Bt作物系統(tǒng)害蟲發(fā)生演替研究進展

陸宴輝,　梁革梅

(植物病蟲害生物學(xué)國家重點實驗室,中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護研究所, 北京　100193)

?

Bt作物系統(tǒng)害蟲發(fā)生演替研究進展

陸宴輝*,梁革梅

(植物病蟲害生物學(xué)國家重點實驗室,中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護研究所, 北京100193)

自1996年以來的20年間,全球商業(yè)化種植Bt作物的國家增加到了25個。目前,種植應(yīng)用的Bt作物主要是Bt棉花和Bt玉米,年種植面積約0.8億hm2。Bt作物的大面積種植可能會帶來害蟲發(fā)生演替問題,國內(nèi)外學(xué)術(shù)界對此高度關(guān)注。本文圍繞這一核心問題,介紹了國內(nèi)和國際的研究進展,同時對今后的研究進行了展望。以期為Bt棉花和Bt玉米的持續(xù)利用,以及其他Bt作物的推廣應(yīng)用提供經(jīng)驗與借鑒,進一步提升Bt作物在農(nóng)作物害蟲綜合治理中的作用和地位。

Bt作物;農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng);害蟲;地位演替;綜合治理

蘇云金芽胞桿菌(Bacillusthuringiensis,簡稱Bt)是一種革蘭氏陽性土壤細(xì)菌,對鱗翅目、鞘翅目、雙翅目等一些害蟲具有較高殺蟲活性。20世紀(jì)30年代,Bt生物制劑正式被商業(yè)化應(yīng)用,迄今仍是世界上生產(chǎn)與應(yīng)用規(guī)模最大的微生物殺蟲劑。與其他生物殺蟲劑一樣,Bt生物制劑也有著藥效慢、持效期短、易受環(huán)境影響、成本高等缺陷與不足,這是制約其大面積推廣應(yīng)用的主要因素。20世紀(jì)80年代,科學(xué)家從Bt中成功分離出殺蟲晶體蛋白基因,進而利用基因工程技術(shù)培育了轉(zhuǎn)Bt基因植物(簡稱Bt植物),使植物自身在各個生育期、整個植株中相對穩(wěn)定和持久地表達產(chǎn)生Bt殺蟲蛋白,成為生產(chǎn)Bt蛋白的生物工廠。Bt植物與Bt生物制劑一樣都具有明顯的殺蟲活性,開辟了利用Bt防治害蟲的新途徑[1]。

1996年,全球首例Bt作物正式商業(yè)化種植,迄今已整整20年。借此機會,本文全面回顧全球及我國Bt作物的商業(yè)化種植過程、介紹Bt作物大規(guī)模種植可能帶來的害蟲種群發(fā)生演替問題及其國內(nèi)外研究進展,同時對這一熱點研究領(lǐng)域進行總結(jié)與展望,以期為已商業(yè)化Bt作物的長期性生態(tài)效應(yīng)研究指明方向與理清思路,同時為今后其他轉(zhuǎn)基因作物環(huán)境安全性研究提供借鑒并給予啟示。

1　Bt作物商業(yè)化歷史與現(xiàn)狀

1.1全球

1996年,美國率先商業(yè)化種植Bt棉花與Bt玉米,澳大利亞和墨西哥也同時開始種植Bt棉花,當(dāng)年Bt作物總面積為120萬hm2。隨后,全球范圍內(nèi)Bt作物的種植面積迅速增加, 2007年Bt作物總面積達0.41億hm2,較1996年增加了33.67倍。2014年,全球共有25個國家種植Bt作物,面積為0.79億hm2,占轉(zhuǎn)基因作物總面積(1.82億hm2)的43.41%；較2013年的24個國家0.76億hm2Bt作物稍有增加,新增種植Bt作物的國家為孟加拉國。2013年該國首次批準(zhǔn)Bt茄子的種植,2014年在批準(zhǔn)后不到100 d內(nèi)開始了商業(yè)化應(yīng)用,全年共有120個小農(nóng)戶種植了12 hm2Bt茄子[2]。目前商業(yè)化種植的Bt作物主要是Bt玉米和Bt棉花,2013年全球這兩種Bt作物種植面積分別為0.51億和0.25億hm2。Bt玉米有17個國家種植,主要包括美國、巴西、阿根廷等；Bt棉花種植國有16個,主要有美國、澳大利亞、中國、印度和巴基斯坦等[3]。

