茶多酚對精索靜脈曲張大鼠睪丸組織氧化應(yīng)激和細胞凋亡的影響

柯鑫文，武政華，馮少勇，張 利，武進峰，程 偉，成建軍，張建東，張雁鋼

(1.山西醫(yī)科大學(xué)第一臨床醫(yī)學(xué)院，山西太原 030001；2.山西醫(yī)科大學(xué)附屬山西大醫(yī)院泌尿外科，山西太原 030001)

·基礎(chǔ)研究·

茶多酚對精索靜脈曲張大鼠睪丸組織氧化應(yīng)激和細胞凋亡的影響

柯鑫文1，武政華1，馮少勇1，張 利2，武進峰2，程 偉2，成建軍2，張建東2，張雁鋼2

(1.山西醫(yī)科大學(xué)第一臨床醫(yī)學(xué)院，山西太原 030001；2.山西醫(yī)科大學(xué)附屬山西大醫(yī)院泌尿外科，山西太原 030001)

目的 通過研究茶多酚對精索靜脈曲張大鼠睪丸組織氧化應(yīng)激和細胞凋亡的影響，探討茶多酚是否對精索靜脈曲張大鼠生精功能具有保護作用，為臨床上應(yīng)用茶多酚治療精索靜脈曲張?zhí)峁├碚撘罁?jù)和實驗基礎(chǔ)。方法 32只雄性青春期Wistar大鼠隨機分為4組，每組8只。其中第Ⅰ組為假手術(shù)組(僅游離左腎靜脈，不結(jié)扎)；第Ⅱ組為模型組(建立精索靜脈曲張模型)；第Ⅲ、Ⅳ組為茶多酚干預(yù)組(先建立精索靜脈曲張模型，然后分別給予不同濃度的茶多酚干預(yù))。造模4周后，第Ⅰ組及第Ⅱ組均給予生理鹽水1 mL/100 g，第Ⅲ組給予茶多酚10 mg/kg[即:(1 mL鹽水+1 mg茶多酚)/100 g]，第Ⅳ組給予茶多酚40 mg/kg[即：(1 mL鹽水+4 mg茶多酚)/100 g]；1次/d，灌胃，持續(xù)4周。4周后4組大鼠均處死取左側(cè)睪丸組織，分別測定超氧化物歧化酶(SOD)活力、丙二醛(malondialdehyde,MDA)含量及檢測凋亡指數(shù)(apoptosis index,AI)。結(jié)果 第Ⅰ組SOD活力最高，第Ⅱ組低于第Ⅲ組和第Ⅳ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05);第Ⅰ組MDA含量最低，第Ⅲ、Ⅳ組低于第Ⅱ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05);第Ⅰ組AI最低，第Ⅲ、Ⅳ組AI低于第Ⅱ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。結(jié)論 茶多酚能顯著降低精索靜脈曲張大鼠睪丸組織的氧化應(yīng)激和細胞凋亡，間接改善精索靜脈曲張大鼠睪丸的生精功能。

精索靜脈曲張；不育；茶多酚；氧化應(yīng)激；凋亡

精索靜脈曲張(varicocele,VC)是指精索內(nèi)靜脈因靜脈回流受阻或瓣膜功能不全致血液返流，使蔓狀靜脈叢迂曲、擴張及伸長，是青少年男性人群中一種常見的良性疾病。目前普遍認為VC是導(dǎo)致成年男性不育最常見、最易糾正的病因。據(jù)流行病學(xué)調(diào)查結(jié)果顯示，VC在普通男性人群中的發(fā)病率約為15%，在原發(fā)性不育中占21%～41%，在繼發(fā)性不育中占75%～81%[1]。盡管針對VC開展的相關(guān)研究非常多，但具體的病理生理機制仍未完全闡明，目前研究的重點主要集中在細胞凋亡和氧化應(yīng)激。VC傳統(tǒng)的治療方式主要是手術(shù)，但單純手術(shù)的效果往往不很理想，尤其是精液質(zhì)量的改善上效果欠佳；因此改善VC患者睪丸生精功能的藥物研究成為近些年來醫(yī)學(xué)領(lǐng)域研究的熱點。

