海洋浮游纖毛蟲攝食研究綜述*

張武昌 陳 雪, 李海波, 王超鋒, 梁 晨,張 珊 肖 天

(1. 中國科學院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術(shù)國家實驗室海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室 青島 266071; 3. 中國科學院大學 北京 100049)

海洋浮游纖毛蟲(以下簡稱纖毛蟲)根據(jù)肉體外是否具有殼體可分為砂殼纖毛蟲和無殼纖毛蟲兩大類, 主要隸屬于旋毛綱(Sprirotrichea)下的環(huán)毛亞綱(Choreotrichia)和寡毛亞綱(Oligotrichia), 另外也包括葉口綱(Litostomatea)下的中縊蟲和一些寡膜綱(Oligohymenophora)下浮游生活的尾絲蟲。纖毛蟲是海洋微食物環(huán)的重要組成部分, 是連接微食物環(huán)與經(jīng)典食物鏈的重要環(huán)節(jié)(Azam et al, 1983; Pierce et al,1992)。因此研究海洋浮游纖毛蟲的攝食情況對了解海洋浮游纖毛蟲在海洋浮游生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)和能量流動中的作用有重要意義。

纖毛蟲攝食的研究內(nèi)容包括纖毛蟲的食性、纖毛蟲對不同餌料的攝食強度(攝食率、清濾率)和選擇性、影響攝食的因素及攝食后的同化和排遺。對纖毛蟲攝食的研究開始于Daday (1887)的研究, 他發(fā)現(xiàn)個體小的砂殼纖毛蟲會被個體較大的砂殼纖毛蟲攝食。隨后,體內(nèi)餌料顆粒法(Gold, 1968)、維持生長法(Gold, 1969;Johansen, 1976; Capriulo et al, 1980; Stoecker et al,1981; Stoecker et al, 1985; Verity et al, 1986)等方法被用來研究纖毛蟲的食性。Spittler(1973)首次在實驗室內(nèi)用不同粒徑的活性炭顆粒代替餌料的方法研究纖毛蟲的攝食強度, 隨后熒光標記餌料(Sherr et al,1987)等方法被應用到纖毛蟲攝食研究中來。本文綜述海洋浮游纖毛蟲攝食研究的歷史和現(xiàn)狀, 以期為國內(nèi)的相關(guān)研究提供借鑒。

1 纖毛蟲的食性

研究纖毛蟲的攝食首先要確定其食性, 即餌料組成。研究纖毛蟲食性的方法主要有兩種: 第一種是體內(nèi)餌料顆粒法, 即檢查纖毛蟲體內(nèi)因攝食而形成的食物泡, 鑒定餌料的種類; 第二種是維持生長法,即在實驗室內(nèi)用不同的餌料來喂養(yǎng)纖毛蟲, 依據(jù)纖毛蟲的生長狀況來判斷纖毛蟲對餌料的攝食情況。

1.1 體內(nèi)餌料顆粒法

體內(nèi)餌料顆粒法最先應用于纖毛蟲食性研究。浮游纖毛蟲研究的早期, 在海上采集的砂殼纖毛蟲體內(nèi)的食物泡中發(fā)現(xiàn)有小的砂殼纖毛蟲(Daday, 1887;Blackbourn, 1974), 顆石藻和無殼纖毛蟲(Entz, 1909),細菌、硅藻、放射蟲和金胞藻類(Campbell, 1926, 1927)以及甲藻(Beers et al, 1967)。在砂殼纖毛蟲的食物泡中很少看到硅藻, Blackbourn(1974)認為硅藻太大, 不能被砂殼纖毛蟲攝食。

體內(nèi)餌料顆粒法在實驗室內(nèi)也得到應用。Gold(1968)首次嘗試實驗室內(nèi)培養(yǎng)砂殼纖毛蟲 Tintinnopsis sp.,混合餌料中包括藻類 Rhodomonas lens, Isochrysis galbana, Platymonas tetrathele, Saccharomyces cerevisiae以及培養(yǎng)基中原有的藻類 Diaphanoeca grandis和細菌, 隨后在活體纖毛蟲的食物泡中觀察到上面的成分, 說明Tintinnopsis sp.可以攝食這些藻類和細菌。在室內(nèi)實驗中, Stoecker(1984)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲Favella sp.在餌料缺乏時會攝食自己的糞粒。

1.2 維持生長法

體內(nèi)餌料顆粒法可以得到纖毛蟲的餌料組成,但是此方法存在局限性, 不能說明被攝食餌料對纖毛蟲的營養(yǎng)價值。維持生長法可以在實驗室內(nèi)檢驗餌料對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值。早期的研究者在實驗室內(nèi)使用維持生長法尋找合適的餌料培養(yǎng)纖毛蟲以進行各種實驗。Gold(1968, 1969, 1973)最先在實驗室內(nèi)成功培養(yǎng)砂殼纖毛蟲, 所用的餌料為自養(yǎng)鞭毛蟲(phytoflagellates), 雖然他沒有進行纖毛蟲攝食的觀察, 但是這個培養(yǎng)實驗已經(jīng)可以說明砂殼纖毛蟲攝食自養(yǎng)鞭毛蟲并維持生長。用不同餌料培養(yǎng)纖毛蟲時,纖毛蟲的生長情況可以作為餌料對纖毛蟲是否具有營養(yǎng)價值的指標(Gold, 1969; Johansen, 1976; Capriulo et al, 1980; Stoecker et al, 1981; Stoecker et al, 1985;Verity et al, 1986)。

