CYC類基因在被子植物花發(fā)育中的研究進展

徐蘊如 李玥瑩 逄洪波 張雨欣 劉羽蓮

（沈陽師范大學(xué)化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，沈陽 110034）

CYC類基因在被子植物花發(fā)育中的研究進展

徐蘊如 李玥瑩 逄洪波 張雨欣 劉羽蓮

（沈陽師范大學(xué)化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，沈陽 110034）

CYCLOIDEA（CYC）類基因?qū)儆赥CP基因家族成員，在花發(fā)育過程中具有重要作用。CYC類基因在被子植物進化過程中發(fā)生基因復(fù)制事件，形成CYC1、CYC2和CYC3三大分支，其中CYC2分支成員在花對稱性形成方面具有主要調(diào)控作用。CYC1和CYC3分支成員開展研究較少。綜述了國內(nèi)外CYC類基因的研究現(xiàn)狀及其存在問題，并對CYC類基因的研究前景做了展望。

CYC類基因；花對稱性；TCP基因家族；進化

被子植物中存在著豐富多彩、形態(tài)各異的花。由于花是被子植物最精密、復(fù)雜的繁殖器官，這一直吸引著大批的生物學(xué)家，特別是進化發(fā)育生物學(xué)方面學(xué)者的注意力。研究表明，花發(fā)育的過程是由一個高度精密的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)所決定的［1-3］。在花發(fā)育的過程中，轉(zhuǎn)錄因子發(fā)揮著重要作用，它們時空表達的差異通常與花的形態(tài)變化密切相關(guān)［4，5］。在這些轉(zhuǎn)錄因子中，TCP家族轉(zhuǎn)錄因子由于在很多物種中具有調(diào)控細胞分裂和花對稱性的作用而備受矚目［6-12］。

TCP屬于植物特有的一類轉(zhuǎn)錄因子，它是以玉米中的TEOSINTE BRANCHED1基因（TB1）［13］、金魚草中的CYCLOIDEA基因（CYC）［6，7］和水稻中的PROLIFERATING CELL FACTORS 1 和2 基因（PCF1和PCF2）的首字母命名的［14］。TCP家族的蛋白包含一個高度保守的TCP結(jié)構(gòu)域，即堿性螺旋-環(huán)-螺旋（bHLH）結(jié)構(gòu)，此結(jié)構(gòu)與DNA結(jié)合和蛋白的二聚化相關(guān)。其中，TB1在玉米的馴化過程中對于抑制側(cè)芽的生長和雄花的形成具有決定作用［13］；CYC在金魚草中控制花的背部器官特征［6］；PCF1和PCF2能夠與水稻的PROLIFERATING CELL NUCLEAR ANTIGEN（PCNA）基因的啟動子結(jié)合，而PCNA基因?qū)τ贒NA的復(fù)制與修復(fù)、染色質(zhì)的結(jié)構(gòu)維持、染色體隔離及細胞周期循環(huán)都有重要作用［14］。

根據(jù)結(jié)構(gòu)域的不同，TCP家族轉(zhuǎn)錄因子的成員可以分成兩種類型：即TCP-P型和TCP-C型。而TCP-C型可以進一步分成ECE和CINCINNATA（CIN）兩個分支［15，16］。其中，位于ECE分支中的TCP轉(zhuǎn)錄因子是被子植物特有的。CYC類基因?qū)儆赥CP-C型中ECE分支上的成員，它除了具有TCP結(jié)構(gòu)域、R結(jié)構(gòu)域外，還含有核心真雙子葉植物所特有的谷氨酸-半胱氨酸-谷氨酸的基序（ECE motif）［16-19］（圖1）。

