全身MRI與PET/CT在淋巴瘤骨髓浸潤診斷及預后中的作用

岳進 蘇麗萍

030001太原，山西醫(yī)科大學研究生學院（岳進）；030013太原，山西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院血液科（蘇麗萍）

全身MRI與PET/CT在淋巴瘤骨髓浸潤診斷及預后中的作用

岳進 蘇麗萍

030001太原，山西醫(yī)科大學研究生學院（岳進）；030013太原，山西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院血液科（蘇麗萍）

淋巴瘤是一種血液系統(tǒng)惡性腫瘤。淋巴瘤骨髓浸潤（BMI）使疾病分期上升至IV期，是疾病進展、預后較差的標志。常規(guī)部位的骨髓活檢（BMB）具有創(chuàng)傷性，且檢出率低。PET/CT與全身MRI的出現(xiàn)，豐富了BMI的檢測手段。PET/CT與全身MRI對于淋巴瘤，尤其是侵襲性淋巴瘤BMI均具有較高的檢出率，二者孰高孰低，尚未定論。對于紅骨髓、良性骨髓病變（炎癥等）、淋巴瘤BMI病灶以及腫瘤治療后骨髓的變化與骨髓殘留或復發(fā)病灶，全身MRI很難區(qū)分，而PET/CT卻可以很好地鑒別這些病灶。但是，PET/CT存在電離輻射；對于惰性淋巴瘤的BMI，超出PET/CT分辨率的病灶，可能出現(xiàn)假陰性；某些情況會限制PET/CT的使用，包括18F-FDG生理性攝取量可能發(fā)生改變的正常組織、18F-FDG攝取相關性炎癥、高血糖或高胰島素血癥導致的18F-FDG分布的改變、腫瘤患者治療后出現(xiàn)的骨髓活化等。然而，這些情況可以使用全身MRI。因此，全身MRI和PET/CT相輔相成，優(yōu)勢互補，但二者均不能代替BMB。對于常規(guī)BMB陰性，但影像學提示陽性的患者，在影像學引導下進行BMB，可以提高BMI的檢出率。另外，全身MRI陽性的淋巴瘤BMI患者與全身MRI陰性的淋巴瘤BMI患者相比，前者預后可能較差。

淋巴瘤；磁共振成像；正電子發(fā)射斷層攝影術；體層攝影術，X線計算機；骨髓浸潤；預后

Fund program:Programs for Science and Technology Development of Shanxi Health Department（2011044）

初診的淋巴瘤患者是否存在骨髓浸潤（bone marrow infiltration，BMI）對于疾病分期、治療方案的選擇及預后具有重要意義。BMI使分期上升至IV期，是疾病進展、預后較差的標志。目前，臨床上主要依靠常規(guī)部位（髂前上棘、髂后上棘、胸骨）骨髓活檢（bone marrow biopsy，BMB）診斷BMI。但是，BMB是一種有創(chuàng)性操作，存在抽樣誤差。而且，BMI病灶存在彌漫性和局灶性兩種類型，對于不在常規(guī)穿刺部位的局灶性BMI病灶，BMB可能出現(xiàn)假陰性。這些缺陷限制了BMB的應用。全身MRI可以彌補BMB的不足，提高淋巴瘤BMI的檢出率。全身MRI與PET/CT相輔相成，各具優(yōu)勢。另外，全身MRI對淋巴瘤BMI患者的預后可能具有預測價值。

1 全身MRI

1.1 全身MRI檢測淋巴瘤BMI的原理

全身MRI是一種無創(chuàng)性檢查，可以在高分辨率下觀察骨髓成分，因其是一項全身性檢查，因此避免了常規(guī)部位BMB所帶來的抽樣誤差。如果全身MRI足夠敏感，并且有較高的陰性預測值，則可以用其來排除淋巴瘤BMI，從而避免了不必要的BMB。目前，大部分MRI都在3 T場強下進行，與1.5 T場強相比，大大提高了信噪比，使MRI檢測BMI病灶的能力更為強大[1-2]。