1.2我國

Bt棉花是我國迄今唯一商業(yè)化應(yīng)用的轉(zhuǎn)基因抗蟲作物。1997年開始商業(yè)化種植,當(dāng)年種植面積僅為10萬hm2。隨后,Bt棉花在我國的種植規(guī)?？焖僭鲩L,2003年增加到280萬hm2,2014年擴增至390萬hm2,占當(dāng)年全國棉花總種植面積的93%。其中,長江流域棉區(qū)和黃河流域棉區(qū)Bt棉花種植比率接近100%。我國最早推廣應(yīng)用的Bt棉花品種來源于美國孟山都公司。1999年國產(chǎn)Bt棉花品種通過安全性評價,并在河北、河南、山西、山東等9個省區(qū)得到推廣應(yīng)用。到2002年,國產(chǎn)Bt棉花品種的種植面積首次超過美國品種,達到我國Bt棉花總面積的52%；隨后國產(chǎn)Bt棉花品種推廣面積繼續(xù)擴大,2005年這一比率超過了73%；目前國產(chǎn)品種已占98%以上,在我國市場中占絕對主導(dǎo)地位。近20年來,我國種植的Bt棉花所表達基因主要是cry1A或cry1Ac。

2　Bt作物種植后害蟲發(fā)生演替

農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中的昆蟲種類多樣,不同種類之間由于食物營養(yǎng)關(guān)系而形成食物鏈,多個食物鏈交叉構(gòu)成食物網(wǎng)。食物鏈和食物網(wǎng)中的不同種類昆蟲之間相互依存、相互影響,其中任何一種昆蟲發(fā)生變化就會引起同一食物鏈上其他種類的變化,以至于影響整個食物網(wǎng)。此外,不同種類的昆蟲之間還常存在種間競爭、互利等其他互作關(guān)系,一方的變化同樣將引起另一方的變化。Bt作物種植用來控制靶標(biāo)害蟲的發(fā)生危害,將對處于優(yōu)勢地位的重大害蟲種群發(fā)生水平及用于其防治的化學(xué)殺蟲劑使用產(chǎn)生明顯影響,從而可能對昆蟲食物鏈、食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)以及昆蟲種間生態(tài)位競爭等產(chǎn)生相應(yīng)作用,最終將導(dǎo)致一些害蟲的種群發(fā)生出現(xiàn)變化。

2.1國際研究簡況

Bt作物對非靶標(biāo)生物影響評價的國際通用程序是,從實驗室到半田間再到田間，分層次、分階段開展。如在實驗室試驗?zāi)艽_定受試非靶標(biāo)生物對Bt蛋白不敏感,一般來說評價工作可以就此終止,依次類推[4]。國外已有研究大部分是實驗室試驗,大量試驗結(jié)果表明,Bt蛋白殺蟲專一性強,對非靶標(biāo)害蟲與天敵沒有毒性[5-6]。當(dāng)然,其中也有一些截然相反的結(jié)論,主要由于試驗方法或分析手段不正確所致[7-9]。

對于商業(yè)化種植后的田間生態(tài)影響,主要關(guān)注的是靶標(biāo)害蟲、非靶標(biāo)害蟲以及天敵昆蟲的種群消長動態(tài)。隨著Bt棉花和Bt玉米的大面積種植,靶標(biāo)害蟲如棉花上的棉紅鈴蟲(Pectinophoragossypiella)、玉米上的歐洲玉米螟(Ostrinianubilalis)的區(qū)域性種群得到了有效控制,不僅Bt作物上危害明顯減輕,而且同一種植區(qū)內(nèi)其他非Bt寄主作物上種群發(fā)生也顯著降低[10-13]。Bt棉花田和Bt玉米田殺蟲劑使用量隨之減少,從而降低了對天敵昆蟲的毒殺作用,促進了田間天敵種群的保育[13-14]。一個典型例子是:在美國亞利桑那州,隨著Bt棉花的大面積種植,棉田殺蟲劑使用減少,天敵昆蟲的生物控害功能(尤其是寄生蜂對煙粉虱的控制效率)明顯提升(Naranjo S E,私人通信)。當(dāng)然,Bt棉花和Bt玉米上也有一些次要害蟲危害加重,上升成為主要害蟲,其中已被大量研究證實的主要原因有兩方面:一是廣譜性殺蟲劑的使用減少,二是靶標(biāo)害蟲數(shù)量銳減導(dǎo)致生態(tài)位空余[15]。