1.2.1 硅藻對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值 多數(shù)研究表明硅藻作為餌料幾乎不能維持纖毛蟲的生長。Blackbourn(1974)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲 Favella serrata 對硅藻不攝食或很少攝食。Johansen (1976)報導砂殼纖毛蟲在只有硅藻作為餌料的情況下不能培養(yǎng)成功。Jonsson(1986)在實驗室中觀察到無殼纖毛蟲Strombidium可以攝食硅藻, 但是并不生長。Capriulo等(1980)在自然海區(qū)進行培養(yǎng)實驗說明微型浮游動物(包括浮游纖毛蟲)可以攝食較小的硅藻, 但是有長須的硅藻(Thalassiosira或 Chaetoceros)不易被攝食。Gifford(1981)認為硅藻 Thalassiosira weissflogii的長須(β-chitin threads)使得硅藻不易被纖毛蟲攝食。Verity等(1986)也得到了類似的實驗結(jié)果, 他們使用帶長須的硅藻和不帶長須的硅藻分別喂養(yǎng)砂殼纖毛蟲Tintinnopsis acuminata和T. vasculum, 兩種砂殼纖毛蟲在沒有長須的硅藻做為餌料時生長很快, 在有長須的硅藻作為餌料時幾乎不生長, 較小的 T.vasculum還出現(xiàn)個體的死亡。

1.2.2 甲藻對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值 不同種類的甲藻對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值不同。Gold(1969)和Stoecker等(1981)對比各種餌料對纖毛蟲生長的影響,得出砂殼纖毛蟲Favella campanula和F. ehrenbergii必須要有甲藻作為餌料才能存活。Stoecker等(1981)研究表明并不是所有的甲藻都是F. ehrenbergii適合的餌料, 甲藻 Gonyaulax tamarensis、G. polyedra、Heterocapsa sp.能很好地支持F. ehrenbergii的生長;甲藻 Prorocentrum mariaelebouriae雖然被攝食, F.ehrenbergii的生長率卻較低, 所以不是很好的餌料;甲藻 Amphidinium carterae會產(chǎn)生類似膽堿的物質(zhì),不被F. ehrenbergii攝食。

根據(jù)培養(yǎng)的經(jīng)驗, 有些用來培養(yǎng)纖毛蟲的經(jīng)驗餌料。例如甲藻Heterocapsa triquetra用來培養(yǎng)砂殼纖毛蟲Favella taraikaensis (Kamiyama et al, 2005)。

1.2.3 鞭毛蟲對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值 纖毛蟲攝食鞭毛蟲的相關(guān)研究目前較少, 已有的研究表明鞭毛蟲并不是適合纖毛蟲的餌料。Jonsson(1986)發(fā)現(xiàn)無殼纖毛蟲 Strombidium vestitum、S. reticulatum和Lohmanniella spiralis雖然攝食一些自養(yǎng)和異養(yǎng)的鞭毛蟲, 但是卻不生長。

而在自然海區(qū), 砂殼纖毛蟲偏好攝食鞭毛蟲。Modigh等(2003)檢查自然海區(qū)采集的砂殼纖毛蟲體內(nèi)的食物泡, 根據(jù)熒光特點, 發(fā)現(xiàn)體內(nèi)有聚球藻等,但是主要的餌料是 nano級鞭毛蟲, Modigh等(2003)認為 nano級鞭毛蟲的豐度較低, 而砂殼纖毛蟲如果偏好以 nano級鞭毛蟲為食, 必然餌料受限, 導致豐度不會太高。這可能是自然海區(qū)砂殼纖毛蟲豐度不高的原因之一。

1.2.4 聚球藻對于纖毛蟲的營養(yǎng)價值 一些淡水的聚球藻Coccoid cyanobacteria對纖毛蟲沒有營養(yǎng)價值(Klaveness, 1984; Skogstad et al, 1987)。Verity 等(1986)在實驗室內(nèi)用海洋聚球藻培養(yǎng)兩種海洋浮游砂殼纖毛蟲(Tintinnopsis acuminate, T. vasculum)都沒有成功, 可能是這兩種砂殼纖毛蟲不攝食聚球藻, 也可能由于聚球藻營養(yǎng)不夠, 不能維持砂殼纖毛蟲生長。

另外一些研究表明, 在自然海區(qū)中聚球藻是纖毛蟲的重要餌料之一。Sherr等(1986)用熒光顯微鏡在自然海區(qū)纖毛蟲的體內(nèi)的食物泡中發(fā)現(xiàn)了聚球藻。Perez等(1996)發(fā)現(xiàn)在自然海水中添加聚球藻, 纖毛蟲的生長得到促進, 而在自然海水中添加纖毛蟲, 聚球藻的生長得到明顯抑制。Bernard等(1993)在法國的維勒弗朗什灣(Bay of Villefranche)檢查砂殼纖毛蟲體內(nèi)的食物泡, 發(fā)現(xiàn)聚球藻是砂殼纖毛蟲 Rhabdonella spiralis主要餌料, 是砂殼纖毛蟲 Salpingella acuminata的唯一餌料。Pitta等(2001)用熒光顯微鏡計數(shù)地中海纖毛蟲體內(nèi)的聚球藻, 發(fā)現(xiàn)纖毛蟲體內(nèi)的聚球藻最多可達14個, 平均為0.94個; 無殼纖毛蟲體內(nèi)的聚球藻平均為0.28個。