圖1 TCP轉(zhuǎn)錄因子分類及CYC-類基因在被子植物中發(fā)生的代表性基因復(fù)制事件［6-63］（圖片根據(jù)文獻［10］修改）

在植物的進化過程中，基因復(fù)制事件具有重要作用［20］。由于類群分化時間長短不同，各自經(jīng)歷了不同次數(shù)的基因復(fù)制事件，導(dǎo)致不同類群中含有的基因家族成員數(shù)目各不相同。在藻類的鼓藻（Cosmarium）、苔蘚類的小立碗蘚（Physcomitrella patens）和蕨類的卷柏（Selaginella）中，TCP僅含有5-6個家族成員［21］，但在種子植物中，TCP家族成員多達十幾個至幾十個?；驈?fù)制事件的頻繁發(fā)生能夠產(chǎn)生很多重復(fù)基因，復(fù)制的重復(fù)基因或者丟失、或者在選擇的作用下產(chǎn)生功能冗余、或者新功能化［22-27］。系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果表明，被子植物中的CYC類基因發(fā)生過兩次大的基因復(fù)制事件，形成CYC1、CYC2和CYC3三大分支［19］，在不同類群中，每一分支又分別發(fā)生了次數(shù)不等的基因復(fù)制事件，最終形成不同拷貝［28-33］（圖1）。本文綜述了國內(nèi)外關(guān)于CYC類基因在被子植物中的研究現(xiàn)狀及其存在問題，并對CYC類基因的研究前景進行了展望。

1 CYC2是被子植物花對稱性關(guān)鍵調(diào)控因子

被子植物的花型，根據(jù)其對稱面的有無，可以分為3種：輻射對稱花（actinomophy），具有多個對稱面；兩側(cè)對稱花（zygomophy），只有一個對稱面；不對稱花（asymmetry），沒有對稱面［34-36］。野生型的金魚草（Antirrhinum majus）具有典型的兩側(cè)對稱花，是研究花對稱性的模式植物。目前，關(guān)于金魚草花型的分子調(diào)控機制已經(jīng)研究得比較透徹，主要是由調(diào)控花背部特性的CYC基因、DICHOTOMA（DICH）基因、RADIALIS（RAD）基因和調(diào)控腹部特性的DIVARICATA（DIV）基因決定的［6，7］。其中，CYC和DICH基因均屬于CYC2分支成員，它們起源于基因復(fù)制事件，具有冗余功能。CYC、DICH基因在金魚草兩側(cè)對稱花的發(fā)育過程中起著決定性作用，其中CYC基因起主要作用。

隨著金魚草花對稱性分子調(diào)控機制的闡明，研究人員相繼在其他類群中開展了大量的研究。如今，關(guān)于花對稱性的研究已經(jīng)取得很大進展，研究的對象主要涉及金魚草及其近緣類群［6，7，12，37，38］，菊科［31，39-42］、苦苣苔科［43-48］、豆科［9，49-51］、川續(xù)斷目的忍冬科和川續(xù)斷科［18，19，28，29］、毛茛目中的近緣類群罌粟科和紫堇科［52-54］、十字花科［55，56］、金虎尾科［57-59］等，甚至擴展到單子葉植物禾本科［30，60］、姜科［61］、鴨跖草［62］、蘭科［63］中（圖1），這些研究結(jié)果顯示，在真雙子葉植物，甚至在親緣關(guān)系較遠的基部被子植物、單子葉植物中，CYC2都是調(diào)控花對稱性的關(guān)鍵因子。在被子植物進化過程中，CYC的同源基因被各自招募到不同類群中，參與調(diào)控兩側(cè)對稱花的形成［12，64］。

CYC2基因通過調(diào)控花瓣和雄蕊的形狀來參與花對稱性的形成。在不同的類群中，CYC同源基因?qū)ζ鞴俚陌l(fā)育可能具有某些共同的作用，都與花瓣的生長有關(guān)，但功能具有物種差別，如在金魚草中，CYC基因?qū)Ρ巢炕ò甑纳L具有促進作用［6，7，65］，但是在擬南芥、苦苣苔科等其他類群，CYC同源基因?qū)τ诒巢炕ò甑纳L具有抑制作用［19，44，48］。即使在同一類群中，CYC同源基因?qū)Σ煌鞴俚淖饔靡部赡懿煌?。如金魚草的CYC基因?qū)Ρ巢炕ò甑纳L具有促進作用，而對背部雄蕊的生長具有抑制作用［6，7］。器官的形狀不僅僅涉及到細胞的生長和分裂，還與器官的生長極性、區(qū)間生長速率及機械約束等因素有關(guān)，但是關(guān)于形態(tài)和相關(guān)調(diào)控因子的具體關(guān)系了解得很少，研究人員以金魚草花為例，首次將計算數(shù)學(xué)與分子遺傳學(xué)等數(shù)據(jù)相結(jié)合，從數(shù)量方面闡明了CYC等花對稱性基因在金魚草花型中發(fā)揮的調(diào)控作用［37，38］。

