植物克隆整合的生態(tài)學效應研究概述

石 艷，李 陽，毛少利，王宇超，毛祝新，李 倩

(陜西省西安植物園，西安710061)

植物克隆整合的生態(tài)學效應研究概述

石 艷，李 陽，毛少利，王宇超，毛祝新，李 倩*

(陜西省西安植物園，西安710061)

各個分類群和幾乎所有的生態(tài)系統(tǒng)類型中克隆植物均普遍存在,并且在很多生態(tài)系統(tǒng)中處于優(yōu)勢或者主導地位,發(fā)揮著重要的功能。克隆分株間在形體上(如匍匐莖和根狀莖等)的相連，使得物質和資源(如糖類、礦質養(yǎng)分、營養(yǎng)物質、和水分等)可以在分株間運輸和轉移?？寺≈参锿ㄟ^克隆生長在生理響應、生長發(fā)育和繁殖行為等諸多方面表現出一定的特殊性,例如：生理整合效應、風險分攤效應、表型可塑性、勞動分工、覓養(yǎng)特性、弱化的自疏現象以及對環(huán)境資源異質性的適應等，因此，克隆植物能夠更加有效的攝取和利用空間和資源，并最終增加種群的整體適合度。在此我們總結了克隆植物生理整合生態(tài)學效應相關的研究成果，并對未來的研究提供了一些建議。

克隆植物；生理整合；生態(tài)學效應

從廣義上講，自然生境條件下具有克隆性的植物稱為克隆植物(clonal plants)，而不具有克隆性的植物則是非克隆植物(non-clonal plants)[1]。按狹義的理解，克隆植物僅指具有克隆生長習性的植物，而非克隆植物則不具備克隆生長習性[2]?？寺≈参飵缀醴植加谒械纳鷳B(tài)系統(tǒng)類型中，而且常常在一些群落和生態(tài)系統(tǒng)中處于主導或者優(yōu)勢地位[3]。

自Salzman在Science上發(fā)表有關克隆植物的生境選擇論文以來，克隆植物一直是植物生態(tài)學的研究熱點[4]?？寺≈参锿ㄟ^克隆生長在生理響應、生長發(fā)育和繁殖行為等諸多方面表現出一定的特殊性,例如：生理整合效應、風險分攤效應、表型可塑性、勞動分工、覓養(yǎng)特性、弱化的自疏現象以及對環(huán)境資源異質性的適應等[5,6]，因此，克隆植物能夠更加有效的攝取和利用空間和資源，并最終增加種群的整體適合度?？寺》种觊g相連的匍匐莖或者根狀莖使生長在異質性環(huán)境中的分株能夠實現物質和資源(如糖類、礦質養(yǎng)分、營養(yǎng)物質、和水分等)的轉移，從而使分株間產生克隆生理整合[7]。目前對克隆植物母株與子株或年齡一致的姊妹分株等同源分株之間資源傳輸途徑、生理整合格局和整合發(fā)生條件[8]及克隆植物生理整合作用的過程機制和影響因素[9]等方面都有了較多研究與關注。

時空異質性在自然界中普遍存在，是自然環(huán)境的基本屬性。生態(tài)學家長期以來一直十分關注異質性問題，并進行了大量的研究工作。例如無論在時間還是空間上光照、水分和養(yǎng)分等植物生長和繁殖的必需資源及其所處的溫度、濕度和干擾等環(huán)境條件均是異質性的，即使在很小的尺度范圍上，這種異質性也存在[10]。植物生長所必需資源在空間上分布的異質性除因梯度變化造成外，還表現為斑塊性(patchiness)，斑塊性即斑塊內部資源水平相對一致，而斑塊之間差異很大，而且這種斑塊異質性還體現在與植物生長和繁殖相關的區(qū)域、生態(tài)系統(tǒng)、群落、種群、個體和構件等不同尺度上[10]。植物獲取和利用必需資源的難度因為環(huán)境異質性的普遍存在而顯著增加[5,6]，植物在長期的進化生長過程中會對所處的環(huán)境條件形成一定的適應策略。必需資源的吸收和利用在植物的生長、發(fā)育及其適合度的提高中發(fā)揮著非常重要的作用，環(huán)境異質性作為一種選擇壓力促使植物在進化過程中形成某種適應對策，來提高其整體適合度。許多研究表明克隆整合能夠使克隆植物跨越并占據尺度不同的生境資源斑塊，這種情況在脅迫環(huán)境下尤為明顯[10]。

目前克隆植物生理整合研究主要通過根狀莖或匍匐莖的“切斷實驗”(cutting experiment)，分株的“遮蔭實驗”(ramet-shading experiment)和“去葉實驗”(defoliation experiment)等人為干擾處理，再結合生物量等指標間接揭示克隆植物分株間克隆整合格局；也有采用形態(tài)功能變化方法和同位素及染料示蹤方法等直接觀測分株間的整合格局[9]。

