宮頸癌與水通道蛋白關(guān)系的研究進(jìn)展

張愛笠(綜述)，魏林珍，王海琳※ (審校)

(1.甘肅中醫(yī)學(xué)院臨床醫(yī)學(xué)系，蘭州 730000； 2.甘肅省人民醫(yī)院婦科，蘭州 730000)

宮頸癌與水通道蛋白關(guān)系的研究進(jìn)展

張愛笠1△(綜述)，魏林珍2，王海琳2※(審校)

(1.甘肅中醫(yī)學(xué)院臨床醫(yī)學(xué)系，蘭州 730000； 2.甘肅省人民醫(yī)院婦科，蘭州 730000)

摘要：宮頸癌是婦科腫瘤中最常見的一種惡性腫瘤，近年來其發(fā)病率呈持續(xù)上升趨勢，現(xiàn)在已經(jīng)逐漸成為我國女性生殖系統(tǒng)惡性腫瘤中發(fā)病率最高的疾病，且宮頸癌發(fā)病的年齡正日趨年輕化。某些婦科惡性腫瘤(如子宮內(nèi)膜癌、乳腺癌等)的發(fā)生與跨膜疏水性蛋白家族——水通道蛋白(AQP)的表達(dá)密切相關(guān)。宮頸癌的發(fā)生、發(fā)展也與AQP的關(guān)系非常密切，如果能明確掌握宮頸癌與AQP的關(guān)系，勢必會在宮頸癌的診斷與治療方面發(fā)揮重要作用。

關(guān)鍵詞：宮頸癌；水通道蛋白；分子；器官；轉(zhuǎn)移

宮頸癌是最常見的婦科惡性腫瘤，原位癌高發(fā)年齡為30~35歲，浸潤癌為50~55歲[1]。據(jù)資料統(tǒng)計(jì)，全球每年有 50 萬左右的新發(fā)病例，一半患者死于此病，其中80%發(fā)生在發(fā)展中國家，在我國每年新發(fā)病例有13萬之多，占世界總病例數(shù)的28%[2]。我國宮頸癌患病率和病死率占世界總和的1/3，每年約有2萬中國女性死于宮頸癌，給我國人民的身體健康造成嚴(yán)重威脅[3]。近年來，年輕女性宮頸癌發(fā)病率呈逐漸上升趨勢，Turkistanli等[4]報(bào)道，年輕宮頸癌的發(fā)病率>20%。而水通道蛋白(aquaporin，AQP)與子宮內(nèi)膜癌和乳腺癌的發(fā)生、發(fā)展有密切聯(lián)系?，F(xiàn)就宮頸癌與AQP關(guān)系的研究進(jìn)展予以綜述。

1AQP

AQP實(shí)際上是指一種轉(zhuǎn)運(yùn)水分子的特異孔道，主要存在于原核細(xì)胞和真核細(xì)胞膜上。通過對AQP的研究，逐步揭示了蛋白和分子水平上水分子跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)調(diào)節(jié)機(jī)制的基本原理。近年來的相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，女性生殖系統(tǒng)中的一些器官和組織(如：卵泡、子宮、胎盤胎膜等)上存在AQP的豐富表達(dá)[5-8]，提示AQP在女性生殖系統(tǒng)的組織細(xì)胞定位以及在女性生殖系統(tǒng)液體轉(zhuǎn)運(yùn)、微觀病理和生殖系統(tǒng)疾病等方面的功能研究和臨床治療上具有重要意義。

從分子生物學(xué)的角度來看，AQP實(shí)際上是一類糖蛋白，相對分子質(zhì)量約為30 000，是古老的跨膜通道蛋白家族中的一員。AQP的一級結(jié)構(gòu)是一條跨胞膜6次的單肽鏈，它的N端和C端均在細(xì)胞內(nèi)部，其內(nèi)含3個胞外環(huán)(A、C、E) 和2個胞內(nèi)環(huán)(B、D)，具有最高同源性的是位于B環(huán)和E環(huán)上的天冬酰氨-哺氨酸-丙氨酸基元，其是AQP家族成員因子中共同擁有的特征性結(jié)構(gòu)[9]。AQP的三級結(jié)構(gòu)則表現(xiàn)為沙漏模式，其允許水分子自由通過，但絕不允許和水分子非常相像的水質(zhì)子通過，具有絕對專一性和嚴(yán)格篩檢執(zhí)行性。