CYC2基因的表達模式和表達時間決定了花的最終對稱性。從表達模式上看，兩側(cè)對稱花類群中CYC2基因都集中在花器官的背部表達［7，48，50］，而輻射對稱花類群，表達模式相對比較復(fù)雜，CYC2基因的表達或是從背部擴增到整個花器官［47，59，66］，或是不表達［67］，或是先表達后消失［43，59，68］。在表達時間上，擬南芥（Arabidopsis thaliana）中CYC的同源基因AtTCP1早期在花原基背部短暫的表達沒有影響輻射對稱花的形成［68］，無獨有偶，五數(shù)苣苔（Bournea leiophylla）BlCYC基因在花發(fā)育早期的背部表達也沒有影響最終輻射對稱花的形成［43］，最近在金虎尾科的研究中也發(fā)現(xiàn)了這一現(xiàn)象［59］。這些情況均說明了CYC2基因早期的表達模式不足以影響最終的花對稱性。而煙葉唇柱苣苔ChCYC從花發(fā)育早期到晚期、持續(xù)不斷的在背部器官的表達與兩側(cè)對稱花的形成從另一方面證實了上述的觀點［48］，CYC2基因?qū)▽ΨQ性形成的影響需要在整個花發(fā)育過程中持續(xù)不斷的作用。

2 CYC類基因的其他作用

TCP轉(zhuǎn)錄因子在植物發(fā)育過程中具有廣泛、重要的作用。因此，CYC類基因除了對花的對稱性具有重要的調(diào)控作用之外，在其他方面也應(yīng)該具有重要的作用。如參與控制葉片的生長［69］、花瓣融合［39］。在擬南芥中，CYC的同源基因AtTCP1參與了激素——油菜素內(nèi)脂的代謝通路，通過調(diào)控油菜素內(nèi)脂表達量的多少對植物發(fā)育的各個方面進行調(diào)控［70］。復(fù)制事件產(chǎn)生的重復(fù)基因經(jīng)常發(fā)生亞功能化和新功能化，也暗示著CYC類基因功能的多樣性。金魚草中存在兩個拷貝（CYC和DICH）；而擬南芥24個TCP基因中只有3個是CYC類基因［19］；豆科植物百脈根（Lotus japanicus）中存在4個CYC類基因［9］；菊科植物向日葵（Helianthus annuus）中CYC類基因有10個拷貝［40］，而非洲菊（Gerbera hybrida）中卻只含有4個拷貝［39］。在這些重復(fù)基因中，以往的研究關(guān)注的都是CYC2分支的功能，而對于另外兩大分支CYC1和CYC3開展的功能研究很少，只在擬南芥中發(fā)現(xiàn)CYC1同源基因TB1抑制玉米側(cè)枝的形成［71］，而CYC3的功能研究還未見報道。而對菊科植物向日葵、川續(xù)斷科中的研究表明，CYC1基因在類群中再次發(fā)生了基因復(fù)制事件，并且基因表達模式發(fā)生了分化［28，40］，這些都暗示了CYC1基因可能參與到植物發(fā)育的更多方面。

3 CYC2類基因在實踐中的應(yīng)用

花型是花的重要經(jīng)濟性狀之一，一直是花卉育種研究的熱點。目前在花型育種方面，較多采用的是傳統(tǒng)育種，主要選取一些具有好看花型的植株進行雜交育種，關(guān)于花型的分子育種開展較少。CYC2類基因是花對稱性的關(guān)鍵調(diào)控因子，對被子植物的花型（如花瓣的大小、形狀、雄蕊的發(fā)育等）具有重要調(diào)控作用。因此，可以運用基因工程技術(shù)將CYC2類基因引入到花卉育種中來，從而培育出更多、更好的新品種。

豆科是嚴格的自花授粉植物，很多豆科植物是人類食物的來源，傳統(tǒng)的大豆育種存在著異花傳粉難題，開展CYC2類基因的研究有望解決這一問題［72］。已經(jīng)在百脈根和豌豆中分離到調(diào)控花兩側(cè)對稱的關(guān)鍵調(diào)控基因，可以通過花型改變，使其成為輻射對稱花，增大異花授粉可能，從而提高大豆產(chǎn)量。

4 展望

從目前的研究中可以發(fā)現(xiàn)，盡管人們已經(jīng)對某些類群中的CYC類基因進行了一些系統(tǒng)而細致的研究，但在CYC類基因的功能和進化的研究中仍然存在一些問題亟待解決。