目前，全身MRI檢測淋巴瘤BMI較常用的序列包括T1加權成像（T1-weighted imaging，T1WI）、飽和脂肪T2加權成像（fat-saturated T2-weighted imaging，T2WI）、短時反轉(zhuǎn)恢復序列（short-inversion time-inversion recovery imaging，STIR）、磁共振彌散加權成像（diffusion-weightedimaging，DWI）等。

成人的正常骨髓主要是黃骨髓，富含脂肪組織，細胞含量較少，在T1WI表現(xiàn)為高信號，在STIR或T2WI表現(xiàn)為低信號。兒童的正常骨髓主要為紅骨髓，細胞含量較高，脂肪含量較少，在T1WI主要表現(xiàn)為低信號，在STIR或T2WI表現(xiàn)為高信號。隨著年齡增長，兒童骨髓中的細胞含量逐漸減少，脂肪含量逐漸增加，在T1WI信號強度逐漸升高，在STIR或T2WI序列信號強度逐漸降低。成人的正常骨髓在T1WI的信號強度高于周圍肌肉組織，在STIR或T2WI的信號強度低于周圍肌肉組織。淋巴瘤細胞BMI，瘤細胞取代了正常脂肪成分，使骨髓中細胞成分含量增高，脂肪成分含量降低。在T1WI上表現(xiàn)為信號強度降低，在STIR或T2WI上表現(xiàn)為信號強度升高，且導致T1和T2弛豫時間的延長。全身MRI的檢測主要依靠對腫瘤細胞數(shù)量和分布的檢測。淋巴瘤BMI病灶在T1WI表現(xiàn)為低于周圍肌肉組織的低信號，在STIR或T2WI表現(xiàn)為高于周圍肌肉組織的高信號[3]。DWI是一種脂肪抑制T2加權序列，其對于水分子的隨機運動（布朗運動）很敏感。黃骨髓富含脂肪組織，在DWI上信號強度較低，而紅骨髓含水量多，在DWI上信號強度較高。淋巴瘤BMI患者，T2弛豫時間延長，擴散受限，在DWI上表現(xiàn)為高信號強度[4-5]。與傳統(tǒng)T1WI、T2WI相比，DWI的優(yōu)勢在于病灶與背景之間有良好的對比度，至于DWI其他方面的優(yōu)勢，目前還尚未證實。

1.2 全身MRI與BMB對淋巴瘤BMI的診斷

Adams等[6]回顧性分析116例同時接受全身MRI和常規(guī)BMB的初診淋巴瘤患者，結果顯示，全身MRI檢測BMI的靈敏度為45.5%。全身MRI和BMB診斷結果一致者71例（61.2%），其中均為陽性者15例，陰性者56例；不一致者45例（38.8%）。Kwee等[7]回顧性分析48例初診淋巴瘤患者，其中霍奇金淋巴瘤10例，非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin lymphome，NHL）38例，所有患者均接受常規(guī)BMB及全身MRI（其中48例采用T1WI及STIR，44例采用T1WI、STIR及DWI），結果顯示，采用全身MRI的48例患者中，與BMB結果一致者為33例（68.8%），其中均為陽性者5例，均為陰性者28例，不一致者15例，以BMB為金標準，靈敏度為41.7%（5/12）；加用DWI的44例患者中，與BMB結果一致者為30例（68.2%），其中均為陽性者5例，均為陰性者25例，不一致者14例（31.8%），以BMB為金標準，靈敏度為45.5%（5/11）。

Brennan等[8]對23例淋巴瘤患者進行矢狀和冠狀位全身MRI（STIR）及脊柱矢狀位T2WI，其中18例進行常規(guī)BMB，全身MRI準確預測了2例骨髓受侵患者及16例骨髓未受侵患者，與BMB結果一致。