同一作物不同種植區(qū)的害蟲與天敵種類組成常存在明顯差異,同時各地商業(yè)化種植的Bt作物的基因種類及其殺蟲譜也不盡相同,因此各地呈現(xiàn)出的害蟲發(fā)生演替的基本規(guī)律相同,但種群發(fā)生變化的害蟲種類及其地位演替程度因地而異、各不相同。陸宴輝[16]系統(tǒng)總結(jié)了美國、澳大利亞、印度、巴基斯坦等國Bt棉花種植后,棉田不同靶標(biāo)害蟲與非靶標(biāo)害蟲的種群地位演替趨勢。在美國,一代Bt(Cry1Ac)棉花控制了美洲棉鈴蟲(Helicoverpazea)、煙芽夜蛾(Heliothisvirescens)、棉紅鈴蟲的發(fā)生,二代Bt(Cry1Ac + Cry2Ab,Cry1Ac + Cry1F)棉花增加了對甜菜夜蛾(Spodopteraexigua)、草地貪夜蛾(S.frugiperda)的殺蟲作用,而盲蝽類和蝽類非靶標(biāo)害蟲發(fā)生加重；在澳大利亞,Bt(Cry1Ac,Cry1Ac + Cry2Ab)棉花種植控制了棉鈴蟲(Helicoverpaarmigera)和澳洲棉鈴蟲(H.punctigera)的發(fā)生,但次要害蟲綠淡盲蝽(Creontiadesdilutus)、稻綠蝽(Nezaraviridula)、葉蟬、薊馬等上升為主要害蟲。在印度,Bt(Cry1Ac,Cry1Ac + Cry2Ab,Cry1Ab + Cry1A)棉花對棉鈴蟲、翠紋金剛鉆(Eariasfabia)、棉紅鈴蟲等靶標(biāo)害蟲起到了很好的控制作用,但盲蝽、扶桑綿粉蚧(Phenacoccussolenopsis)、煙薊馬(Thripstabaci)、煙粉虱(Bemisiatabaci)等害蟲逐步占據(jù)主導(dǎo)地位。在巴基斯坦,Bt棉花大面積應(yīng)用后棉鈴蟲、棉紅鈴蟲、埃及金剛鉆(E.insulana)、綠帶金剛鉆(E.vitella)等害蟲的危害減輕,而煙粉虱、煙薊馬、葉蟬、扶桑綿粉蚧等刺吸性害蟲比較嚴(yán)重。Hellmich等[11]對美國等國家Bt玉米上的靶標(biāo)害蟲種類、不同非靶標(biāo)害蟲發(fā)生演替趨勢也分別作了介紹。