4.1 開展系統(tǒng)的功能、進化研究

TCP轉(zhuǎn)錄因子在植物發(fā)育的過程中具有廣泛、重要的作用［8，13，14，16，17，67，68］，CYC類基因?qū)儆赥CP-C型家族成員，應(yīng)該廣泛參與到植物的各種發(fā)育代謝過程中。但是目前已有的關(guān)于CYC類基因的研究幾乎全部位于CYC2分支上，主要調(diào)控花的對稱性形成，而關(guān)于CYC1和CYC3分支功能的研究很少，CYC1和CYC3分支上基因的功能仍不清楚［19］。因此，對CYC1和CYC3分支上的CYC類基因開展系統(tǒng)的功能、進化研究將有助于人們?nèi)胬斫釩YC類基因在被子植物發(fā)展史上的重要作用。

4.2 選取更多、更具代表性的植物來研究

被子植物核心真雙子葉植物中已有的研究表明，CYC2基因的祖先表達模式是背特性，即在花器官的背部表達［48，68］。但在已有的、少數(shù)的幾個單子葉植物（姜科和鴨跖草）研究中，CYC2基因的表達模式是腹特性的，即在花器官的腹部器官表達［61，62］。說明被子植物中CYC2基因的表達模式非常復(fù)雜，這就需要進一步加大采樣類群，選取更多、更具有代表性的植物類群進行研究，以確定這一現(xiàn)象是否普遍，從而解釋CYC2基因何時、如何被招募到各個類群中調(diào)控花的對稱性。

4.3 增加對CYC類基因上游調(diào)控元件的研究

目前關(guān)于CYC類基因的研究主要關(guān)注的是CYC2同源基因的分離、系統(tǒng)發(fā)育分析、表達模式及功能分析，對于上游調(diào)控元件的工作開展得很少。Yang等［48］在煙葉唇柱苣苔中的研究表明ChCYC基因具有自我調(diào)控環(huán)，能夠使其在花發(fā)育過程中持續(xù)表達。Carroll等的研究表明，基因表達的樣式和功能的差異主要是由調(diào)控元件造成的，而不是編碼基因［73，74］。因此推測，CYC2基因在不同類群的花原基中存在著時間、空間的表達式樣多變性，以及功能多樣化，這很有可能是由于其上游調(diào)控元件發(fā)生變化導(dǎo)致的，通過對古老的發(fā)育調(diào)控網(wǎng)絡(luò)進行修飾、改變，從而致使被子植物的花型多種多樣。所以，對代表性類群的CYC類基因的上游調(diào)控元件展開研究，特別是對CYC類基因的3個分支進行比較分析，將對人們理解被子植物CYC類基因的進化歷史和功能分化起到非常重要的作用。

4.4 將新方法運用到CYC類基因的研究中

研究人員將進化發(fā)育生物學(xué)與計算機數(shù)學(xué)相結(jié)合，研究了金魚草花的三維形態(tài)建成［37，38］，揭示了關(guān)于花瓣形狀形成的內(nèi)在分子機制。在以后的研究中，可以運用更多的新方法，如比較基因組學(xué)等方法，以不同角度看待、解決問題。

相信隨著研究的不斷深入，人們將會深入了解CYC類基因在花發(fā)育中的作用，提高對被子植物花發(fā)育的理解和認識，從而為以后研究整個被子植物的進化和發(fā)育提供新思路。

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（責(zé)任編輯 狄艷紅）

Progress on Study of CYC-like Genes During the Floral Development of Angiosperm

Xu Yunru Li Yueying Pang Hongbo Zhang Yuxin Liu Yulian
（College of Chemistry and Life Science，Shenyang Normal University，Shenyang 110034）

CYCLOIDEA（CYC）-like genes are members of TCP family and play an important role during floral development. CYC-like genes underwent gene duplication deep within angiosperm phylogeny， they diversified into three major clades， CYC1， CYC2， CYC3， and CYC2 clade genes are main regulators in floral symmetry. But the studies on CYC1 and CYC3 are limited. In this paper， recent insights into CYC-like genes and the prospective of the study on CYC genes were reviewed.

CYC gene；floral symmetry；TCP gene family；evolution

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.04.002

2014-07-18

國家自然科學(xué)基金項目（31100176），沈陽師范大學(xué)生態(tài)與環(huán)境研究中心主任基金項目（EERC-K-201404），沈陽師范大學(xué)大學(xué)生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓(xùn)練計劃項目

徐蘊如，女，E-mail：1359404266@qq.com

逄洪波，女，博士，講師，研究方向：植物進化發(fā)育生物學(xué)；E-mail：panghongbo800206@163.com