1 克隆植物的可塑性

光照、水分和礦質元素等對植物生長必需的資源在自然界中呈異質性分布。決定克隆植物分株空間格局的間隔子長度、分枝強度和分枝角度等特征，會隨著克隆植物所處異質性生境中的局部環(huán)境狀況及環(huán)境質量發(fā)生變化，我們將這種響應稱為克隆植物形態(tài)可塑性[11]。通過這種方式克隆植物可以改變整個克隆分株的空間格局，在資源水平比較豐富的小生境斑塊中選擇性的放置更多的克隆分株，促進整個克隆植株對異質性分布資源的獲取?？寺≈参锏男螒B(tài)可塑性不僅包括水平放置的分株空間格局的可塑性，還包括克隆分株自身的可塑性[5,6]，例如不同光資源條件下，絹毛委陵菜(Potentilla sericea)的匍匐莖總長度、分株數目和葉柄長度等都發(fā)生了變化，表現出一定的克隆形態(tài)可塑性[12]；在不同水分條件下，木本克隆植物斑苦竹的葉面積、分株高度及間隔子長度均出現了顯著差異[13]。

一定尺度范圍內，如果環(huán)境中的資源供給呈現時間異質性，那么由“緩慢的”形態(tài)可塑性提高克隆植物資源獲取效率的可能性不大，在這種情況下，克隆植物可能會通過“快速的”生理可塑性更有效地響應環(huán)境異質性[14]。植物通過調整自身生理機能來適應環(huán)境條件改變的能力稱為生理可塑性，通過根系對養(yǎng)分吸收的研究證實，植物的生理反應比形態(tài)反應更為迅速[14]。位于富養(yǎng)斑塊的歐亞活血丹(Glechoma hederacea)克隆分株，能夠強有力的吸收和利用土壤生境中的營養(yǎng)和資源，而且還能夠把獲取的資源傳輸給位于該斑塊以外的其它克隆分株；異質養(yǎng)分情況下，對2種草本植物紫羊茅(Festuca rubra)和黃花茅(Anthoxanthum odoratum)相對競爭力的研究發(fā)現，根系生理吸收能力的增加即生理可塑性的的影響要高于形態(tài)可塑性[15]。但二者是相互補充的，不存在誰替代誰的問題，它們的表達可能與土壤養(yǎng)分異質性密切相關。

2 克隆植物的內分工

在資源交互斑塊性生境中，相連的克隆植物各分株可能處于不同的環(huán)境資源斑塊。克隆分株?；掌渌幧嘲邏K中比較豐富或比較容易吸收的資源，然后再與相連的但不屬于該斑塊的其它分株共享資源，從而形成與經濟學上勞動分工相類似的一種現象[16]，稱為克隆植物的勞動分工(Division of labor)或功能分工。勞動分工是克隆植物生理整合的一種復雜表現形式，而生理整合則是克隆分株勞動分工或功能特化的基礎，但并不是克隆植物在生境資源呈斑塊狀分布時，內部就一定會發(fā)生基于生理整合的勞動分工。發(fā)生勞動分工需要具備兩個基本條件：一是資源在克隆分株間可以傳遞運輸，而且這種運輸具雙向性；二是克隆分株發(fā)生形態(tài)或生理上的功能特化，利于獲取資源[17]。當然這只是克隆內分工發(fā)生的一般條件，還受到許多具體資源條件的限制，例如de Kroon等研究發(fā)現，在生境資源異質且互補情況下，相連沙生苔草(Carex praeclara)克隆分株的特化吸收和生理整合只針對水分，觀察不到氮素的變化[18]。

處于空間異質，時間相對穩(wěn)定的生境斑塊中，克隆分株可能會形成功能特化，進而在克隆植物內部發(fā)生勞動分工，提高其吸收利用空間異質性生境中有限資源的能力，從而使整個克隆植物獲益。克隆植物表型可塑性經常會發(fā)生在空間異質性生境中[19]，例如，處于高養(yǎng)分低光照小生境的克隆分株與生活在低養(yǎng)分高光照小生境中的克隆分株相連時，前者會把更多的資源分配給地下部分，增大根冠比，相反，生活在低養(yǎng)分高光照小生境中的克隆分株則把更多的資源分配給地上部分，減小根冠比。同樣，生長于高光照低養(yǎng)分小生境的克隆分株會把光合同化產物傳輸給與其相連的生活在低光照高養(yǎng)分小生境中的克隆分株，同它共享，而生活在低光照高養(yǎng)分小生境中的克隆分株也會把養(yǎng)分傳遞給前者。增加富養(yǎng)斑塊中資源吸收器官生物量的“趨富生長”行為，促進了克隆分株器官?；蛰^為豐富的資源，進而通過生理整合作用使整個克隆植株受益，這與非克隆植物在某一資源缺乏時的行為方式不同，資源缺乏時，克隆植物通常把較多的資源分配給能夠獲取這一資源的器官，即“趨貧生長”，且吸收利用效率也較非克隆植物高。因此通過分株的克隆內分工，克隆植物可以更有效的利用異質性分布的資源[16,17]。