2.2我國研究進展

在我國Bt棉花商業(yè)化種植初期,大量的研究工作集中在Bt棉花對靶標(biāo)害蟲的控制作用、Bt棉花對非靶標(biāo)害蟲與天敵個體發(fā)育繁殖及田間種群發(fā)生的影響、Bt棉花對田間節(jié)肢動物多樣性的影響等方面。結(jié)果表明,Bt棉花對主要靶標(biāo)害蟲棉鈴蟲、棉紅鈴蟲有著顯著的毒殺作用,能有效控制其田間種群的發(fā)生；對棉大卷葉螟(Syleptaderogate)、亞洲玉米螟(Ostriniafurnacalis)、造橋蟲、金剛鉆也有較好的控制作用,對甜菜夜蛾有一定控制作用但明顯不及前者。Bt棉花上斜紋夜蛾(Spodopteralitura)、小地老虎(Agrotisypsilon)等鱗翅目害蟲以及棉蚜(Aphisgossypii)、盲蝽等其他害蟲類群的生長發(fā)育、繁殖與常規(guī)親本對照沒有顯著差異。Bt蛋白對天敵昆蟲沒有直接的負(fù)面作用,靶標(biāo)害蟲的專性天敵如棉鈴蟲幼蟲寄生蜂中紅側(cè)溝繭蜂(Microplitismediator)由于靶標(biāo)害蟲自身在Bt蛋白上生長不良進而影響天敵的存活與生長,瓢蟲、草蛉、捕食蝽、蜘蛛等廣譜性天敵以及其他非靶標(biāo)害蟲的專性天敵昆蟲沒有受到明顯影響。田間調(diào)查表明,Bt棉花和常規(guī)親本對照上非靶標(biāo)害蟲與主要天敵種群發(fā)生沒有差異,同時兩者之間的節(jié)肢動物多樣性也沒有差異[17]。除了上述主要研究結(jié)果以外,也有一些研究報道了Bt棉花對個別非靶標(biāo)害蟲或天敵昆蟲的生長發(fā)育與種群生長有明顯影響的現(xiàn)象,但都缺乏進一步的研究與證實,以及類似研究之間、室內(nèi)研究與田間調(diào)查之間的相互支持與印證。

隨著Bt棉花的連續(xù)種植,其研究重點從之前的短期評估轉(zhuǎn)向長期監(jiān)測,研究對象由昆蟲單一種群逐步擴展到食物鏈以及食物網(wǎng),研究規(guī)模從田間的小區(qū)試驗擴大到農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)的區(qū)域性研究,同時綜合考慮了Bt棉花種植后田間農(nóng)事操作管理變化等因素帶來的綜合生態(tài)效益。主要研究進展有如下三方面:

(1)棉鈴蟲和棉紅鈴蟲種群系統(tǒng)監(jiān)測了華北Bt棉花種植區(qū)靶標(biāo)害蟲棉鈴蟲區(qū)域性種群消長動態(tài),分析了Bt棉花對棉鈴蟲種群發(fā)生的生態(tài)調(diào)控作用[18]。研究表明,隨著Bt棉花種植年份的延長以及種植比率的增加,Bt棉田棉鈴蟲種群密度顯著降低、世代重疊現(xiàn)象逐步消失,同時棉鈴蟲在棉花、玉米、大豆等非Bt寄主作物上的發(fā)生數(shù)量同樣明顯下降。主要原因是:棉鈴蟲成蟲具有趨花產(chǎn)卵習(xí)性,使6月份進入蕾花期的棉花成為棉鈴蟲最主要的產(chǎn)卵作物,而華北地區(qū)Bt棉花的大規(guī)模種植在整個農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中形成了6月中下旬集中“誘卵殺蟲”的棉鈴蟲“死亡陷阱”,從而破壞了其季節(jié)性寄主轉(zhuǎn)換的食物鏈,高度抑制了棉鈴蟲區(qū)域性種群發(fā)生以及在多種作物上的危害。

與華北地區(qū)的多食性棉鈴蟲一樣,Bt棉花大面積種植后長江流域棉區(qū)的單食性棉紅鈴蟲種群也取得了區(qū)域性控制的效果,不僅僅Bt棉花棉紅鈴蟲的發(fā)生危害大幅度減輕,而且在同一區(qū)域的常規(guī)棉花上棉紅鈴蟲種群數(shù)量也明顯降低[19]。重大靶標(biāo)害蟲棉鈴蟲和棉紅鈴蟲的有效控制,導(dǎo)致Bt棉田廣譜性殺蟲劑使用量明顯下降。

(2)捕食性天敵與棉蚜食物鏈系統(tǒng)監(jiān)測了華北地區(qū)Bt棉田廣譜捕食性天敵(包括瓢蟲、草蛉和蜘蛛)及其主要捕食對象——棉蚜伏蚜的種群演化規(guī)律,分析了相應(yīng)的生態(tài)學(xué)機制[20]。模擬研究表明,Bt棉花與常規(guī)棉花上捕食性天敵與棉蚜的種群發(fā)生數(shù)量沒有明顯差異；與不施藥的棉田相比,施藥防治棉鈴蟲后捕食性天敵的發(fā)生數(shù)量顯著降低、而棉蚜密度顯著提高；說明Bt棉花對天敵和棉蚜發(fā)生沒有直接影響作用,而殺蟲劑的大量使用將壓低天敵種群而誘導(dǎo)棉蚜再猖獗。區(qū)域性監(jiān)測研究表明,隨著Bt棉花的大面積種植以及棉田化學(xué)殺蟲劑的減少使用,棉田捕食性天敵的種群數(shù)量快速上升,從而捕食性天敵的控害功能明顯增強,有效抑制了伏蚜的種群發(fā)生。同時,棉田捕食性天敵種群數(shù)量的增加,促進了大豆、花生、玉米等鄰近作物田中天敵種群的建立和擴增,將有助于提升整個農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中天敵昆蟲的生物控害功能。