綜上所述，全身MRI與BMB對淋巴瘤BMI的診斷具有較高的一致性，但在不同的研究中差異較大。目前，全身MRI診斷淋巴瘤BMI的能力尚無定論，臨床上更多研究的是全身MRI用于對侵襲性淋巴瘤BMI的診斷[6]?，F(xiàn)今，全身MRI還不能代替常規(guī)BMB，但是對那些位于非常規(guī)部位的BMI病灶，可以進行全身MRI引導下的BMB，以提高BMB的檢出率。

1.3 全身MRI對不同類型淋巴瘤的檢測

全身MRI對侵襲性淋巴瘤和惰性淋巴瘤BMI的檢測能力是否有所差異，目前的研究尚無定論。但許多研究發(fā)現(xiàn)，全身MRI對侵襲性淋巴瘤BMI的靈敏度明顯高于惰性淋巴瘤[2，9]。至于為何會出現(xiàn)這種情況，目前還不能完全解釋，推測可能是由于侵襲性非霍奇金淋巴瘤NHL與惰性NHL相比，淋巴瘤細胞在骨髓中分布更廣泛、更密集，因而更易被全身MRI觀察到[2]。但也有研究發(fā)現(xiàn)，在侵襲性淋巴瘤和惰性淋巴瘤中，表觀擴散系數(shù)并沒有明顯差別，推翻了以上假設[10]。因此，具體原因還需進一步研究。

1.4 全身MRI的局限性

全身MRI的局限性：①全身MRI的特異度并不高，由于信號強度的重疊，紅骨髓、良性骨髓病變（炎癥等）和淋巴瘤BMI病灶三者之間有時很難區(qū)別[11]。超微型超順磁性氧化鐵顆粒[11]及釓增強序列[12]的應用有可能解決這一難題，但目前尚在研究之中。②全身MRI無法區(qū)分腫瘤治療后骨髓的變化與骨髓殘留或復發(fā)病灶[8，13]，因為這兩種病灶具有相似的信號強度。

1.5 全身MRI對淋巴瘤BMI患者預后的預測價值

目前關于這方面的相關研究較少。Adams等[14]回顧性分析38例BMB陰性的初診彌漫大B細胞淋巴瘤患者，所有患者均接受全身MRI檢查，結果顯示，15例（39%）患者為陽性，陽性患者的中位生存時間為2.55年，而陰性患者的中位生存時間為3.47年。MRI陽性患者和陰性患者相比，60歲以上病例更多（53%和35%），美國東部腫瘤協(xié)作組評分高于2分者更多（13%和4%），血清乳酸脫氫酶水平升高者更多（67%和48%），III期或IV期患者的比例更高（100%和65%），具有2處以上結外病變者的比例更高（27%和22%）。5例（33%）MRI陽性患者與3例（13%）MRI陰性患者發(fā)生疾病復發(fā)或進展。3例（20%）MRI陽性患者死亡（其中2例死于疾病進展，1例死于并發(fā)癥），2例（9%）MRI陰性患者死亡（1例死于治療中的毒性反應，另1例死于心臟疾病，而與淋巴瘤或治療本身無關）。全身MRI陽性者的無進展生存率和總生存率均低于MRI陰性者[14]。

Tsunoda等[15]研究也發(fā)現(xiàn)，在BMB結果均為陰性的情況下，MRI陽性者的總生存率明顯低于MRI陰性者。研究認為，不論BMB的結果如何，MRI陽性患者的預后均較差，且更易發(fā)生疾病復發(fā)、進展或死亡。但該研究也存在局限性。該研究患者中包括低、中、高危組NHL和霍奇金淋巴瘤，不同類型淋巴瘤的預后本身存在差異，也可能對研究結果造成影響。

總之，全身MRI陽性與全身MRI陰性的淋巴瘤BMI患者相比，前者預后可能較差。但由于目前這方面的研究還比較少，需更多的研究去證實。

2 PET/CT與全身MRI對淋巴瘤BMI的檢測比較

PET/CT是將解剖結構顯像和代謝顯像相結合的技術。PET/CT對于局灶型淋巴瘤BMI病灶具有較高的檢出率，但也存在局限性。那么，全身MRI與PET/CT相比，哪種方法更具有優(yōu)勢呢？