迄今為止，研究人員已在哺乳動物的體內(nèi)發(fā)現(xiàn)13種AQP，即AQP0～AQP12，前11種AQP均擁有高度保守的特征性序列，即天冬酰胺-脯氨酸-丙氨酸序列[10]。近些年來發(fā)現(xiàn)AQP11的天冬酰胺-脯氨酸-丙氨酸序列相較其他幾種AQP的保守性差一些[11]。AQP廣泛分布于人體的各個器官與組織細(xì)胞中，例如，AQP0大多在人的眼中分布表達(dá)；AQP1主要分布于紅細(xì)胞、血管內(nèi)皮、腦、眼等中；AQP2主要分布于腎臟；AQP3主要表達(dá)分布于皮膚、肺臟等器官；AQP4主要在腦、腎臟等器官中分布；AQP5在唾液腺、淚腺、汗腺等腺體組織中分布；AQP6主要在腎臟分布；AQP7大都在脂肪組織、腎臟、睪丸器官分布；AQP8 主要在睪丸、腎臟、肝臟、胰腺、小腸、結(jié)腸等中表達(dá)分布；AQP9在肝臟、白細(xì)胞、腦、睪丸等中分布；而AQP10則在小腸表達(dá)分布等[12]。據(jù)相關(guān)研究資料證明，AQP的不同亞型有一定的組織特異性，它們分別分布于不同的器官和組織中，與特定的組織功能密切相關(guān)[13]。AQP的主要功能是介導(dǎo)不同細(xì)胞上水分子的跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)，從而影響細(xì)胞的分化、增殖與凋亡，并參與調(diào)控細(xì)胞的運(yùn)動與遷移，且與血管的生成及腫瘤細(xì)胞的轉(zhuǎn)移有很大關(guān)系。相關(guān)文獻(xiàn)報(bào)道，AQP的不同亞型可不同程度地高度表達(dá)于多種腫瘤細(xì)胞和腫瘤組織中[14-17]，而在宮頸癌組織中表達(dá)的6種 AQP亞型，分別為AQP1、AQP2、AQP3、AQP4、AQP5和AQP8[18-22]。

2AQP與宮頸癌

2.1AQP1與宮頸癌AQP1是第1個被鑒定的AQPs成員，幾乎遍布于全身各組織中。已有相關(guān)研究證實(shí)，AQP1在部分腫瘤組織中表達(dá)增多，在腫瘤的生長和轉(zhuǎn)移中發(fā)揮重要作用[23]。丁鳳云等[24]通過采用免疫組織化學(xué)增強(qiáng)聚合物法、反轉(zhuǎn)錄聚合酶鏈反應(yīng)檢測20例正常宮頸組織(對照組)和89例宮頸癌患者手術(shù)切除標(biāo)本組織中的AQP1和AQP1信使RNA的表達(dá)，結(jié)果顯示，宮頸癌組織中AQP1及AQP1信使RNA的表達(dá)明顯高于正常對照組；有淋巴轉(zhuǎn)移的患者中此兩種物質(zhì)亦高于無轉(zhuǎn)移組；國際婦產(chǎn)科協(xié)會分期Ⅲ期組AQP1及AQP1信使RNA也明顯高于Ⅰ、Ⅱ期組，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，表明腫瘤組織中AQP1的表達(dá)與腫瘤分期有關(guān)，而與患者年齡及腫瘤大小無關(guān)，說明AQP1及AQP1信使RNA在宮頸癌組織中呈高度表達(dá)，AQP1的表達(dá)上調(diào)很有可能與宮頸癌的侵襲和轉(zhuǎn)移有密切聯(lián)系。除此之外，沈婕紅等[25]采用免疫組織化學(xué)方法對30例宮頸癌、20例宮頸上皮內(nèi)瘤變(cervical intraepithelial neoplasia，CIN)及10例正常宮頸組織中的AQP1和血管內(nèi)皮生長因子的表達(dá)進(jìn)行檢測，并對宮頸癌組織中AQP1和血管內(nèi)皮生長因子的表達(dá)進(jìn)行相關(guān)分析，結(jié)果顯示，AQP1和血管內(nèi)皮生長因子的表達(dá)呈正相關(guān)(rs=0. 467，P<0. 01)，提示兩者在功能上可能存在協(xié)同作用，共同促進(jìn)宮頸癌的侵襲和轉(zhuǎn)移。

