激的狀態(tài)。觀察靜息態(tài)下的腦活動的fMRI被稱為靜息態(tài)fMRI（resting-state fMRI,rs fMRI）。

1995年，Biswal等[4]提取了靜息態(tài)BOLD信號中的低頻成分（＜0.1Hz），發(fā)現(xiàn)人腦左右半球的感覺運動皮質(zhì)的BOLD信號低頻振蕩（low frequency fluctuations，LFF）存在顯著的時間同步性。這種時間同步性是功能連接的早期基礎(chǔ)研究。所謂功能連接，是指描述空間上分離的皮質(zhì)節(jié)點的時間信號的統(tǒng)計相關(guān)性。執(zhí)行一個任務(wù)時，不同的人腦功能區(qū)域相互作用、互相協(xié)調(diào)，共同構(gòu)成一個腦網(wǎng)絡(luò)來發(fā)揮其功能。目前與意識相關(guān)的腦網(wǎng)絡(luò)包括感覺運動網(wǎng)絡(luò)（sensorimotor network，SMN）、聽覺網(wǎng)絡(luò)（auditory network，AN）、突顯網(wǎng)絡(luò)（salience network，SN）、額頂網(wǎng)絡(luò)（frontoparietal network，F(xiàn)PN）、外部意識網(wǎng)絡(luò)和內(nèi)部意識網(wǎng)絡(luò)、執(zhí)行控制網(wǎng)絡(luò)（executivecontrolnetwork，ECN）和默認網(wǎng)絡(luò)（default mode network，DMN）[5-7]。

此外，擴散張量成像（diffusion tensor imaging，DTI）、磁共振波譜成像（magnetic resonance spectroscopy，MRS）也是fMRI中的常用技術(shù)。腦白質(zhì)中水分子在平行于神經(jīng)纖維束的方向上較垂直方向上擴散能力更強，DTI利用這一特點對腦白質(zhì)纖維束進行成像，可以揭示髓鞘破壞和軸索損傷。同時，利用各向異性的特點可以追蹤白質(zhì)纖維束的走行，無創(chuàng)重建個體人腦的白質(zhì)纖維，從而明確白質(zhì)纖維的結(jié)構(gòu)位置和行走特點。MRS提供了一種無創(chuàng)性體內(nèi)生化分析的方法，獲取體內(nèi)細胞代謝物的含量信息，包括N-乙酰天冬氨酸（NAA）、肌酸和膽堿。

3　fMRI在意識障礙的診斷和鑒別診斷中的應用

能否準確分級診斷昏迷、植物狀態(tài)、微意識狀態(tài)，關(guān)系著病人的預后評估和治療策略的選擇。目前，臨床上比較常用的評估意識狀況及其嚴重程度的方法，包括Glasgow昏迷量表、Rappaport昏迷量表、JFK昏迷恢復量表等。但這些量表難以捕獲意識狀態(tài)的微小變化，誤診率高達40%[2]。fMRI在昏迷、植物狀態(tài)、微意識狀態(tài)中的研究已取得了很大的進展，獲得了大量的客觀依據(jù)。

3.1昏迷昏迷被定義為“不能喚醒的無反應狀態(tài)”?；杳詴r，病人不能察覺其周圍環(huán)境且不能被任何強烈刺激喚醒。它是由于中腦-橋腦水平以上的網(wǎng)狀激活系統(tǒng)功能障礙或者兩側(cè)大腦半球功能障礙造成的。一項針對缺氧性損傷所致昏迷病人的靜息態(tài)fMRI的研究表明，與正常對照組相比，昏迷病人腦區(qū)的初級區(qū)域和高級相關(guān)區(qū)域的功能連接廣泛喪失[8]。Achard等[9]用圖論的方法研究腦網(wǎng)絡(luò)的拓撲屬性，發(fā)現(xiàn)昏迷病人中很多全腦網(wǎng)絡(luò)屬性依然保留，但在健康對照組的高效運作的腦網(wǎng)絡(luò)中心節(jié)點在昏迷病人中不復存在。

3.2PVS傳統(tǒng)的病理、電生理及神經(jīng)影像數(shù)據(jù)表明，VS的產(chǎn)生與大腦的部分功能連接喪失和相應腦區(qū)不能被激活有關(guān)。PVS的全腦葡萄糖代謝率是正常人的50%。但VS的意識恢復并不總與腦代謝有實質(zhì)性關(guān)系。