1.3 其它方法

除了上述方法之外, 一些研究者還用其它的方法來確認纖毛蟲的餌料組成, 例如通過監(jiān)測餌料的減少來證明纖毛蟲對餌料的攝食。Gold(1969)將砂殼纖毛蟲 Favella campanula和甲藻 Glenodinium foliaceum或Peridinium trochoideum混合(個體數(shù)比例1︰14), 經(jīng)過一晚的攝食后, 加入14C標記的NaHCO3,光合作用1 h, 測定甲藻固定的14C, 實驗組甲藻的光合作用比對照組平均低了 38%, 因此可以證明纖毛蟲攝食了甲藻。

另外還有些研究根據(jù)纖毛蟲和餌料生物在自然環(huán)境中出現(xiàn)的先后次序推論這些餌料生物與纖毛蟲的被攝食關(guān)系(Verity et al, 1986)。

Gold(1969)還用實驗證明砂殼纖毛蟲 Tintinnopsis tubulosa能吸收氨基酸。把14C標記的氨基酸放入砂殼纖毛蟲的培養(yǎng)液中, 培養(yǎng)一段時間后砂殼纖毛蟲的殼上就會有放射性標記, 而且培養(yǎng)240 min后比培養(yǎng)10 min后活體砂殼纖毛蟲的殼上有更多的放射性。

2 纖毛蟲攝食強度的研究方法

衡量纖毛蟲的攝食強度的參數(shù)包括攝食率[I,ingestion rate, cells/(grazer h)]、清濾率(F, clearance rate, μL/(grazer h)]等。攝食率即攝食者在單位時間內(nèi)攝入體內(nèi)的餌料個數(shù)(或質(zhì)量, 通常以碳 C表示), 攝食率除以培養(yǎng)期間餌料的平均豐度即為清濾率。

研究浮游纖毛蟲攝食率和清濾率常用的方法有兩種。第一種是餌料濃度差減法, 即將浮游纖毛蟲和餌料混合培養(yǎng), 根據(jù)培養(yǎng)前和培養(yǎng)后餌料濃度的降低, 利用Frost(1972)在研究橈足類攝食時使用的公式進行估計。第二種是體內(nèi)餌料顆粒增多法, 餌料被攝入纖毛蟲體內(nèi)不會立即被消化, 所以攝食實驗開始后隨著時間增加, 纖毛蟲體內(nèi)的顆粒增加, 一段時間后(最開始被攝食的顆粒被消化掉之后), 纖毛蟲體內(nèi)的顆粒數(shù)目保持穩(wěn)定。體內(nèi)餌料顆粒增加法主要研究的是無殼纖毛蟲和透明殼砂殼纖毛蟲, 黏著殼纖毛蟲的殼有粘著顆粒, 不易觀察肉體內(nèi)的餌料顆粒, 所以黏著殼纖毛蟲攝食的研究較少。

餌料進入纖毛蟲體內(nèi)后不易被辨認, 所以開始有人使用替代餌料的顆粒來研究攝食, 這些替代顆粒包括活性炭(Spittler, 1973)、淀粉(Spittler, 1973;Kivi et al, 1995)、剛果紅染色的酵母菌(Spittler, 1973)等。后來使用熒光標記的顆粒(Jonsson, 1986), 用熒光顯微鏡觀察纖毛蟲體內(nèi)顆粒發(fā)出的熒光。這些熒光標記顆?？梢允菬晒馑芰衔⑶? 也可以是熒光標記藻類(FLA)、熒光標記細菌(FLB) (表1)。

Spittler(1973)用活性炭作為替代餌料的顆粒, 結(jié)果表明砂殼纖毛蟲會攝食大于 2 μm 的活性炭顆粒,但是攝食量很少, 對小于2 μm的活性炭顆粒則不攝食。另有研究結(jié)果表明, 砂殼纖毛蟲可以攝食淀粉顆粒(直徑 3—60 μm)和剛果紅染色的酵母菌(直徑 2—8 μm)。由于纖毛蟲攝食過程可能存在機械感應或化學感應, 這些替代餌料進行的實驗結(jié)果可能不能反映真實的攝食情況。另外, 由于這些餌料不能運動,可能導致被捕獲的幾率降低(Bernard et al, 1990)。

除這兩種方法外, Fenchel等(1988)根據(jù)具溝急游蟲游泳速度為600 μm/s, 用于攝食的胞口小膜的面積為 1200 μm2, 估計具溝急游蟲的清濾率為 2.59 μL/(ciliate h)。

3 纖毛蟲對不同餌料的攝食

迄今為止, 除沒有纖毛蟲對硅藻攝食率和清濾率的研究數(shù)據(jù)以外, 纖毛蟲對纖毛蟲(表 2)、甲藻(表3)、鞭毛蟲(表4)、聚球藻和原綠球藻(表5)以及細菌(表6)的攝食研究均有展開。