2.2APQ5與宮頸癌人類許多惡性腫瘤的發(fā)生、發(fā)展過程中均伴有AQP5表達(dá)增強(qiáng)，而且其過度表達(dá)與腫瘤細(xì)胞轉(zhuǎn)移潛能的增強(qiáng)有關(guān)。近幾年，國內(nèi)外有許多研究認(rèn)為AQP5在宮頸癌形成及轉(zhuǎn)移過程中起重要作用。Zhang等[26]研究認(rèn)為，AQP5在宮頸癌發(fā)展過程中發(fā)揮著重要的作用，而且其過表達(dá)機(jī)制很可能與宮頸癌的轉(zhuǎn)移相關(guān)；胡樂和楊永秀[27]采用蛋白質(zhì)免疫印跡技術(shù)檢測AQP和上皮鈣黏蛋白在56例宮頸鱗狀細(xì)胞癌、28例CIN及30例正常宮頸上皮組織中的表達(dá)與分布特征，并對這兩者表達(dá)的臨床病理參數(shù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，結(jié)果表明，AQP5在正常宮頸上皮、CIN和宮頸鱗癌組織的細(xì)胞質(zhì)和(或)細(xì)胞膜上表達(dá)逐漸增強(qiáng)，其過表達(dá)機(jī)制與宮頸癌發(fā)生淋巴轉(zhuǎn)移有關(guān)，但與腫瘤組織學(xué)分化等級、患者年齡、國際婦產(chǎn)科協(xié)會分期及腫瘤大小無關(guān)；由此認(rèn)為，AQP5表達(dá)上調(diào)與正常宮頸上皮組織發(fā)生惡性轉(zhuǎn)化，甚至宮頸癌的形成相關(guān)。AQP5表達(dá)增強(qiáng)與異常的上皮鈣粘蛋白表達(dá)結(jié)合，有可能預(yù)示著此與正常宮頸上皮組織發(fā)生惡性轉(zhuǎn)化及原發(fā)性宮頸癌發(fā)生淋巴轉(zhuǎn)移有密切關(guān)系，并有極大希望為宮頸癌的診療提供一項(xiàng)有前景的治療靶點(diǎn)和生物學(xué)標(biāo)志。

2.3APQ2與宮頸癌陳衛(wèi)瓊[28]選取正常宮頸上皮組織12例，宮頸鱗癌48例，宮頸腺癌42例，探討AQP1及AQP2與宮頸癌的關(guān)系，研究雖僅證實(shí)AQP1與宮頸癌的發(fā)生、發(fā)展關(guān)系密切，但亦同時發(fā)現(xiàn)正常宮頸上皮組織中AQP2只在腺上皮細(xì)胞胞質(zhì)中表達(dá)，而在腺癌組織中AQP2則主要在癌細(xì)胞的胞質(zhì)中表達(dá)，此時并不是主要表達(dá)于腺上皮細(xì)胞胞質(zhì)中。且AQP2的表達(dá)與雌激素和孕激素的濃度有關(guān)，并受雌激素和孕激素的調(diào)節(jié)[20]，故AQP2與宮頸癌的關(guān)系較為復(fù)雜，有待進(jìn)一步深入研究。

2.4APQ3與宮頸癌有研究發(fā)現(xiàn)，在人端粒酶逆轉(zhuǎn)錄酶表達(dá)陽性的宮頸腺癌中，表達(dá)AQP3的基因會發(fā)生改變[29]。史永華[30]研究發(fā)現(xiàn)，隨著宮頸病變級別的升高，AQP3的表達(dá)也逐漸升高，提示AQP3可能與宮頸癌的發(fā)生、發(fā)展及預(yù)后有關(guān)。根據(jù)以上文獻(xiàn)報(bào)道及相關(guān)研究結(jié)果可得出明確結(jié)論，即AQP3在腫瘤組織中的高度表達(dá)及其促進(jìn)和加速腫瘤的發(fā)生、發(fā)展的作用非常具有明確性。