茶多酚(tea polyphenol,TP)是茶葉中多酚類物質(zhì)的總稱，又名茶鞣質(zhì)，是茶葉中有保健功能的主要成分之一。據(jù)文獻報道，TP具有抗氧化、抑菌、抗病毒、抗腫瘤、抗輻射、降血糖、降血脂及防治動脈粥樣硬化等藥理學(xué)活性[2]。TP是天然的抗氧化劑，其抗氧化活性是維生素E的20倍[3]。諸多醫(yī)學(xué)實驗已經(jīng)證明，茶多酚有極強的清除有害自由基及抑制質(zhì)膜脂質(zhì)過氧化的作用。研究表明，每人每天攝入160 mg茶多酚即對人體內(nèi)亞硝化過程產(chǎn)生明顯的抑制和阻斷作用，攝入480 mg的茶多酚抑制作用達到最高[4]。本實驗在建立VC動物模型的基礎(chǔ)上給予TP干預(yù)，觀察分析TP對大鼠睪丸組織氧化應(yīng)激和細胞凋亡的影響。

1 材料與方法

1.1 材料

1.1.1 實驗動物 健康雄性青春期Wistar大鼠32只，周齡6周左右，體重140～170 g，購自中國人民解放軍總醫(yī)院動物實驗中心。

1.1.2 試劑與主要儀器 茶多酚(純度≥98.0%)購自北京索萊寶生物科技有限公司；SOD、MDA試劑盒均購自南京建成生物工程研究所；細胞凋亡試劑盒購自天津灝洋生物制品科技有限責(zé)任公司；低溫超速離心機(美國Thermo Scientific公司)；酶標儀(美國Thermo Scientific公司)。

1.2 方法

1.2.1 動物分組與模型制備 32只Wistar大鼠隨機分為4組：Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ組。其中第Ⅰ組為假手術(shù)組(僅游離左腎靜脈，不結(jié)扎)；第Ⅱ組為模型組(建立VC模型)；第Ⅲ、Ⅳ組為茶多酚干預(yù)組(先建立VC模型，然后分別給予不同濃度的茶多酚干預(yù))。模型的建立：按照經(jīng)典的Turner法[5]將直徑為0.7 mm自制的金屬桿與左腎靜脈一起結(jié)扎，然后拔出金屬桿，使左腎靜脈直徑縮小約一半，造模8周后開腹，以左側(cè)精索內(nèi)靜脈明顯擴張(直徑大于1 mm)且左腎無缺血萎縮為造模成功的標準。造模4周后，第Ⅰ組及第Ⅱ組均給予生理鹽水1 mL/100g；第Ⅲ組給予茶多酚10 mg/kg(即:1 mL鹽水+1 mg茶多酚)/100 g；第Ⅳ組給予茶多酚40 mg/kg(即:1 mL鹽水+1 mg茶多酚)/100 g；1次/d，灌胃，持續(xù)4周，其他飼養(yǎng)條件均一致。

1.2.3 標本的采集 灌胃4周后4組大鼠均處死取左側(cè)睪丸組織，用預(yù)冷生理鹽水沖洗，洗凈睪丸上的血液，用濾紙擦干，沿睪丸中軸縱行切開成兩半；一半放入Borrin液中固定，48 h后石蠟包埋；另一半放入-80℃冰箱中凍存。

1.2.4 組織勻漿的制備 從-80℃冰箱中取出凍存的睪丸組織，常溫下解凍片刻，用眼科剪剪取0.1 g組織放入EP管中，并用眼科剪剪碎組織，加入900 μL預(yù)冷生理鹽水，放入冰水浴中用超聲勻漿機充分勻漿，冰水浴中靜置10 min，以2 500 r/min、4 ℃離心10 min，取上清液制成10%組織勻漿，用于SOD活力及MDA含量的測定。

1.2.5 SOD活力及MDA含量的測定 嚴格按照試劑盒說明書操作，先采用考馬斯亮藍法測定10%、1%組織勻漿中蛋白的濃度，然后分別采用羥胺法和TBA法測定SOD活力及MDA含量。

1.2.6 凋亡檢測 將蠟塊切成4 μm厚度切片，嚴格按照試劑盒說明書操作，采用原位脫氧核苷酸轉(zhuǎn)移酶介導(dǎo)的dUTP缺口末端標記法(TUNEL法)檢測凋亡細胞,細胞核染成棕色為陽性。將組織切片置于40×10倍光學(xué)顯微鏡下觀察,每張切片均隨機選擇5個視野，計數(shù)500個細胞，進行陽性細胞計數(shù)，取其平均值用于統(tǒng)計學(xué)分析,求得陽性細胞率即為凋亡指數(shù)(apoptosis index,AI)。