3 克隆植物的覓食行為

覓食行為是指生物在其生境內所進行的搜尋必需資源的過程[11]。廣泛的克隆植物生理整合可使新生分株積極、有效地對異質性生境作出響應，形成與生境異質性相符合的分株形態(tài)和空間放置格局，迅速占據適宜的生態(tài)空間，與動物覓食行為類似[11]，有利于提高基株整體適合度與穩(wěn)定性。一般情況下由間隔子長度、分枝角度和分枝頻率的變化來決定克隆分株在生境中的選擇性放置[16]。覓食行為是克隆植物生長格局與異質性生境內必需資源分布格局之間的完美協調。表型可塑性和生長響應等是覓食行為的表現形式，覓食行為的物質基礎是資源在克隆分株間的分配，其最終目標是選擇恰當的資源獲取方式或對策，通過損-益(Cost-benefit)分析使凈收益達到最大，并最終提高克隆植株整體適合度。

當生境中的資源分布在時間和空間上相對均質時，無論資源水平高還是低，克隆植物的覓食行為均不明顯。均質生境下，每個克隆分株遇到的微生境資源豐度基本一致，克隆植株一般不會通過形態(tài)可塑性變化(間隔子長度、分枝強度和分枝角度等的改變)來調整分株放置格局，此時，維持基株在生境中生存和生長的主要機制是克隆植株內部的生理整合。相反，當生境中的資源分布在時間和空間上呈現異質性時，克隆植物不同覓食策略表現出來一定的優(yōu)勢。研究發(fā)現，與生長在干旱斑塊內的結縷草克隆分株相比，生長在水分相對豐富生境斑塊內的分株，葉片寬度和葉面積增大趨勢明顯[20]。Oborny所作的經典模型同時考慮了時空兩個方面的變化對克隆植物覓食行為的影響[21,22]，環(huán)境的時空可預測性，顯著影響克隆植物覓食策略的成敗，間隔子長度、分枝強度和分枝角度等有關生長效率的指標甚至在很小的時間尺度上也會發(fā)生明顯改變，這個模型充分考慮了資源極端豐富和極端貧乏的生境中克隆植物覓食行為的影響因素。因此，研究克隆植物覓食策略時，精確、定量地分析生長格局在異質性生境中的調整方式尤為重要。

4 克隆植物的風險分攤

克隆植物缺少遺傳多態(tài)性，因此整個植株的滅絕風險主要是通過增加具有潛在獨立生存能力的克隆分株來分攤。另外，克隆植物的連接結構同時具有營養(yǎng)資源的貯藏功能，這在時間異質性生境中的作用尤為明顯，生境資源豐富時，連接結構吸收儲存多余的資源，然后在資源缺乏季節(jié)釋放，供植株利用，可使克隆植物生長受異質性環(huán)境的影響降低，從而在時間變化的環(huán)境中降低克隆植株滅絕的風險；當生境內資源分布在時間和空間上均一，且資源水平較低時，克隆植株盡可能多地吸收有限的資源來支持整個克隆植株，這對于維持整個克隆植株的持續(xù)生存和分株的繁盛，以及分攤死亡風險具有十分重要的適應性意義。在凍原地帶生長的多年生根莖型畢氏苔草(Carex bigelowii)通過壽命較長的根狀莖相連[23]，在相互連接的克隆分株中，只有近幾年的年輕分株具有地上枝葉，具備光合同化功能，而其余大部分分株只有地下莖和根。在一個相當大的生境范圍內，這些無葉分株通過根莖和根與有葉克隆分株連接在一起，無葉分株無法合成光合同化產物，但可通過根和根莖攝取地下資源，例如土壤養(yǎng)分和水分等，供給有葉克隆分株，滿足其同化過程的需要，而有葉分株則把光合作用形成的同化產物供給無葉分株用來維持其生長?？寺》种觊g的勞動分工有利于增加植物在異質性生境尤其是寒冷和貧瘠等脅迫環(huán)境中的適合度，從而降低整個克隆植株的死亡風險?？寺≈参锔鶕幧车纳鷳B(tài)條件，進行有性和無性生殖的利弊權衡，降低生存風險。