(3)盲蝽與捕食性食物網(wǎng)系統(tǒng)監(jiān)測了華北地區(qū)Bt棉花大面積種植后非靶標(biāo)害蟲盲蝽在棉花等多種寄主作物上的種群發(fā)生趨勢,并深入解析了其地位演替的生態(tài)學(xué)機制[21]。模擬研究表明,與常規(guī)棉花相比,Bt棉花本身對盲蝽種群發(fā)生沒有明顯影響；而常規(guī)棉田防治棉鈴蟲使用的廣譜性化學(xué)農(nóng)藥能有效控制盲蝽種群發(fā)生,起到兼治作用。區(qū)域性監(jiān)測發(fā)現(xiàn),棉田盲蝽的發(fā)生數(shù)量隨著Bt棉花種植比率的提高而不斷上升,而且盲蝽種群數(shù)量與棉鈴蟲化學(xué)防治次數(shù)之間呈顯著負(fù)相關(guān)。這說明Bt棉花種植后防治棉鈴蟲化學(xué)農(nóng)藥使用的減少直接導(dǎo)致棉田盲蝽種群上升、為害加重。同時發(fā)現(xiàn),Bt棉田盲蝽種群暴發(fā)波及同一生態(tài)系統(tǒng)中棗、蘋果、梨、桃、葡萄等其他寄主作物,呈現(xiàn)出多作物、區(qū)域性災(zāi)變趨勢。

最近研究發(fā)現(xiàn),我國盲蝽優(yōu)勢種綠盲蝽(Apolyguslucorum)、中黑盲蝽(Adelphocorissuturalis)是雜食性昆蟲,他們不僅能取食植物,而且能捕食棉鈴蟲、甜菜夜蛾、小地老虎等鱗翅目害蟲的卵和初孵幼蟲以及棉蚜、煙粉虱、朱砂葉螨(Tetranychuscinnabarinus)等小型昆蟲。捕食功能測定表明,兩種盲蝽的成蟲和若蟲對這些害蟲均有明顯的捕食作用。通過設(shè)計上述害蟲的物種特異性引物,對田間盲蝽個體進行分子檢測,發(fā)現(xiàn)在大量的個體體內(nèi)有靶標(biāo)害蟲DNA,說明在田間自然環(huán)境中盲蝽同樣具有捕食現(xiàn)象。田間節(jié)肢動物種群調(diào)查與食物關(guān)系分析發(fā)現(xiàn),盲蝽種群數(shù)量的增加改變了捕食性食物網(wǎng)結(jié)構(gòu),從而將影響農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)功能(陸宴輝,未發(fā)表資料)。

3　研究展望

農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中昆蟲種類眾多,不同種類的昆蟲在食物鏈和食物網(wǎng)中的地位和功能不盡相同。上述介紹的已有研究主要集中在植食性昆蟲及其天敵等處于食物鏈低位級的物種,而對于處于高位級物種缺乏研究,Bt作物對其影響效應(yīng)知之甚少。下一步的研究應(yīng)向食物鏈的高端延伸,有助于更加全面地認(rèn)識Bt作物對昆蟲種間關(guān)系、食物鏈結(jié)構(gòu)的潛在影響。同時,食物網(wǎng)是一個有機整體,除了對昆蟲種群以及食物鏈的影響研究以外,應(yīng)加強對昆蟲食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的定量分析與比較研究,來解析Bt作物大面積種植后害蟲發(fā)生演替對昆蟲群落的整體生態(tài)功能的可能影響[22]。