1.2.7 統(tǒng)計學(xué)方法 用SPSS13.0統(tǒng)計軟件對實驗數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計學(xué)分析，采用多個樣本均數(shù)的單因素方差分析進行組間比較，檢驗水準α=0.05。

2 結(jié) 果

2.1 TP對VC大鼠睪丸組織SOD活力及MDA含量的影響 第Ⅰ組SOD活力最高，第Ⅱ組明顯低于第Ⅲ組和第Ⅳ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05，表1)。第Ⅰ組MDA含量最低，第Ⅲ、Ⅳ組明顯低于Ⅱ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05，表1)。

2.2 生精細胞的凋亡 第Ⅰ組偶見棕褐色的生精細胞凋亡，第Ⅱ組可見大量棕褐色凋亡的生精細胞，第Ⅲ、Ⅳ組可見少量生精細胞凋亡(圖1)；第Ⅰ組AI最低，第Ⅲ、Ⅳ組AI顯著低于第Ⅱ組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05,表1)。

組別SOD(U/mgprot)MDA(nmol/mgprot)AI(%)Ⅰ85．14±2．64?1．74±0．23?5．13±0．37?Ⅱ54．07±2．34#5．11±0．38#26．94±1．04#Ⅲ67．60±2．333．48±0．1919．56±0．95Ⅳ72．86±2．19△2．46±0．17△11．33±0．65△

*與其他3組比較，P<0.05；#與Ⅲ、Ⅳ組較，P<0.05；△與第Ⅲ組比較，P<0.05。

圖1 生精細胞凋亡圖像(TUNEL,×400，陽性細胞核呈棕褐色)

A:第Ⅰ組;B:第Ⅱ組;C:第Ⅲ組:D:第Ⅳ組。

3 討 論

VC是泌尿外科常見的一種良性疾病，是成年男性不育的主要原因之一，其導(dǎo)致不育的確切病理生理機制仍未完全闡明。已經(jīng)提出了一系列相關(guān)假說，如：睪丸溫度升高、微循環(huán)障礙、細胞凋亡異常、氧化應(yīng)激、缺氧和CO2蓄積、毒素返流、性激素的改變、自身免疫、NO的作用及附睪損害等[6]，但沒有一種學(xué)說能完全闡明其確切機制，可能是通過多種途徑共同作用所致，其中細胞凋亡異常和氧化應(yīng)激起主要作用[7]。細胞凋亡是基因編碼的細胞程序性死亡，是機體維持細胞群體數(shù)量穩(wěn)態(tài)的重要手段，是維持機體生理狀態(tài)的主要調(diào)節(jié)方式之一。正常生精過程中有25%～75%的生精細胞發(fā)生凋亡，以此來維持生精細胞與支持細胞的適當比例，從而保證正常的生育能力[8]。當發(fā)生VC時，陰囊局部溫度升高、血液中代謝毒物濃度增加、氧化應(yīng)激及免疫作用等多種因素均會誘發(fā)生精細胞過度凋亡，并且具有時間依從性[9]。SIMSEK等[10]通過TUNEL法測定生精細胞AI后發(fā)現(xiàn)VC組和對照組分別為14.7%和2%?；钚匝踝杂苫?reactive oxygen species,ROS)是一類具有高度反應(yīng)活性的含氧基團，生理條件下機體可產(chǎn)生少量受控的ROS，它是精子獲能、頂體反應(yīng)等生理功能所必需的。同時機體內(nèi)還存在抗氧化防御體系，主要包括一些抗氧化酶，如SOD、過氧化氫酶(catalase,CAT)、谷胱甘肽過氧化物酶(glutathyione peroxidase,GSH-Px)等，生理狀態(tài)下氧化/抗氧化系統(tǒng)處于動態(tài)平衡。VC時，由于ROS產(chǎn)生過多或抗氧化體系功能缺失均會導(dǎo)致氧化應(yīng)激，使氧化/抗氧化系統(tǒng)呈現(xiàn)負平衡；過量的ROS一方面可以直接損傷生精細胞。另一方面通過誘發(fā)生精細胞膜脂質(zhì)過氧化產(chǎn)生大量MDA，進一步破壞生精細胞結(jié)構(gòu)，使其形態(tài)發(fā)生改變，產(chǎn)生功能及代謝異常，從而間接損傷生精細胞。ALLAMANENI等[11]通過研究發(fā)現(xiàn)VC患者睪丸中ROS含量明顯升高，且升高程度與VC的嚴重程度呈正相關(guān)。ABD-ELMOATY等[12]通過對比研究發(fā)現(xiàn)患有VC的不育患者精液中的SOD、CAT、GSH-Px活性明顯低于正常對照組，MDA含量顯著高于對照組，這表明氧化應(yīng)激可能是VC致不育的原因之一。因為生精細胞凋亡異常增多可以導(dǎo)致少精子癥或無精子癥，而氧化應(yīng)激可以通過破壞生精細胞DNA的完整性使生精細胞損傷，最終導(dǎo)致精子活力減弱，生育力下降或不育，所以細胞凋亡和氧化應(yīng)激可以間接反映VC對睪丸生精功能的影響[7]。