3.1 纖毛蟲對不同餌料的攝食強度

有研究表明個體較大的纖毛蟲可以攝食較小的纖毛蟲, 纖毛蟲對纖毛蟲的攝食率范圍是0.15—4.50 cells/(ciliate h), 清濾率的范圍是12.20—129.86 μL/(ciliate h)。纖毛蟲對甲藻攝食的研究比較廣泛, 攝食率范圍是 0.10—500 cells/(ciliate h), 清濾率的范圍是0.3—110 μL/(ciliate h)。纖毛蟲對鞭毛蟲的攝食報道也較多, 攝食率范圍是0.095—51 cells/(ciliate h), 清濾率的范圍是0.02—17.4 μL/(ciliate h)。纖毛蟲對聚球藻和原綠球藻的攝食率, 實驗室內(nèi)的結(jié)果與自然海區(qū)的結(jié)果差異較大。自然海區(qū)的攝食率范圍是0.13—0.41 cells/(ciliate h); 實驗室內(nèi)得出的攝食率范圍是18—920 cells/(ciliate h)。纖毛蟲對聚球藻和原綠球藻的清濾率較小, 范圍是44—515 nL/(ciliate h)。

表1 纖毛蟲對不同餌料顆粒的攝食(檢查體內(nèi)餌料顆粒法)Tab.1 Ciliates grazing on different food particles (by observing the food particles in ciliate food vacuoles)

表2 纖毛蟲攝食纖毛蟲的清濾率[F, μL/(ciliate h)]和攝食率[I, cells/(ciliate h)]Tab.2 Clearance rates [F, μL/(ciliate h)] and ingestion rates [I, cells/(ciliate h)] of ciliates grazing on ciliates

纖毛蟲對細菌攝食的研究方法有兩種, 一種是用自然細菌(包括同位素標記的細菌)喂養(yǎng)纖毛蟲, 另一種是用單分散性熒光標記細菌喂養(yǎng)纖毛蟲。Sherr等(1987)發(fā)明了單分散性熒光標記細菌(monodispersed,fluorescently labeled bacteria, 簡稱 FLB), 用來研究纖毛蟲等原生動物對細菌的攝食, 標記的熒光染料為 5-(4,6-dichlorotriazin-2-yl) aminofluorescein, 簡稱DTAF。實驗證明FLB對原生動物沒有毒性, 原生動物能消化 FLB并生長, 生長狀況和沒有染色的同種活菌株沒有差異, 即原生動物對 FLB和沒有被標記的細菌沒有選擇性攝食。纖毛蟲對細菌的攝食率為3.2—630 cells/(ciliate h), 清濾率為＜ 1—213000 nL/(ciliate h)。其中Lessard等(1985)在自然海區(qū)得到的一種纖毛蟲對細菌的清濾率[213000 nL/(ciliate h)]的值遠高于其它種類纖毛蟲對細菌的清濾率。另外,還有研究利用細菌的生長率和毛生長率的數(shù)據(jù)推算纖毛蟲對細菌的攝食率, Rivier等(1985)用細菌喂養(yǎng)Strombidium sulcatum, 推算出的清濾率為 602—73100 nL/(ciliate h), 攝食率為(4.3—237.6)×103cells/(ciliate h), 這個結(jié)果大大高于其它實驗結(jié)果, 因此其準確性還有待驗證。

表5 纖毛蟲攝食聚球藻和原綠球藻的清濾率[F, nL/(ciliate h)]和攝食率[I, cells/(ciliate h)]Tab.5 Clearance rates [F, nL/(ciliate h)], ingestion rate [I, cells/(ciliate h)] of ciliate grazing on Synechococcus and Prochlorococcus

表6 纖毛蟲攝食細菌的清濾率[F, nL/(ciliate h)]和攝食率[I, cells/(ciliate h)]Tab.6 Clearance rates [F, nL/(ciliate h)] and ingestion rates [I, cells/(ciliate h)] of ciliate grazing on bacteria

3.2 纖毛蟲對餌料的選擇性

纖毛蟲攝食時, 對不同的餌料會有選擇性。纖毛蟲對餌料選擇性可能源自其對餌料物理性質(zhì)(大小、形狀、質(zhì)地)或化學性質(zhì)(如化學成分)的辨別和喜好。

3.2.1 餌料的粒級 對于纖毛蟲而言, 較小的種類攝食粒徑小的餌料, 較大的種類攝食的餌料粒級較廣。隨著纖毛蟲本身粒級的增大, 對于粒徑較小的餌料的攝食比例減小。Rassoulzadegan等(1988)用觀察自然界中纖毛蟲體內(nèi)顆粒的方法得出粒級小于30 μm 的纖毛蟲的餌料顆粒中有 72%是 pico級(0.2—2 μm), 28%是 nano 級(2—20 μm); 30—50 μm 的纖毛蟲的餌料顆粒中30%是pico級, 70%是nano級;大于50 μm的纖毛蟲的餌料顆粒中5%是pico級, 95%是nano級。Pitta等(2001)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲對nano級浮游生物的攝食比對pico級浮游生物的攝食更有效。Jonsson (1986)使用不同粒級的乳膠微球(fluorescent latex beads), 檢查纖毛蟲對粒級的選擇性。用不同粒級(直徑為 1.11、2.11、2.87、4.9、5.7、6.4、7.9、9.7、14.4、19.1 μm)的乳膠微球來做實驗, 無殼纖毛蟲Lohmanniella spiralis、Strombidium reticulatum和S.vestitum有攝食的粒級分別為 2.11—14.4、1.11—6.4和 1.11—6.4 μm。Lohmanniella spiralis的圍口小膜間的空隙在小膜基部為2 μm, 而在遠端為4 μm; 而對于Strombidium reticulatum, 這兩個數(shù)值分別為1.2 μm 和 4.4 μm。S. reticulatum和S. vestitum能攝食1.1 μm的乳膠微球, 可能是因為在小膜基部, 小膜間隙會變小(Jonsson, 1986)。浮游纖毛蟲中環(huán)毛類的小膜間距大于 2 μm (Fenchel, 1980a; 1980b; Jonsson,1986), 一些研究結(jié)果表明纖毛蟲對小于2 μm的顆粒的清濾效果要比大于2 μm的顆粒差很多。