農(nóng)田周圍的生境類型及農(nóng)田景觀的整體格局對農(nóng)作物上昆蟲種群發(fā)生、種間互作等都有著明顯影響[23]。因此,需要綜合考慮Bt作物種植區(qū)域內(nèi)農(nóng)作物種植結(jié)構(gòu)調(diào)整、Bt作物與其他作物的相對比率變化等景觀因素對Bt作物上昆蟲種間關(guān)系以及害蟲發(fā)生演替的影響效應(yīng)。已有研究表明,Bt作物種植不僅能影響B(tài)t作物田昆蟲種群發(fā)生,而且還能影響到周邊的其他作物[18,20-21]。因此,同時需要加強Bt作物種植對害蟲與天敵區(qū)域性發(fā)生以及其他農(nóng)作物上害蟲發(fā)生演替的影響效應(yīng)分析。

微生物也是農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中的重要成員,與昆蟲等各種物種有著密切的適應(yīng)進化關(guān)系。Xu等[24]在棉鈴蟲上發(fā)現(xiàn)了一種新的濃核病毒(HaDNV-1),棉鈴蟲感染該病毒后,幼蟲和蛹的發(fā)育進度加快,成蟲繁殖能力增強,對棉鈴蟲核型多角體病毒和Bt毒素的抗性提高。這說明一些種類微生物的存在對昆蟲發(fā)生有著極其重要的作用,能影響其種群消長乃至于對Bt作物的適應(yīng)進化,從而將影響昆蟲種間關(guān)系演化并導(dǎo)致食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)變化,有待深入研究。

害蟲發(fā)生演替是一個長期的、不斷變化的生態(tài)學(xué)過程,而且受到眾多因素的影響,需要進行連續(xù)監(jiān)測與追蹤研究。隨著害蟲發(fā)生的不斷演替,不同時期Bt作物生產(chǎn)中將可能呈現(xiàn)出不同的害蟲危害問題。需要有針對性地解析害蟲災(zāi)變規(guī)律及其機制,發(fā)展害蟲綜合治理對策與技術(shù)體系,及時開展科學(xué)防治,確保Bt作物的安全生產(chǎn)與持續(xù)利用。

[1]賈士榮,郭三堆,安道昌. 轉(zhuǎn)基因棉花[M]. 北京:科學(xué)出版社,2001.

[2]James C. Global status of commercialized biotech/GM crops (ISAAA Brief, No. 49) [M]. ISAAA: Ithaca, NY. 2014.

[3]James C. Global status of commercialized biotech/GM crops: 2013 (ISAAA Brief, No. 46.) [M]. ISAAA: Ithaca, NY. 2013.

[4]Romeis J, Bartsch D, Bigler F, et al. Non-target arthropod risk assessment of insect resistant GM crops [J]. Nature Biotechnology, 2008, 26(2): 203-208.

[5]Romeis J, Meissle M, Bigler F. Transgenic crops expressingBacillusthuringiensistoxins and biological control [J]. Nature Biotechnology, 2006, 24(1): 63-71.

[6]Romeis J, Meissle M, Raybould A, et al. Impact of insect-resistant transgenic crops on above-ground non-target arthropods[M]∥Ferry N, Gatehouse A M R, eds. Environmental impact of genetically modified crops CABI, Wallingford, 2009:165-198.

[7]L?vei G L, Andow D A, Arpaia S. Transgenic insecticidal crops and natural enemies: a detailed review of laboratory studies [J]. Environmental Entomology,2009,38(2):293-306.

[8]Shelton A M, Naranjo S E, Romeis J, et al. Setting the record straight: a rebuttal to an erroneous analysis on transgenic insecticidal crops and natural enemies [J]. Transgenic Research, 2009, 18(1): 317-322.

[9]Romeis J, McLean M A, Shelton A M. When bad science makes good headlines: the case of Bt maize and regulatory bans [J]. Nature Biotechnology, 2013, 31(5): 386-387.

[10]Carrière Y, Ellers K C, Sisterson M, et al. Long-term regional suppression of pink bollworm byBacillusthuringiensiscotton [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2003, 100(4): 1519-1523.