VC對機體的最大損害是導(dǎo)致不育，傳統(tǒng)的治療方式首選手術(shù)，但治療效果往往欠佳，尤其是精液質(zhì)量的改善，VC患者術(shù)后精液的改善率為65%[13]。鑒于此，許多學(xué)者對改善VC所致不育患者生精功能的藥物進行了相關(guān)研究，CAM等[14]發(fā)現(xiàn)，維生素E可以明顯降低VC大鼠睪丸組織中的ROS水平，使生精細胞凋亡減少。ABBSI等[15]研究發(fā)現(xiàn)氨基胍(一種NO合酶抑制劑)通過阻斷NO的合成間接抑制ROS的產(chǎn)生，并減少生精細胞DNA的碎裂，從而改善生精功能。國內(nèi)學(xué)者對抗氧化藥物的研究主要集中在中成藥：崔云等[16]通過實驗發(fā)現(xiàn)通精靈能顯著降低實驗性VC大鼠生精細胞的凋亡；安立文、吳育鋒及梁志剛等[17-19]均證實生精沖劑對VC大鼠睪丸組織具有保護作用；尹靜等[20]通過研究證實強精膠囊能改善VC大鼠精子密度及活力。因此，利用抗氧化劑改善VC患者的生精功能受到了臨床醫(yī)生的廣泛關(guān)注。

茶多酚是從茶葉提取的一種天然抗氧化劑，根據(jù)目前的研究水平，它的抗氧化作用機制主要通過以下4個途徑實現(xiàn)：①直接清除ROS：TP結(jié)構(gòu)中的酚羥基可提供活潑氫使活性氧還原成三線態(tài)氧而滅活,而本身則被氧化成具有較穩(wěn)定的酚氧自由基。②抑制脂質(zhì)過氧化反應(yīng)：病理條件下，體內(nèi)產(chǎn)生過多的ROS極易損害細胞膜脂質(zhì)中的不飽和脂肪酸,形成脂自由基,引起膜脂質(zhì)過氧化反應(yīng)。TP不僅可以直接清除脂質(zhì)過氧化鏈式反應(yīng)的中間產(chǎn)物脂過氧自由基和烷氧自由基從而抑制脂質(zhì)過氧化，還能通過減少ROS的產(chǎn)生間接抑制脂質(zhì)過氧化[21]。③絡(luò)合金屬離子：金屬離子是體內(nèi)代謝反應(yīng)中各種酶的重要輔助因子，為酶發(fā)揮活性所必需。在中性或酸性條件下,茶多酚的鄰位二酚羥基對過渡態(tài)金屬離子有較強的絡(luò)合作用，從而阻止金屬離子對ROS等自由基的生成和膜脂質(zhì)過氧化鏈式反應(yīng)的催化作用。④激活細胞內(nèi)抗氧化防御系統(tǒng)：生理狀態(tài)下細胞內(nèi)的抗氧化防御系統(tǒng)作為清除自由基的第一道防線可及時清除體內(nèi)過剩的ROS,維持自由基的動態(tài)平衡。TP可以促進和調(diào)動體內(nèi)抗氧化酶的活性間接作用于自由基，使機體免受氧化應(yīng)激的損傷。TP的抗氧化活性已經(jīng)在心、腦、肺、腎等器官中得到實驗驗證[3]，另外TP對睪丸扭轉(zhuǎn)/復(fù)位大鼠生精細胞的保護作用也已得到實驗證實[22]，但TP對VC睪丸生精功能的保護作用研究還未見相關(guān)報道。SOD是體內(nèi)經(jīng)典的抗氧化酶之一，它可以專一性地清除體內(nèi)的ROS。MDA是ROS通過損傷質(zhì)膜誘發(fā)脂質(zhì)過氧化鏈式反應(yīng)的重要中間代謝產(chǎn)物，對細胞質(zhì)膜具有毒害作用。因此測定SOD活性及MDA含量既可以直接反映細胞脂質(zhì)過氧化的程度，又可以間接反應(yīng)細胞損傷的程度，即SOD活性及MDA含量可以反映細胞受氧化應(yīng)激損傷的程度。本實驗中，第Ⅱ組SOD活力最低，可能是過量的ROS消耗了大量SOD所致，而第Ⅲ、Ⅳ組SOD活力明顯高于第Ⅱ組，因為TP既可以直接激活抗氧化防御系統(tǒng)使SOD產(chǎn)生增多和活力增強，還能通過清除ROS減少SOD的消耗間接實現(xiàn);另外，第Ⅳ組SOD活力高于第Ⅲ組，但由于茶多酚干預(yù)組分組太少，只能說明TP的抗氧化作用與給藥濃度可能呈正相關(guān)。第Ⅲ、Ⅳ組MDA含量明顯低于第Ⅱ組，可能與TP顯著抑制細胞膜脂質(zhì)過氧化反應(yīng)有關(guān)。試驗中第Ⅲ、Ⅳ組AI顯著低于第Ⅱ組，一方面可能是TP在體內(nèi)發(fā)揮極強的抗氧化作用，從而抑制生精細胞的凋亡，另一方面可能是TP參與凋亡的生精細胞DNA的修復(fù)[23]。