實驗室內(nèi)的實驗結(jié)果多表明纖毛蟲餌料的粒徑級小于纖毛蟲口區(qū)直徑或殼開口直徑。Jonsson (1986)用直徑為1.01—19.2 μm的乳膠微球或純培養(yǎng)的微藻在 12°C的恒溫下喂養(yǎng)三種無殼纖毛蟲, 用復式顯微鏡觀察纖毛蟲能攝食的最大顆粒的直徑與口區(qū)直徑的比例為40%。Spittler(1973)用直徑為3—60 μm、濃度為80 mg/L的淀粉顆粒喂養(yǎng)砂殼纖毛蟲, 用顯微鏡測定砂殼纖毛蟲攝入體內(nèi)的淀粉顆粒的直徑, 發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲攝食的最大淀粉顆粒的直徑是殼開口的41.2%—45%。Heinbokel(1978b)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲能夠攝食的顆粒直徑可以到達其口區(qū)直徑的43%。砂殼纖毛蟲Stenosemella ventricosa口徑大約為30 μm, 可攝食粒徑為1.3—33 μm的顆粒, 但主要還是3—12 μm的顆粒(Rassoulzadeganet al, 1981)。Gifford(1985)發(fā)現(xiàn)無殼纖毛蟲Strombidiumspp.能攝食與自己一樣大的顆粒, 在餌料缺乏時, 甚至自相殘殺。Kamiyama等(2001)在室內(nèi)實驗得出Favella ehrenbergii和F.taraikaensis攝食的餌料的最大粒徑為殼開口直徑的59%和78%。

Verity等(1986)報道砂殼纖毛蟲攝食硅藻的直徑大于砂殼纖毛蟲殼的開口直徑的50%, Capriulo(1982)也發(fā)現(xiàn)野外砂殼纖毛蟲自然餌料的粒徑大于砂殼纖毛蟲的開口直徑。Kamiyama等(2001)認為自然餌料和人工餌料的實驗結(jié)果不同說明了纖毛蟲的化感作用在選擇餌料時是很重要的, 當餌料合口時, 餌料的粒徑大于纖毛蟲口徑時也可以被攝食。

有很多研究總結(jié)了不同種類纖毛蟲的餌料粒徑范圍及最適餌料粒徑(表 7)。Kivi等(1995)用直徑為1.4—40 μm的小麥淀粉集中研究纖毛蟲的攝食粒級,得出不同種類纖毛蟲的餌料粒徑范圍及最適餌料粒徑。Rychert(2008)使用小麥淀粉(1.25—10 μm)研究發(fā)現(xiàn)無殼纖毛蟲Balanion comatum和Strombidiumsp.分別攝食1.25—7.5 μm和1.25—5 μm的顆粒。Bernard等(1990)用不同粒徑的顆粒(0.6—11.9 μm), 包括一種FLB、兩種聚球藻和 9種微藻作為無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum的餌料, 得出S.sulcatum攝食的粒徑范圍為0.6—6.6 μm, 最適粒徑為2.5 μm。因為這個研究中不同粒徑的餌料是不同的藻類, 所以這個結(jié)果僅作為參考。Rassoulzadegan(1978)用自然海水喂養(yǎng)砂殼纖毛蟲Favella ehrenbergii, 用顆粒計數(shù)器監(jiān)測水中顆粒的減少, 發(fā)現(xiàn)F. ehrenbergii攝食的粒級范圍為 4—30 μm。

表7 不同種類纖毛蟲可攝食餌料的粒徑范圍及最適餌料粒徑Tab.7 Size ranges of ingested particles for different ciliate species and the most suitable particle sizes

Capriulo(1982)認為砂殼纖毛蟲的攝食率和清濾率與食物顆粒大小呈正相關(guān)。Fenchel等(1988)用檢查纖毛蟲體內(nèi)顆粒增加的方法研究具溝急游蟲對不同粒徑顆粒(0.21 μm的熒光微球, 0.51 μm的熒光微球,0.8 μm 的綠色微球, 1.1 μm 的熒光微球, 2.83 μm 的微球)的選擇性, 發(fā)現(xiàn)纖毛蟲對這些顆粒的最大清濾率隨粒徑的減小而減少, 對 0.51 μm 顆粒的清濾率是2.83 μm 顆粒的 5%, 對 0.21 μm 顆粒沒有攝食。Bernard等(1990)的研究表明, 當餌料濃度都是0.49×10–6(體積比)時, 一個粒級為 30 μm 的纖毛蟲對聚球藻的清濾率為174.3 μm3/h, 對微球藻Nannochloris的清濾率為3125.3 μm3/h, 相差1個數(shù)量級。