[11]Hellmich R L, Albajes R, Bergvinson D, et al. The present and future role of insect-resistant genetically modified maize in IPM [M]∥Romeis J, Shelton A M, Kennedy G G, eds. Integration of insect-resistant, genetically modified crops within IPM programs. New York: Springer,2008:119-158.

[12]Hutchison W D, Burkness E C, Mitchell P D, et al. Areawide suppression of European corn borer with Bt maize reaps savings to non-Bt maize growers [J]. Science, 2010, 330(6001): 222-225.

[13]Naranjo S E, Ruberson J R, Sharma H C, et al. The present and future role of insect-resistant genetically modified cotton in IPM [M]∥Romeis J, Shelton A M, Kennedy G G, eds. Integration of insect-resistant, genetically modified crops within IPM programs. New York:Springer,2008:159-194.

[14]Romeis J, van Driesche R G, Barratt B I P, et al. Insect-resistant transgenic crops and biological control [M]∥Romeis J, Shelton A M, Kennedy G G, eds. Integration of insect-resistant genetically modified crops within IPM programs. New York: Springer, 2008:87-117.

[15]Catarino R, Ceddia G, Areal F J, et al. The impact of secondary pests onBacillusthuringiensis(Bt) crops [J]. Plant Biotechnology Journal, 2015, 13(5): 601-612.

[16]陸宴輝.Bt棉花害蟲綜合治理研究前沿[J]. 應(yīng)用昆蟲學(xué)報， 2012, 49(4): 809-819.

[17]Wu Kongming, Guo Yuyuan. The evolution of cotton pest management practices in China [J]. Annual Review of Entomology, 2005, 50: 31-52.

[18]Wu Kongming, Lu Yanhui, Feng Hongqiang, et al. Suppression of cotton bollworm in multiple crops in China in areas with Bt toxin-containing cotton [J]. Science, 2008, 321(5896): 1676-1678.

[19]Wan Peng, Huang Yunxin, Bruce E, et al. The halo effect: Suppression of pink bollworm by Bt cotton on non-Bt cotton in China [J]. PLoS ONE, 2012, 7(7): e42004.

[20]Lu Yanhui, Wu Kongming, Jiang Yuying, et al. Widespread adoption of Bt cotton and insecticide decrease promotes biocontrol services [J]. Nature, 2012, 487(7407): 362-365.

[21]Lu Yanhui, Wu Kongming, Jiang Yuying, et al. Mirid bug outbreaks in multiple crops correlated with wide-scale adoption of Bt cotton in China [J]. Science, 2010, 328(5982): 1151-1154.

[22]von Burg S, van Veen F J F,lvarez-Alfageme F, et al. Aphid-parasitoid community structure on genetically modified wheat [J]. Biology Letters, 2011, 7(3): 387-391.

[23]Chaplin-Kramer R, O’Rourke M E, Blitzer E J, et al. A meta-analysis of crop pest and natural enemy response to landscape complexity [J]. Ecology Letters, 2011, 14(9): 922-932.

[24]Xu Pengjun, Liu Yongqiang, Graham R I, et al. Densovirus is a mutualistic symbiont of a global crop pest (Helicoverpaarmigera) and protects against a Baculovirus and Bt biopesticide [J]. PLoS Pathogens, 2014, 10(10): e1004490.

(責(zé)任編輯：田喆)

Research advance on the succession of insect pest complex in Bt crop ecosystem

Lu Yanhui,Liang Gemei

(State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection,Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing100193, China)

From 1996 to 2015, a total of 25 counties commercially planted Bt crops worldwide. Now, Bt cotton and Bt maize are widely planted, and their annual planting area amounts to 80 million hm2. Bt crop planting may cause the succession of insect pest complex, and it has been an important topic of the risk assessment of Bt crops. This paper summarized the research progress, and proposed the future study. It will provide the experiences and valuable references for the sustainable use of Bt cotton and Bt maize, and next planting of other Bt crops, and promote the role of Bt crops in integrated management (IPM) of crop insect pests.

Bt crop;agro-ecosystem;insect pest;status succession;integrated pest management

2015-12-14

2015-12-20

轉(zhuǎn)基因生物新品種培育科技重大專項(2014ZX08012-004)

E-mail: yhlu@ippcaas.cn

Q 943.2

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2016.01.002