2.1 PET/CT與全身MRI檢測淋巴瘤BMI

Ribrag等[16]回顧性分析43例同時接受PET/ CT、全身MRI及常規(guī)部位BMB的初診侵襲性淋巴瘤患者，結果顯示，PET/CT及全身MRI均發(fā)現(xiàn)9例陽性患者，而在這9例患者中，常規(guī)部位BMB僅發(fā)現(xiàn)2例陽性患者。以BMB為金標準，以患者個體為單位，PET/CT和全身MRI的靈敏度均為100%。但PET/CT比全身MRI發(fā)現(xiàn)更多病灶。以病灶數(shù)目為單位，PET/CT和全身MRI的靈敏度分別為96%和83%。無論以個體為單位還是以病灶為單位，PET/CT與全身MRI均具有相近的靈敏度。該研究認為，對于初診的侵襲性淋巴瘤患者，PET/CT和全身MRI具有很高的一致性，二者均能比BMB檢測到更多的BMI病灶，比BMB具有更高的靈敏度。

湯日杰等[9]對79例初診且病理證實NHL患者進行PET/CT、大范圍DWI及BMB檢查。以BMB為金標準，對比PET/CT與大范圍DWI對淋巴瘤骨髓浸潤的檢測能力，結果顯示，79例NHL患者中，BMB共檢出BMI 25例（57處骨髓）；PET/CT顯示22例患者（56處骨髓）18F-FDG代謝增高；大范圍DWI顯示25例患者（58處骨髓）呈異常高信號灶。PET/CT檢測BMI的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值和陰性預測值分別為 80%、96.3%、91.1%、90.9%和91.2%，而大范圍DWI檢查分別為84.0%、92.6%、89.9%、84.0%和92.6%。通過受試者工作特征曲線比較，PET/CT的AZ值（0.911）稍高于大范圍DWI（0.883），提示PET/CT對淋巴瘤BMI的診斷價值較大范圍DWI稍高，但差異無統(tǒng)計學意義，二者均有較高的診斷價值。

總之，PET/CT與全身MRI均對淋巴瘤BMI有較高的診斷價值，孰高孰低，尚無定論。

2.2 PET/CT與全身MRI相輔相成，優(yōu)勢互補。

2.2.1 PET/CT的優(yōu)勢

①由于信號強度的重疊，全身MRI對紅骨髓與淋巴瘤BMI病灶很難區(qū)分，而PET/CT根據(jù)代謝活動的不同，可以較好地區(qū)分BMI病灶與紅骨髓（殘余或再生）[11]；②全身MRI無法區(qū)分腫瘤治療后骨髓的變化與骨髓殘留或復發(fā)病灶，而PET/CT作為一種將解剖結構與功能代謝信息相結合的技術，在這方面有獨特的優(yōu)勢[17]，可以較好地區(qū)分這兩種病灶[13]；③由于PET/CT具有較高的特異度，對于PET/CT診斷為陰性的早期霍奇金淋巴瘤，可以不進行BMB；對于PET/CT診斷為陽性，并且顯示局灶性浸潤的侵襲性NHL患者，可以在PET/CT引導下進行BMB[18-19]。

2.2.2 全身MRI的優(yōu)勢

①全身MRI是一種無電離輻射的檢查，對于那些需要反復多次進行全身影像學檢查來監(jiān)測病情的患者，全身MRI是較好的選擇[20]。②全身MRI可以發(fā)現(xiàn)某些PET/CT假陰性的惰性淋巴瘤BMI病灶。PET/CT對某些18F-FDG不攝取或低攝取的惰性淋巴瘤病灶，容易出現(xiàn)假陰性，而全身MRI卻顯示異常高信號[6，9，21]。這可能是因為密集的腫瘤細胞限制了水分子的運動，使DWI序列呈現(xiàn)高信號[22]。③由于全身MRI具有較高的分辨率，因而可以發(fā)現(xiàn)一些超出PET/CT分辨率的微小病灶[23]；④一些因素可能限制PET/CT的使用，其中包括：18F-FDG生理性攝取量可能發(fā)生改變的正常組織、18F-FDG攝取相關性炎癥、高血糖或高胰島素血癥導致的18F-FDG分布的改變、腫瘤患者治療后出現(xiàn)的骨髓活化等，這些情況下可以考慮全身MRI[23]。