2.5APQ4與宮頸癌劉明等[19]選取93例標(biāo)本進(jìn)行研究，包括正常宮頸鱗狀上皮組織20例；CIN 28例(CINⅠ級病變10例，CINⅡ級病變10例，CIN Ⅲ級病變8例)，患者平均年齡為33.6歲；宮頸浸潤性鱗狀細(xì)胞癌45例，患者平均年齡為48.8歲；對上述病例標(biāo)本進(jìn)行研究后證實(shí)，AQP4主要表達(dá)于宮頸鱗狀上皮和腫瘤細(xì)胞，伴隨宮頸上皮組織病變惡性程度的升高，AQP4的表達(dá)亦呈同步增強(qiáng)趨勢，且AQP4在惡性腫瘤細(xì)胞中的表達(dá)明顯高于其在正常組織中的表達(dá)；由此表明，腫瘤細(xì)胞可通過AQP4表達(dá)的增強(qiáng)，增加其對水和水溶性物質(zhì)的通透性，進(jìn)而促進(jìn)細(xì)胞的代謝和生長；該研究亦證明AQP4在組織間質(zhì)中未發(fā)現(xiàn)表達(dá)，從而表明AQP4的表達(dá)具備細(xì)胞特異性，故對腫瘤間質(zhì)和血管的生成無顯著影響。李彤[31]在AQP4與宮頸癌轉(zhuǎn)移的關(guān)系研究中發(fā)現(xiàn)，AQP4在低分化、中分化及高分化的癌組織與癌旁組織的表達(dá)依次呈升高趨勢，且差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；與癌旁組織相比，各不相同的分化程度間的癌組織中AQP4的表達(dá)差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2.6APQ8與宮頸癌王曉倩等[32]選取宮頸鱗狀細(xì)胞癌108例(其中高、中分化95例、低分化13例；國際婦產(chǎn)科協(xié)會分期Ⅰ期17例、Ⅱ期90例、Ⅲ期1例)，CIN Ⅱ級和CIN Ⅲ級47例，正常宮頸上皮組織79例，研究后發(fā)現(xiàn)，AQP8在CIN中的表達(dá)最多，并且在正常宮頸上皮組織、CIN以及宮頸癌3組病例間的表達(dá)差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，而且兩兩間比較差異也有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2.7其他APQ2、APQ3、APQ4及APQ8在宮頸鱗狀上皮組織癌變中的表達(dá)與預(yù)后亦有關(guān)系，趙玉榮等[20]研究發(fā)現(xiàn)，50歲以上的圍絕經(jīng)期及絕經(jīng)期婦女的宮頸陰道上皮細(xì)胞中AQP2銳減，而中老年正是宮頸癌發(fā)病高峰期，故AQP2與宮頸癌的關(guān)系值得深入研究。茍彩霞[33]研究發(fā)現(xiàn)，由慢性宮頸炎至CIN再到宮頸鱗癌的演變過程中，AQP4的表達(dá)量逐漸下調(diào)，故此認(rèn)為，AQP4對宮頸鱗癌的發(fā)生、發(fā)展可能有一定的抑制作用。陳銳等[34]采用實(shí)時熒光定量反轉(zhuǎn)錄聚合酶鏈反應(yīng)檢測慢性宮頸炎及宮頸癌組織中AQP1、AQP3和AQP8信使RNA的表達(dá)，并用免疫組織化學(xué)技術(shù)研究這幾種AQP在慢性宮頸炎、CIN Ⅲ級和宮頸浸潤癌組織中的定位表達(dá)，得出結(jié)論認(rèn)為AQP1、AQP3、AQP8在宮頸癌的發(fā)生和侵襲過程中可能發(fā)揮著重要作用。

3小結(jié)

宮頸癌作為最常見的婦科惡性腫瘤，是全世界女性癌癥死亡原因的首要因素之一，年死亡人數(shù)達(dá)30萬[35]，宮頸癌已成為全球女性的健康大敵，但目前對于宮頸癌的早期診斷及治療，只能通過有創(chuàng)的病理活檢進(jìn)行確診，不僅對患者傷害大，而且確診時間較長。因此，期望通過對AQP與宮頸癌關(guān)系的深入研究，使AQP表達(dá)水平的檢測成為協(xié)助診療宮頸癌的一種行之有效的手段。

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The Progress in the Study of the Relations between Cervical Cancer and AquaporinZHANGAi-li1,WEILin-zhen2，WANGHai-lin2. (1.DepartmentofClinicalMedicine,TraditionalChineseMedicineCollege，Lanzhou730000，China; 2.DepartmentofGynecology,GansuProvincialPeople′sHospital,Lanzhou730000，China)

Abstract:Cervical cancer is the most common malignant tumor among gynecologic tumors,and in recent years the disease incidence has been in a rising trend.which has now become the female genital system malignant tumor of the highest incidence,and the age of onset is becoming younger.The expression of transmembrane hydrophobic protein family—aquaporin(AQP) is closely related to some malignant gynecologic tumors,such as endometrial carcinoma,breast cancer etc.The occurrence and development of cervical cancer has very close relationship with AQP as well,and clear understanding of the relationship between cervical cancer and AQP is bound to play a considerable role for the diagnosis and treatment of cervical cancer in the future.

Key words：Cervical cancer； Aquaporin； Molecule； Organ； Transfer

收稿日期：2015-04-02修回日期：2015-07-31編輯：鄭雪

doi：10.3969/j.issn.1006-2084.2015.24.021

中圖分類號：R711.7

文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A

文章編號：1006-2084(2015)24-4480-03