鎘脅迫對昆蟲的毒性效應(yīng)及昆蟲防御機(jī)制的研究進(jìn)展

付偉利，杜移珍，張 敏（陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，陜西 西安 710062）

鎘脅迫對昆蟲的毒性效應(yīng)及昆蟲防御機(jī)制的研究進(jìn)展

付偉利，杜移珍，張 敏
（陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，陜西 西安 710062）

鎘是重要的重金屬污染物之一，其毒性大，蓄積性強(qiáng)，易對人類健康造成嚴(yán)重危害，這種危害也涉及到無脊椎動(dòng)物，尤其是鎘脅迫對昆蟲的影響已引起人們關(guān)注。環(huán)境中的鎘可通過攝食和呼吸等途徑進(jìn)入昆蟲體內(nèi)，影響昆蟲的生長發(fā)育，并通過氧化損傷等途徑誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡。昆蟲對鎘脅迫有一定的防御能力，可在一定程度上依靠金屬結(jié)合蛋白、抗氧化酶、熱休克蛋白的保護(hù)作用及排泄行為的解毒作用減少鎘對機(jī)體的損害。鎘的毒性效應(yīng)可能隨昆蟲種類不同而不同。本文就鎘脅迫對昆蟲生長和發(fā)育的影響、誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡的分子機(jī)制以及昆蟲對鎘脅迫的防御機(jī)制等研究進(jìn)展進(jìn)行回顧綜述。

鎘；昆蟲；生長和發(fā)育；防御機(jī)制；細(xì)胞凋亡

鎘是一種普遍存在于農(nóng)業(yè)方面的重金屬污染物，對環(huán)境及生態(tài)系統(tǒng)有長期的毒性且易在生物體內(nèi)積累并產(chǎn)生一系列毒性效應(yīng)。鎘脅迫是指在特定環(huán)境下，如環(huán)境中或食物中有較高濃度的鎘，對生物體生長發(fā)育等造成的不利影響。鎘脅迫可造成生物體的細(xì)胞DNA鏈斷裂、堿基錯(cuò)配、基因重組等損傷，誘導(dǎo)氧化應(yīng)激反應(yīng)，改變線粒體結(jié)構(gòu)以及胱天蛋白酶、絲裂原激活蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）活性，最終可能導(dǎo)致細(xì)胞凋亡。昆蟲作為自然界最大的生物類群，對重金屬的敏感性強(qiáng)，能積累、轉(zhuǎn)移和代謝重金屬。本文綜述了鎘脅迫對昆蟲生長和發(fā)育的影響、誘導(dǎo)其發(fā)生細(xì)胞凋亡等毒性效應(yīng)，以及昆蟲機(jī)體對鎘脅迫的防御機(jī)制等方面的研究進(jìn)展，為進(jìn)一步了解重金屬對昆蟲的影響提供幫助。

1 鎘脅迫對昆蟲的毒性效應(yīng)

環(huán)境中污染的鎘一般通過呼吸、攝食和表皮等途徑進(jìn)入昆蟲體內(nèi)。幽靈蚊（phantom midge）孓孑通過攝食重金屬污染的浮游動(dòng)物，幼蟲體內(nèi)的鎘含量持續(xù)升高，且升高程度依賴于昆蟲對鎘吸收速率［1］。昆蟲對鎘的吸收還具有濃度依賴性，采用原子吸收光譜法定量檢測白紋伊蚊（Aedes albopictus）C6/36細(xì)胞系中的鎘，結(jié)果表明，鎘濃度＜44 μmol·L-1時(shí)，細(xì)胞對鎘的吸收具有濃度依賴作用［2］。此外，Craig等［3］早在1999年通過使用鈣通道阻斷劑如維拉帕米抑制搖蚊（chironomus）對鎘吸收，揭示鎘能通過鈣通道進(jìn)入昆蟲體內(nèi)這一機(jī)制。同年，在白紋伊蚊實(shí)驗(yàn)中也證明了這一結(jié)論［2］。然而，昆蟲對金屬離子的攝取機(jī)制尤其是在水生昆蟲方面［4］目前仍然不完全清楚。

1.1 鎘對昆蟲生長和發(fā)育的毒性效應(yīng)