3.2.2 餌料化學性質(zhì) 餌料化學性質(zhì)(quality)對纖毛蟲攝食的影響研究較少, 也比較難。要尋找形狀和運動性相同(相似)的顆粒作為對比是比較困難的。Christaki等(1998)和 Dolan等(2003)利用普通的塑料熒光微球(plain fluorescent microsphere, pMS)和表面涂有羧酸酯的微球(carboxylate microsphere, cMS)作為對比, 發(fā)現(xiàn)無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum對這兩種微球的清濾率不同, 從而確定纖毛蟲在攝食時對餌料的化學性質(zhì)是有區(qū)分的。

Chen等(2010)用兩種單胞藻Nannochloropsis sp.和 Isochrysis galbana作為餌料來研究一種寡毛類纖毛蟲(未定種)的攝食, 這兩種餌料的相應球型直徑(equivalent spherical diameter, ESD)和C、N含量相近,纖毛蟲對這兩種餌料攝食率存在差異, Chen等(2010)認為存在差異與它們的化學性質(zhì)有關(guān)。但是Nannochloropsis sp.運動能力很差, 而I. galbana有很強的運動能力, 不同的運動能力也有可能會對攝食率造成影響。

3.3 不同種類纖毛蟲攝食的比較

為了比較不同種類纖毛蟲的攝食率和清濾率, 一般使用特定生物量攝食率(specific ingestion rate)即單位時間內(nèi)攝食的生物量是自身生物量的倍數(shù)(Rose et al, 2013)和特定體積清濾率(volume-specific clearance rate)即單位時間內(nèi)清濾的體積是纖毛蟲體積的倍數(shù)(Christaki et al, 1998)。

不同種類纖毛蟲在攝食不同餌料時特定體積清濾率不同[(0.06—52)×104h–1]。Strombidium sulcatum對幾種顆粒的特定體積清濾率為(0.06—1.2)×104h–1(Christaki et al, 1998)。Chrisataki 等(1999)認為Strombidium sulcatum攝食Prochlrococcus的特定體積清濾率為(0.29—0.34)×104h–1, 而攝食 Synechococcus的特定體積清濾率為(3.29—3.64)×104h–1。Chen 等(2010)指出Strobilidium sp.攝食I. Galbana的最大特定體積清濾率為52×104h–1, 攝食Nannochloropsis sp.時的最大特定體積清濾率為18×104h–1。

不同種類纖毛蟲特定生物量攝食率相似。Verity(1991)發(fā)現(xiàn)無殼纖毛蟲Strombidium的特定碳生物量攝食率為 0.13—0.15 h–l。Rose 等(2013)認為無殼纖毛蟲 Strombidium sp.的特定攝食率為 0.0510—0.187 h–1。Kamiyama等(2005)給出砂殼纖毛蟲 Favella taraikaensis特定碳生物量攝食率為3.5 d–1。

4 影響纖毛蟲攝食的因素

4.1 餌料濃度

餌料濃度對纖毛蟲攝食的影響研究較多。有研究表明, 隨著餌料濃度的增加, 纖毛蟲的清濾率和攝食率先是增加, 而當餌料濃度達到一定值時, 清濾率或者攝食率達到最高值, 之后隨餌料濃度的繼續(xù)增加而迅速降低。

砂殼纖毛蟲 Favella azorica攝食甲藻Heterocapsa triquetra時, 當餌料濃度為 300—400 cells/mL時, 清濾率達到最大18.2 μL/(ciliate h), 高于這個濃度, 清濾率迅速降低, 當餌料濃度達到6000—7000 cells/mL時, 清濾率只有0.9 μL/(ciliate h);砂殼纖毛蟲F. azorica攝食甲藻H. circularisquama時,當餌料濃度為 300—400 cells/mL時, 清濾率達到最大27.5 μL/(ciliate h), 高于這個濃度, 清濾率迅速降低, 當餌料濃度達到 6000—7000 cells/mL時, 只有4.1 μL/(ciliate h), 當餌料濃度高于 104cells/mL時,無法測得清濾率(Kamiyama, 1997)。Verity(1985)發(fā)現(xiàn)擬鈴蟲屬(Tintinnopsis)砂殼纖毛蟲攝食率隨著餌料濃度的增加而增加, 到80 μgC/L時達到最大, 餌料濃度再升高時, 攝食率保持不變, 餌料濃度超過400—500 μgC/L時攝食率下降。砂殼纖毛蟲 Amphorides quadrilineata的攝食率在餌料藻(Isochrysis galbana)濃度為100 μgC/L時達到最大, 然后保持恒定直到餌料濃度增加到 600 μgC/L (Jakobsen et al, 2001)。Kamiyama等(2005)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲 Favella taraikaensis的攝食率隨餌料甲藻 Alexandrium tamarense濃度的升高先升高, 當A. tamarense的濃度超過100 cells/mL時, F. taraikaensis的攝食率維持不變。在日本的瀨戶內(nèi)海的Western Hiroshima Bay, 當發(fā)生有害藻華(甲藻Heterocapsa circularisquama)時(最大豐度為3950 cells/mL), 可以檢測到的主要砂殼纖毛蟲有 Favella、Tontonia、Eutintinnus、Tintinnopsis和Amphorellopsis, 當甲藻 Heterocapsa circularisquama的濃度由 260 cells/mL增至 1170 cells/mL時,Favella、Tontonia的豐度上升, Tintinnopsis和Amphorellopsis在整個藻華期間豐度穩(wěn)定。當Heterocapsa circularisquama的豐度為100 cells/mL時,纖毛蟲能攝食其現(xiàn)存量的 5%—75%, 而當其豐度為2000 cells/mL時, 纖毛蟲只能攝食其現(xiàn)存量的1%—3% (Kamiyama et al, 2005)。Rassoulzadegan等(1981)將砂殼纖毛蟲Stenosemella ventricosa在自然海水中適應培養(yǎng) 24 h后, 用自然海水培養(yǎng)來觀察其攝食率, S. ventricosa的豐度為2.3 cells/mL, 根據(jù)餌料濃度的變化, 發(fā)現(xiàn)在開始的幾個小時內(nèi) S. ventricosa有很高的攝食率, 達到 4×105μm3(wet vol food)/(ciliate d)。在20小時后攝食率下降并在30小時后最終穩(wěn)定在 4.6×104μm3(wet vol food)/(ciliate d), 大約相當于砂殼纖毛蟲濕重的66%或體內(nèi)有機碳的43%。