2.3 全身MRI與PET/CT均不能代替BMB

雖然全身MRI與PET/CT對于淋巴瘤BMI患者具有較高的檢出率，但仍然不能代替BMB。Marina等研究[24]發(fā)現(xiàn)，即使是治療結束8年后，早已達到完全緩解的患者，全身MRI與PET/CT結果仍未完全恢復正常，而BMB結果與病情一致。因此，二者均不能代替BMB。但對于常規(guī)部位的BMB陰性，而影像學提示陽性的患者，在影像學引導下進行BMB，可以提高BMI的檢出率[9]。

3 結語

全身MRI作為一種無創(chuàng)性的全身檢查，對于淋巴瘤（尤其是侵襲性淋巴瘤）BMI的診斷具有較高價值。其與PET/CT各具優(yōu)勢與不足，相輔相成，但均不能代替BMB。在全身MRI或PET/CT引導下進行BMB，可以提高BMI的檢出率。另外，全身MRI提示BMI陽性患者的預后可能較差。相信隨著科學技術的進步，全身MRI會在淋巴瘤BMI的診斷及預后評估方面發(fā)揮越來越大的作用。

利益沖突 本綜述由署名作者按以下貢獻聲明獨立開展，不涉及任何利益沖突。

作者貢獻聲明 岳進負責論文撰寫；蘇麗萍負責該綜述論文的提出、設計及論文審閱。

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Function of whole-body MRI and PET/CT in the diagnosis and prognosis of lymphoma with bone marrow infiltration

Yue Jin,Su Liping
Department of Graduated,Shanxi Medical University,Taiyuan 030001,China（Yue J）;Departmemt of Hematology,Affiliated Shanxi Tumor Hospital,Shanxi Medical University,Taiyuan 030013,China（Su LP）

Su Liping,Email:sulp2005@sohu.com

Lymphoma is a malignant tumor of the blood system.Bone marrow infiltration（BMI）advances the disease to stage IV and is a marker of disease progression and poor prognosis.Conventional bone marrow biopsy is a traumatic detection,and the rate is low.The emergence of PET/CT and wholebody MRI supplements the means of BMI detection.PET/CT and whole-body MRI both exhibit a high detection rate for lymphoma BMI,particularly for aggressive lymphoma BMI.However,both approaches to determine high and low is inconclusive,For red bone marrow,benign bone marrow lesions（inflammation and others）,lymphoma BMI lesions,as well as bone marrow changes after tumor therapy and bone marrow residual or recurrent lesions,whole body MRI is difficult to distinguish.PET/CT can excellently identify these lesions.However,PET/CT uses ionizing radiation：false negative results can be present for inert lymphoma BMI lesions and lesions beyond the PET/CT resolution.Certain circumstances may limit the use of PET/CT,including normal tissue,whose18F-FDG physiological uptake may change; inflammation,which is related to18F-FDG uptake,changes in the distribution of18F-FDG caused by high blood glucose or high blood insulin,bone marrow activation in tumor patients after treatment,and so on.In these cases,we can use whole-body MRI.Therefore,the two approaches are complementary.Neither PET/ CT nor whole body MRI can replace BMB.BMB under the guidance of PET/CT or whole-body MRI consid-erably improves the detection rate of BMI for patients with negative BMB findings,but imaging findings are positive.In addition,whole-body MRI-positive patients may present poorer prognosis than whole-body MRI-negative patients.

Lymphoma;Magnetic resonance imaging;Positron-emission tomography;Tomography,X-ray computed;Bone marrow infiltration;Prognosis

蘇麗萍，Email：sulp2005@sohu.com

10.3760/cma.j.issn.1673-4114.2016.01.010

山西省衛(wèi)生廳科技攻關計劃項目（2011044）

2015-08-05）