一些研究發(fā)現(xiàn)VS病人的丘腦和皮質(zhì)之間以及遠端皮質(zhì)之間的腦功能連接受損。Laureys等[10]研究植物人的神經(jīng)功能發(fā)現(xiàn)，在功能喪失最多的雙側(cè)額葉和顳頂聯(lián)合區(qū),聽覺點刺激和有毒體感刺激仍誘導了顯著的神經(jīng)元活動,表現(xiàn)為相應區(qū)域的BOLD信號增加,但這種活動僅限于初級皮質(zhì)，與高級關(guān)聯(lián)皮質(zhì)相分離。另一項針對VS和正常人的簡單聽覺刺激和軀體感覺刺激研究發(fā)現(xiàn)，VS的大腦活動僅限于第二感覺區(qū)，高級皮質(zhì)（正常人可見激活）并未激活[11]。

另一些研究發(fā)現(xiàn)VS病人存在大腦皮質(zhì)功能的廣泛破壞，尤其是額頂網(wǎng)絡(luò)最為顯著。Schiff等[12]發(fā)現(xiàn)VS病人的中線（前、后扣帶回/楔前葉）以及橫向（即前額葉和后頂葉）的額頂網(wǎng)絡(luò)受損。一項包含34例VS和25例MCS病人的多中心研究中，相較于正常組，這兩組病人的額頂網(wǎng)絡(luò)中的部分節(jié)點，包括左額葉上回和左額葉下回的島蓋部和中線區(qū)域的前扣帶回皮質(zhì)（anterior cingulate cortex ACC）以及額眶部皮質(zhì)的功能連接出現(xiàn)異常。此外，左右丘腦的連接強度有所減低[13]。

3.3MCSMCS是意識障礙中預后較好的臨床類型，雖仍具有嚴重的意識改變，但已獲得有限的意識內(nèi)容。解剖學研究發(fā)現(xiàn)，MCS的病人沒有丘腦損傷或僅2～3級的彌漫性軸索損傷,表明MCS病人保留了行使基本功能的解剖結(jié)構(gòu)。從電生理和腦代謝來看，正電子體層掃描顯示神經(jīng)的電活動和部分區(qū)域的葡萄糖代謝在MCS病人是基本正常的，而VS病人則完全缺失。

最近的一系列研究表明，fMRI可以為VS和MCS的鑒別診斷提供可靠的補充信息。Schiff等[12]研究了2例MCS的病人，對他們進行正向語序和逆向語序刺激，在語言相關(guān)的腦區(qū)（額葉內(nèi)側(cè)、額葉中部、顳葉上部和中部）觀察到顯著的腦區(qū)激活，與正常組相比這種激活只出現(xiàn)在正向語序而不是逆向語序刺激中。在一項針對意識障礙病人的腦網(wǎng)絡(luò)的多中心研究中，MCS表現(xiàn)出大范圍的腦網(wǎng)絡(luò)激活（large－scale network activation，LSNA），而且，所有腦網(wǎng)絡(luò)在MCS和VS病人中都表現(xiàn)出顯著的差異（＞80%），尤其是MCS組的聽覺網(wǎng)絡(luò)保留了更為顯著的連接[7]。同樣的結(jié)果也出現(xiàn)在Demertzi等[14]的研究中，該研究分析了53例VS和MCS病人的10個腦功能網(wǎng)絡(luò)，結(jié)果表明意識障礙組的多個網(wǎng)絡(luò)出現(xiàn)連接中斷。而較之于VS，MCS病人表現(xiàn)出更強的功能連接，其中以聽覺網(wǎng)絡(luò)的差異最為顯著，對靜息態(tài)網(wǎng)絡(luò)進行獨立成分分析，左側(cè)執(zhí)行網(wǎng)絡(luò)的差別在VS和MCS中表現(xiàn)得相當明顯。在另一項研究中，11例意識障礙病人（6例VS和5例MCS）和12例健康者的靜息態(tài)自我參照網(wǎng)絡(luò)（self－reference network）進行了比較，以前扣帶皮質(zhì)，后扣帶皮質(zhì)作為興趣區(qū)進行種子點分析，意識障礙病人中，只有前扣帶皮質(zhì)區(qū)域表現(xiàn)了激活，而MCS病人較之于VS病人的激活更為顯著。前扣帶皮質(zhì)的信號減低程度與病人的意識障礙程度分級具有相關(guān)性[15]。