本試驗表明，茶多酚通過顯著降低VC大鼠睪丸組織的氧化應(yīng)激和細胞凋亡，間接改善VC大鼠睪丸的生精功能，并且可能與茶多酚的濃度呈正相關(guān)，進一步說明茶多酚應(yīng)用于臨床上治療VC的不育患者具有潛在的臨床應(yīng)用價值。但茶多酚對VC生精功能保護作用的分子機制有待進一步研究，并探索茶多酚的最佳干預(yù)時間及最佳給藥劑量，為臨床上治療VC提供理論依據(jù)和實驗基礎(chǔ)。

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(編輯 何宏靈)

The effects of tea polyphenol on the oxidative stress and cellular apoptosis of testicular tissues in rat varicocele

KE Xin-wen1, WU Zheng-hua1, FENG Shao-yong1, ZHANG Li2, WU Jin-feng2, CHENG Wei2, CHENG Jian-jun2, ZHANG Jian-dong2, ZHANG Yan-gang2

(1.the First Clinical Medical College, Shanxi Medical University, Taiyuan 030001; 2.Department of Urology, Shanxi Dayi Hospital Affiliated to Shanxi Medical University, Taiyuan 030001, China)

Objective To explore the protective role of tea polyphenol on the oxidative stress and cellular apoptosis of testicular tissues in experimentally-induced varicocele rat models.Methods A total of 32 male prepubertal Wistar rats were randomly divided into 4 groups, with 8 rats in each group. Group I was the sham operation group. Group Ⅱ was the varicocele model group. Group Ⅲ and Ⅳ were the tea polyphenol groups, in which the varicocele models were treated with tea polyphenol of different concentrations. Four weeks after the models were established, group I and Ⅱ were fed with 1 mL/100 g normal saline, group Ⅲ and Ⅳ were fed with 10 mg/kg and 40 mg/kg tea polyphenol respectively. After being fed once every day for 4 weeks, all rats were executed and the left testes were collected to detect the vitality of superoxide dismutase (SOD), content of malondialdehyde (MDA), and the apoptosis index (AI). Results Group I showed the highest vitality of SOD, followed by group Ⅱ,Ⅲ and Ⅳ (P<0.05). Group II had the highest measurement of MDA and AI, followed by group Ⅲ,Ⅳ and Ⅰ (P<0.05). Conclusion Tea polyphenol can significantly reduce the oxidative stress and cellular apoptosis of testicular tissues, indirectly improving the spermatogenesis in rats.

varicocele; infertility; tea polyphenol; oxidative stress; apoptosis

2014-12-01

2015-02-11

山西省衛(wèi)生廳科研資助項目(No.201201047)

張雁鋼，主任醫(yī)師.E-mail:urozyg@163.com

柯鑫文(1988-)，男(漢族)，在讀碩士.研究方向：泌尿男科學(xué).E-mail:kxwweneal@126.com

R698

A

10.3969/j.issn.1009-8291.2015.07.017