一般情況下，鎘脅迫會(huì)導(dǎo)致動(dòng)物的能量貯存減少和新陳代謝速率增加，這種細(xì)胞內(nèi)能量消耗與重金屬的排泄和生物體損傷修復(fù)有關(guān)［5］。在鎘污染的土壤中，Bednarska等［6］通過測定一種步甲Pterostichus oblongopunctatus個(gè)體呼吸速率和細(xì)胞呼吸速率，證明了其體內(nèi)高濃度的重金屬對機(jī)體能量代謝有顯著影響，昆蟲需要消耗更多能量以減少鎘傷害，而動(dòng)物體內(nèi)的多種代謝過程涉及消化、氧運(yùn)輸、信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)等多種細(xì)胞活動(dòng)，因此認(rèn)為這種能量代謝異常又可影響昆蟲的生長和發(fā)育。不同濃度（15.0，30.0和60.0 mg·L-1）鎘處理后的黑腹果蠅（Drosophila melanogaster），其壽命均顯著縮短，生殖力減弱，且呈劑量依賴性，高濃度鎘60.0 mg·L-1毒性作用更強(qiáng)，導(dǎo)致果蠅壽命與對照組相比縮短80%，生殖力降低30%～40%［7］。研究發(fā)現(xiàn)，重金屬對昆蟲的多代脅迫會(huì)提高后代機(jī)體抗性，如多代經(jīng)鎘44 mg·kg-1脅迫的甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）幼蟲與只經(jīng)一代處理的幼蟲相比存活率提高，體內(nèi)金屬含量降低［8］，但抗性增強(qiáng)的具體機(jī)制尚未見報(bào)道，有待進(jìn)一步研究。

鎘脅迫對昆蟲的影響通常是經(jīng)食物鏈環(huán)節(jié)產(chǎn)生的。植物根部能吸收土壤中的鎘，進(jìn)而遷移至葉片，麥長管蚜（Sitobion avenae）對生長在鎘20 mg·kg-1污染的土壤上的植物較為敏感，通過取食葉片，其生命周期表中的各個(gè)參數(shù)如內(nèi)稟增長率、周限增長率和凈增殖率均逐漸下降，成蟲繁殖力也顯著降低［9］。擬南芥（Arabidopsis thaliana）能從鎘10 μg·mL-1的無土栽培營養(yǎng)液中吸收鎘離子，致使其取食者粉紋夜蛾（Trichoplusia ni）幼蟲體質(zhì)量下降［10］，且重金屬會(huì)減少寄主植物的營養(yǎng)豐度，改變?nèi)~片味道，導(dǎo)致昆蟲取食量減少，這可能是昆蟲體質(zhì)量下降的誘因之一。同時(shí)，鎘脅迫對昆蟲的影響也受多種因素調(diào)節(jié)Konopka等［11］提出，昆蟲的取食途徑影響其對鎘脅迫的應(yīng)答，鎘在植物葉片分布較多，而在韌皮部分布較少，因而吮吸韌皮部汁液的昆蟲比咀嚼式昆蟲受到更小的影響，但當(dāng)脅迫的重金屬種類發(fā)生改變時(shí)，兩種昆蟲生活史都將受到影響。

鎘脅迫還具有致畸效應(yīng)，對昆蟲的行為也有一定影響。昆蟲口器畸形類型多種多樣，鎘9.0 μg·g-1的致畸率達(dá)13%，最常導(dǎo)致?lián)u蚊子孓孑中間齒部分缺失和中間齒缺失［12］，不難推測口器畸形會(huì)影響到昆蟲攝食，進(jìn)而影響生長和發(fā)育。關(guān)于鎘脅迫對昆蟲行為影響的研究，武晶晶等［13］采用刺探電位圖譜技術(shù)記錄麥長管蚜取食行為的變化，分析得到土壤中低濃度鎘（40 mg·kg-1）脅迫導(dǎo)致蚜蟲非刺探波次數(shù)顯著增加，首次出現(xiàn)取食波的時(shí)間延長，與其他兩組高濃度（80和160 mg·kg-1）鎘脅迫相比，分泌唾液的總時(shí)間顯著縮短，表現(xiàn)為低濃度鎘處理的小麥對蚜蟲的影響大于高濃度處理，這一現(xiàn)象的相關(guān)機(jī)制尚不明確，有待分子生物學(xué)的進(jìn)一步研究和驗(yàn)證。

1.2 鎘脅迫誘導(dǎo)昆蟲細(xì)胞凋亡

1.2.1 活性氧啟動(dòng)線粒體相關(guān)的細(xì)胞凋亡信號(hào)通路

一般情況下，鎘對生物體的毒性機(jī)制主要表現(xiàn)在氧化應(yīng)激方面，通過芬頓反應(yīng)釋放大量的自由基，如羥自由基等［14］，也可與酶分子上的巰基結(jié)合導(dǎo)致機(jī)體內(nèi)活性氧（reactive oxygen species，ROS）水平升高。ROS誘導(dǎo)細(xì)胞分子結(jié)構(gòu)發(fā)生改變，DNA鏈斷裂，當(dāng)大量的ROS不能被及時(shí)清除時(shí)，細(xì)胞氧化損傷持續(xù)加深，便可激活線粒體和MAPK介導(dǎo)的細(xì)胞凋亡途徑。