總結(jié)現(xiàn)有的資料，與VS相比，MCS病人表現(xiàn)為更大范圍的腦功能網(wǎng)絡(luò)激活，而且聽覺網(wǎng)絡(luò)、執(zhí)行網(wǎng)絡(luò)、自我參照網(wǎng)絡(luò)的功能連接強度分化與意識障礙嚴重程度具有一定的相關(guān)性。

fMRI在意識障礙中的研究從關(guān)注局部腦區(qū)活動變化進展到全腦網(wǎng)絡(luò)的分析。分析MCS、VS和昏迷與健康對照組的靜息態(tài)網(wǎng)絡(luò)，其中雙側(cè)執(zhí)行網(wǎng)絡(luò)、默認網(wǎng)絡(luò)、聽覺網(wǎng)絡(luò)的功能連接都顯著減少，其余靜息態(tài)腦網(wǎng)絡(luò)中并未觀察到明顯改變[15]。從興趣區(qū)分析，局部網(wǎng)絡(luò)分析到全腦網(wǎng)絡(luò)分析已成為意識障礙研究的一個趨勢。意識障礙的嚴重程度與部分腦功能網(wǎng)絡(luò)的功能連接喪失程度有關(guān)。這些結(jié)果表明fMRI可為意識障礙的診斷和鑒別診斷提供客觀的資料，也為治療策略的選擇提供了有力的依據(jù)。

4　fMRI在預測意識喚醒中的應用

fMRI能夠探明與復雜的感覺和運動相關(guān)的腦網(wǎng)絡(luò)活動。應用這一技術(shù)，在一小部分床邊無法應答的病人當中發(fā)現(xiàn)了意識喚醒的跡象。在英國劍橋和比利時的兩個轉(zhuǎn)診中心，對于54例不能進行床旁應答的病人做可以用yes或no回答的問題，監(jiān)測腦內(nèi)BOLD信號。發(fā)現(xiàn)5例病人能夠完全調(diào)動他們的腦活動。對其中4名符合植物狀態(tài)診斷標準的病人進行詳盡的床旁測試，發(fā)現(xiàn)其中3人出現(xiàn)了意識喚醒的臨床指征[16]。Bardian等[17]對于6例嚴重腦外傷后喪失床旁交流能力的病人進行fMRI掃描，在想象自己游泳時，3例病人表現(xiàn)出了BOLD信號的改變，其中2人出現(xiàn)輔助運動區(qū)（supplementary motor area，SMA）的激活。其中1例診斷為MCS的病人，第1天無法跟隨床旁命令，fMRI的檢查結(jié)果也為陰性，而次日清晨病人的fMRI的掃描結(jié)果出現(xiàn)了SMA和頂葉皮質(zhì)的激活，當日病人即出現(xiàn)了垂直向下的眼球運動，提示了病人意識狀況出現(xiàn)好轉(zhuǎn)的跡象。

一些研究發(fā)現(xiàn)fMRI的掃描結(jié)果與意識喚醒臨床轉(zhuǎn)歸平行，甚至早于臨床表現(xiàn)。靜息態(tài)下11例意識障礙病人（6例VS和5例MCS）和12例健康對照者比較，MCS組2例在PCC區(qū)活動度最高的病人在2個月后有所恢復[15]。1例48歲腦外傷后診斷為昏迷的病人，于外傷后1個月和12個月時分別進行2次fMRI掃描，第一次DTI結(jié)果揭示了DMN區(qū)顯著的結(jié)構(gòu)損傷，最顯著的是Brodmann 39區(qū)。但功能連接分析顯示在扣帶回后部和頂顳葉中的兩個小簇間有連接，此后病人便由昏迷轉(zhuǎn)歸為MCS；而第12個月時扣帶回后部和頂顳葉及內(nèi)側(cè)前額葉皮質(zhì)間發(fā)現(xiàn)更為顯著的連接。之后2個月時，他的臨床癥狀出現(xiàn)顯著好轉(zhuǎn)，語言功能全部恢復正常[16]。此項研究結(jié)果表明，fMRI有可能成為預測意識喚醒的生物學指標。

鑒于聽覺網(wǎng)絡(luò)在DOC病人中敏感程度高，聽覺療法是常用的任務(wù)態(tài)功能磁共振研究刺激方法。SON-FV（subject to his/her own name said by a familiar voice）刺激療法[18]用熟悉的聲音呼喚病人的名字，是如今刺激療法中效果比較顯著的一種，39例VS病人中，16例出現(xiàn)高級聽覺相關(guān)皮質(zhì)激活的病人中有12例(75%)恢復到MCS；其余23例較低水平激活或沒有激活的病人有17例（74%）預后不佳。根據(jù)創(chuàng)傷性和非創(chuàng)傷性進行分類，病人在出現(xiàn)高級聽覺相關(guān)皮質(zhì)的激活的創(chuàng)傷性VS病人中，高達92%（12/13）的病人取得了很好的恢復，其陽性預測值較高；而85%（11/13）的較低水平激活或沒有出現(xiàn)激活的非創(chuàng)傷VS病人則發(fā)展成為不良的臨床結(jié)果。SON-FV引起的聽覺皮質(zhì)激活類型和數(shù)量與VS病人的預后密切相關(guān)，尤其對于創(chuàng)傷性意識障礙病人。對MCS、VS兩組病人進行長達5年情感性的聽覺刺激，所有的MCS病人出現(xiàn)了高級皮質(zhì)的激活，但是有52.7%的VS病人表現(xiàn)出了一個類似于MCS病人中的“非典型”的LSNA，這部分病人中80%的臨床預后良好，而沒有出現(xiàn)LSNA的病人則沒有好轉(zhuǎn)[19]。