克隆生長類型和所處的生境異質性不同造成克隆植物具有不同的風險分攤形式、機理和對策[8]。風險分攤的不同方式說明對克隆整合不同格局的選擇，克隆生長對環(huán)境異質性的反應即利弊間的權衡決定了分株間獨立或中間連接物的斷開，這一進程又直接影響到整個植株實現風險分攤的時間，利于減少資源空耗及提高整個克隆植株適合度。在環(huán)境條件較為惡劣的生境中，克隆植物盡可能地將分株擴散到大的空間，并且使各克隆分株營獨立生活，用這種方法將整個克隆植株的死亡機率分攤到各個分株，從而保持植株在生態(tài)和進化上的優(yōu)勢。研究發(fā)現，競爭壓力較大的環(huán)境中，由于環(huán)境脅迫經常發(fā)生，克隆分株間發(fā)生生理整合的可能性顯著降低。例如：毛烏素沙地中的匍匐莖禾草拂子茅(Calamagrostis epigeios) 因氣候干旱、干擾強烈，僅以克隆分株的形式對異質性水分供給發(fā)生響應，不發(fā)生生理整合，分株的獨立有利于其沙地環(huán)境中實現風險分攤，最終使整個克隆植株的存活機率提高[24]。因此，風險分攤影響生理整合的存在、強度和時間。

5 克隆植物生態(tài)學效應研究展望

植物克隆性狀是植物的一種重要功能性狀，其大多數既是響應功能性狀，又是效應功能性狀。作為響應功能性狀，克隆植物性狀將對相應的外界環(huán)境因子發(fā)生響應，體現出克隆植物對所處環(huán)境的適應性，從而影響克隆植物的整體適合度；作為效應功能性狀，克隆植物性狀將對其所組成的生物群落和生態(tài)系統(tǒng)產生效應，從而影響生物群落的組成、結構和動態(tài)，以及生態(tài)系統(tǒng)的組成、結構和功能，進而影響生態(tài)系統(tǒng)的生產力和服務功能?？寺∩碚显谡麄€研究中占據非常重要的地位，今后研究中，可從以下幾個方面著手：

(1)目前研究克隆植物生理整合對外界環(huán)境的響應主要體現在個體水平，克隆植物生態(tài)學研究更多的關注克隆植物的種群生態(tài)學、群落生態(tài)學、植物入侵等，有研究表明，植物在不同區(qū)域尺度范圍內對外界生物和非生物因子作用的響應不同，那么研究不同尺度和區(qū)域范圍內克隆植物生理整合在進化上會更具意義，今后研究可進一步深入研究更大尺度范圍上的生理整合。

(2)克隆植物通過克隆擴展可侵入到不同生境斑塊，這樣可能會影響入侵地土壤營養(yǎng)狀況和微生物群落。有研究表明，克隆植物入侵使得土壤環(huán)境更有利于克隆植物自身生長，可提高入侵群落空地土壤堿解N和有效P含量，為荒漠植被恢復提供了前提[24]。因此，可以通過克隆植物改善入侵群落土壤環(huán)境，為其他植被的生長提供有效的土壤營養(yǎng)，進行植物群落的恢復。

(3)隨著分子技術的發(fā)展，探索克隆植物生理整合生態(tài)學效應內部機制時也可以結合前沿的分子手段，例如，基因組測序、實時定量PCR、分子克隆、基因芯片等。

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Ecological Consequences of Clonal Integration in Plants

SHI Yan, LI Yang,MAO Shao-li, WANG Yu-chao, MAO Zhu-xin,LI Qian*

(Xi'anBotanicalGardenofShaanxiProvince,Xi'an710061)

Clonal plants exist in different plant communities and virtually all ecosystems.Vascular connections (e.g.stolons or rhizomes) of clonal plants can transport resources such as carbohydrates, water and nutrient between interconnected ramets.This feature has been long considered to be adaptive in all types of ecosystems, particularly in environments where resources or stressful factors are patchily distributed in both time and space.Owing to clonal integration, clonal plant species possess a series of peculiar performances: plasticity in response to local and non-local conditions, labor division with organ specialization for acquiring locally abundant resources, foraging behavior by selective placement of ramets in resource-rich microhabitats, and avoidance of intraclonal competition, etc.Clonal integration confers very profound ecological consequences to plants.Whereby clonal plants are able to efficiently cope with environmental variations: to alleviate local resource shortage, to buffer environmental stress and disturbance, to influence the competitive ability and invisibility, to even out the environmental heterogeneity and to alter species composition at the community-level, and so on.This paper presented a comprehensive review of researches on ecological consequences of clonal integration in plants based on a big body of literatures we could gather.

Clonal plants; physiological integration; ecological consequences

2015-06-10 基金項目：陜西省科學院青年人才培養(yǎng)項目(2013K-20;2015K-30)；陜西省科技廳農業(yè)攻關項目(2014K01-12-02)。

石艷(1983-)，女，碩士，助理研究員，主要從事植物生理生態(tài)學研究。

Q948.1

A

1001-2117(2015)05-0076-05

*通訊作者