無殼纖毛蟲 Strobilidium sp.攝食單胞藻 Isochrysis galbana和 Nannochloropsis sp.時, 餌料濃度達到 1000 μgC/L時, 攝食率才達到最大。當以Nannochloropsis sp.為餌料時, 清濾率隨著餌料濃度的增加會稍微升高, 到餌料濃度為500 μgC/L時達到最大, 然后保持在一定的水平, 餌料濃度為 2000 μgC/L時降低(Chen et al,2010)。Banse(1982)總結(jié)了大部分已知的數(shù)據(jù), 認為在大洋中纖毛蟲的適口餌料濃度很低, 這造成了纖毛蟲的低攝食率, 進而導致了纖毛蟲生長率較低。

也有一些不同的結(jié)果, Verity(1985)發(fā)現(xiàn)擬鈴蟲屬(Tintinnopsis)砂殼纖毛蟲的清濾率隨餌料濃度(10—700 μgC/L)的升高而降低。

4.2 溫度

多數(shù)研究表明溫度升高會使得纖毛蟲攝食率增加。Rassoulzadegan(1982)發(fā)現(xiàn) 15—26 °C 范圍內(nèi), 纖毛蟲攝食率隨溫度的升高而升高。Verity(1985)發(fā)現(xiàn)擬鈴蟲屬(Tintinnopsis)砂殼纖毛蟲在餌料濃度相同的情況下, 清濾率和攝食率隨溫度的升高而升高, 15°C時的清濾率和攝食率分別是 5°C時的 1.5—1.7倍和5—2.9倍。Aelion等(1985)估計砂殼纖毛蟲Favella sp.的攝食率在 8—12°C時較低, 12—16°C時迅速升高,16—19°C 基本不變, 21°C 降低。

也有研究表明溫度對砂殼纖毛蟲攝食率影響不大。Stoecker等(1982)發(fā)現(xiàn)Favella sp.以甲藻為食,餌料濃度為 80—800 cells/mL 的情況下, 在8—20°C的范圍內(nèi), 清濾率不受溫度的影響。Capriulo(1982)研究了 7種從野外收集的砂殼纖毛蟲對自然懸浮顆粒的攝食率和清濾率, 認為纖毛蟲的攝食與溫度無關(guān)。

4.3 纖毛蟲的狀態(tài)

纖毛蟲所處的狀態(tài)有四種, 饑餓期、指數(shù)生長期(餌料不受限制)、靜止期(餌料受限)、分裂滯后期(攝食很多餌料, 但是還沒有分裂)。不同時期的纖毛蟲攝食強度有差異, Christaki 等(1998)研究了無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum在指數(shù)生長期和靜止期的攝食率, 對于同一種餌料, 指數(shù)生長期個體的清濾率大于靜止期個體。

饑餓期的纖毛蟲其攝食強度一般較高。Taniguchi等(1985)發(fā)現(xiàn)經(jīng)過少于45 min的饑餓處理后, 砂殼纖毛蟲的攝食率升高。Rassoulzadegan等(1981)也發(fā)現(xiàn)經(jīng)過一天的饑餓處理后, 砂殼纖毛蟲 Favella ehrenbergii的攝食率升高。

4.4 光線

有的研究結(jié)果表明光照可以使纖毛蟲的攝食強度增加。Rassoulzadegan(1978)認為光照能影響砂殼纖毛蟲Favella ehrenbergii攝食活動, 在有光線的條件下攝食率較高。Stoecker等(1982)發(fā)現(xiàn)砂殼纖毛蟲Favella sp.會聚集在餌料濃度高的地方, 導致在有光的條件下清濾率增加。Strom(2001)發(fā)現(xiàn)兩種纖毛蟲在中等光照下的攝食率是黑暗時的2—7倍。