近來也有一系列針對意識喚醒時的全腦功能連接強度變化的研究。功能連接強度減弱的腦區(qū)主要集中在后扣帶皮質(zhì)/楔前葉、內(nèi)側(cè)前額葉皮質(zhì)以及后側(cè)頂葉皮質(zhì)。這些腦區(qū)的功能連接強度與意識層面的恢復具有顯著相關(guān)性。有研究表明，以功能連接強度模式預測病人是否會轉(zhuǎn)歸為植物狀態(tài)或昏迷有81.25%的精確度，判別能力最強的區(qū)域是后扣帶皮質(zhì)/楔前葉[20]。另一項對不同意識水平的病人的靜息態(tài)網(wǎng)絡(luò)的連接強度和意識水平進行方差分析的研究表明，突顯網(wǎng)絡(luò)功能連接強度，特別是前扣帶皮質(zhì)和左前島之間的連接強度與意識水平相關(guān)。而DMN的連接強度，特別是后扣帶皮質(zhì)和左側(cè)頂葉皮質(zhì)之間，與意識喚醒的預后相關(guān)[21]。

基于fMRI在DOC診斷方面的一系列研究，最近Laureys等[6]提出一個模型，意識喚醒的相關(guān)腦區(qū)集中在涵蓋與連接額葉和丘腦的環(huán)形調(diào)節(jié)回路上，這也是目前比較主流的方向。Demertzi等[5]提出了意識障礙病人中，“外部意識”網(wǎng)絡(luò)包圍的雙側(cè)橫向額顳頂皮質(zhì)和“內(nèi)部意識”網(wǎng)絡(luò)在功能連接上是斷開的。圍繞著這兩方面，一系列利用藥物誘導意識障礙的研究相繼開展，并且開始研究意識喚醒時的腦功能活動的動態(tài)變化。

神經(jīng)功能影像在意識障礙領(lǐng)域的研究，從小樣本的基于興趣區(qū)的研究發(fā)展到多中心全腦網(wǎng)絡(luò)的研究。對意識障礙和意識喚醒時腦功能網(wǎng)絡(luò)的變化有了比較一致的結(jié)果，部分網(wǎng)絡(luò)的破壞程度為DOC分級評估提供了依據(jù)。意識喚醒的腦功能網(wǎng)絡(luò)已初具模型，動態(tài)的fMRI研究也逐步開展。fMRI能更準確地評估意識障礙，有望成為意識評估的一個有效指標，同時能夠更有效地對嚴重意識障礙進行診斷和鑒別診斷，也可為意識喚醒的預測提供精準的依據(jù)。

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（收稿2015－11－04）

Research progress in diagnosing disorders of consciousness and predicting consciousness awareness withfunctional magnetic resonance imaging

XU Weixingzi,LI Yuxin,GENG Daoying.Department of Radiology,Huashan

Hospital,Fudan University,Shanghai 200030,China

The fMRI can detect complex activity of neurons at rest and under various conditions of stimulation, thus provides accurate and objective information for the diagnosis and differential diagnosis of coma,vegetative state and minimally conscious state.Recent fMRI studies have reported brain functional network activation in a small proportion of behaviorally unresponsive patients.In this review,we summarized the applications and research progress of fMRI in functional brain networks related to disorders of consciousness or consciousness awareness.

Functional magnetic resonance imaging;Disorders of consciousness;Consciousness awareness;Functional brain network

10.19300/j.2016.Z3889

R445.2；R741

A

復旦大學附屬華山醫(yī)院放射科，上海200030

耿道穎，E-mail：gengdy@163.com

*審校者

國家自然科學基金（81471627）；上海市衛(wèi)生系統(tǒng)重要疾病聯(lián)合攻關(guān)重點項目（2013ZYJB009）；國家高技術(shù)研究發(fā)展計劃（863計劃）（2015AA020501）