也有的研究表明光照降低纖毛蟲的攝食強度。Chen等(1999)使用FLA喂養(yǎng)Lohmanniella sp., 在黑暗狀態(tài)下, 攝食率為 0.4 FLA/(ciliate min), 在 115 μE/(m2s)的光照下, 降為0.07 FLA/(ciliate min), 當光線突然關(guān)閉或打開時, 攝食率立即發(fā)生變化。

另外有一些研究認為光線對纖毛蟲攝食沒有影響。Heinbokel(1978a)用砂殼纖毛蟲的研究沒有發(fā)現(xiàn)攝食行為有明顯的晝夜節(jié)律。Blackbourn(1974)在實驗室內(nèi)用砂殼纖毛蟲 Tintinnopsis parvala和 T.cylindrica攝食微藻Pavlova lutheri, 也沒有發(fā)現(xiàn)攝食行為有明顯的晝夜節(jié)律。

4.5 擾動

纖毛蟲的清濾率受擾動的影響因種而異。砂殼纖毛蟲Helicostomella sp.在剪切率為10 s–1時的清濾率為靜止水體的0.42倍, 而Favella sp.受擾動的影響較小(Shimeta et al, 1995)。同樣的, 無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum在擾動時清濾率會降低。

5 同化和排遺

同化(assimilation)即纖毛蟲對所攝食餌料的消化吸收, 纖毛蟲消化吸收的餌料與所攝食餌料的比值即為同化率。排遺(egestion)是指纖毛蟲排出未被消化的食物顆粒。

5.1 餌料攝食量

Rassoulzadegan(1978)估計砂殼纖毛蟲 Favella ehrenbergii每天攝食量相當于自身含碳量的 70%。Heinbokel(1978a)報道植食性砂殼纖毛蟲每天能攝食微型甲藻的量達自身體重的240%, Rassoulzadegan等(1981)得出Stennosomella ventricosa每天的攝食量為自身體重的43%。

5.2 同化率

Stoecker(1984)用甲藻Heterocapsa triquetra喂養(yǎng)砂殼纖毛蟲 Favella sp., 觀察砂殼纖毛蟲的糞粒, 發(fā)現(xiàn)里面最多可以有 4個餌料藻的殘余, 粒級最大為19×32 μm。糞便中的 C、N含量是餌料藻的 21%和8%, C:N是26, 大于餌料藻(C:N=9.1)。糞粒的體積是其攝食餌料體積的 21%—22%, 因為砂殼纖毛蟲Favella攝食甲藻時將細胞整個吞下, 所以估計纖毛蟲的同化率為78%—79%。Rassoulzadegan(1978)估計砂殼纖毛蟲Favella ehrenbergii的同化率為67%。

5.3 餌料在纖毛蟲體內(nèi)通過的時間

Bernard等(1990)用不同餌料飼養(yǎng)無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum。發(fā)現(xiàn)通過S. sulcatum體內(nèi)時間最短的是粒級為 2.5 μm 的甲藻 Nannochloris sp.[(13.7±2.2) min]。FLB, 聚球藻 Synechococcus sp., 微藻Emiliania huxleyi和Isochrysis galbana的通過時間分 別 是 (20.1±3.1), (23.1±6.0), (21.4±2.6)和 (20.1±3.7) min。Dolan等(1997)測得一系列食物[熒光微球,聚球藻以及單胞藻(Isochrysis galbana)]通過無殼纖毛蟲Strombidium sulcatum的食物泡的時間的一半約為75min。

Rassoulzadegan等(1988)將喂食 2 h的砂殼纖毛蟲 Favella用孔徑 50 μm 的篩絹過濾出來, 放入0.22 μm 過濾的海水中, 用顆粒計數(shù)器計數(shù)海水中排遺顆粒的增加, 發(fā)現(xiàn)排遺過程主要發(fā)生在12 h以后,并在24 h內(nèi)完成。Kopylov等(1987)測得兩種砂殼纖毛蟲攝食藻類的半消化時間約為1 h (60±10 min)。

6 小結(jié)

目前國外在實驗室內(nèi)和自然海區(qū)對纖毛蟲的攝食已經(jīng)進行了相當廣泛的研究。資料表明纖毛蟲的食性很廣, 海水中自由生活的纖毛蟲、硅藻、甲藻、鞭毛蟲、細菌等都可以成為纖毛蟲的餌料。不同纖毛蟲對不同餌料的攝食率[0.1—920 cells/(ciliate h)]和清濾率[0—110 μL/(ciliate h)]均有不同, 纖毛蟲的攝食會受到餌料濃度、溫度、光線、擾動及纖毛蟲所處的生長階段等的影響。纖毛蟲對餌料的粒徑有一定的選擇性, 一般攝食比本身粒徑小的顆粒, 但也有研究表明砂殼纖毛蟲可以攝食大于其口徑的顆粒。纖毛蟲對餌料的化學性質(zhì)也有選擇性。餌料顆粒通過纖毛蟲體內(nèi)的時間變化范圍較大(13.7 min—24 h)。我國對纖毛蟲攝食的研究較少, 本綜述總結(jié)纖毛蟲攝食研究的現(xiàn)狀及研究結(jié)果, 以期為我國的相關(guān)研究提供參考。

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