ROS是一類具有高生物活性的含氧化合物的總稱，是需氧細(xì)胞在代謝過程中產(chǎn)生的，包括O2-·、H2O2、和OH-等。通常情況下，鎘脅迫會(huì)導(dǎo)致細(xì)胞產(chǎn)生大量的ROS，而ROS的過多積累將使生物體內(nèi)大分子物質(zhì)如DNA、蛋白質(zhì)等遭到破壞，嚴(yán)重時(shí)導(dǎo)致細(xì)胞凋亡。硒化鎘量子點(diǎn)（0.02 μg·g-1）對果蠅毒性的研究結(jié)果表明，由于鎘離子的釋放，細(xì)胞抗氧化能力減弱，ROS水平顯著增加并且果蠅血細(xì)胞的凋亡比率升高［15］；同時(shí)，家蠶幼蟲血管注射亞致死劑量的含鎘量子點(diǎn)（0.08和0.32 nmol·L-1）實(shí)驗(yàn)也證明了ROS是影響血細(xì)胞凋亡的機(jī)制之一［16］。

近年來，許多研究者相繼報(bào)道鎘脅迫對昆蟲細(xì)胞線粒體具有嚴(yán)重的毒害作用，可引起線粒體膨脹、濃縮、脊的缺失和電子密度改變，繼而觸發(fā)凋亡蛋白致使細(xì)胞凋亡。與此同時(shí)，研究者們認(rèn)為ROS是促使這一事件發(fā)生的內(nèi)在機(jī)制，是啟動(dòng)細(xì)胞凋亡的一種關(guān)鍵因子，能誘發(fā)線粒體的結(jié)構(gòu)發(fā)生改變，從而激活線粒體相關(guān)的細(xì)胞凋亡信號(hào)通路。ROS積累可觸發(fā)昆蟲細(xì)胞線粒體去極化，促使細(xì)胞色素c、促凋亡因子的釋放［17-18］。過去，細(xì)胞色素c在昆蟲細(xì)胞凋亡中的作用受到爭議，對鱗翅目（Lepidoptera）細(xì)胞凋亡研究首次證明了線粒體對細(xì)胞凋亡調(diào)控作用［19］。Arnoult等［20］提出細(xì)胞色素c從線粒體釋放是介導(dǎo)凋亡信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的重要事件，招募凋亡因子，激活胱天蛋白酶級聯(lián)反應(yīng)，引起細(xì)胞凋亡。因而推斷，降低ROS含量，提高抗氧化酶活性是減輕細(xì)胞氧化損傷、細(xì)胞凋亡的有效措施之一。Zhu等［21］對家蠅的研究也說明了這一點(diǎn)。

1.2.2 活性氧誘導(dǎo)絲裂原激活蛋白激酶凋亡信號(hào)的活化

絲裂原激活蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路存在于大多數(shù)細(xì)胞內(nèi)，參與多種細(xì)胞反應(yīng)如細(xì)胞增殖、分化及凋亡等，并且包括3個(gè)亞家族即細(xì)胞外信號(hào)調(diào)節(jié)的蛋白激酶（extracellular-signal regulated kinase，EPK）、c-Jun N端蛋白激酶（c-Jun N-terminal kinase，JNK）和P38MAPK。有關(guān)MAPK介導(dǎo)的細(xì)胞凋亡在哺乳動(dòng)物中研究甚多，與哺乳動(dòng)物中JNK活化過程相似，較高濃度重金屬鎘（100 μmol·L-1）是果蠅S2細(xì)胞JNK活化的激活劑，由于鎘誘導(dǎo)ROS水平升高，細(xì)胞抗氧化能力下降，不僅JNK，其他2種MAPK成員的活性也顯著升高［22］，活化的JNK又可激活凋亡相關(guān)酶胱天蛋白酶，使胱天蛋白酶選擇性地切割某些蛋白質(zhì)，最終促使細(xì)胞凋亡。除此之外，過氧化氫酶（catalase，CAT）也參與鎘（80 μmol·L-1）引起的JNK激活過程，而JNK功能的缺失還可抑制果蠅細(xì)胞凋亡［23-24］。

一般情況下，DNA損傷會(huì)激活細(xì)胞的損傷修復(fù)系統(tǒng)，只要修復(fù)無誤，細(xì)胞就不會(huì)發(fā)生突變甚至凋亡。但鎘脅迫既加深了DNA損傷，同時(shí)又破壞了DNA修復(fù)系統(tǒng)，最終使得細(xì)胞發(fā)生凋亡。這類凋亡機(jī)制實(shí)驗(yàn)常以脊椎動(dòng)物為材料，如鎘3和5 μmol·L-1可誘導(dǎo)擔(dān)尼魚（斑馬魚）細(xì)胞發(fā)生氧化應(yīng)激，下調(diào)堿基錯(cuò)配修復(fù)相關(guān)基因表達(dá)，降低DNA修復(fù)能力［25］。雖DNA修復(fù)系統(tǒng)的破壞會(huì)引起細(xì)胞凋亡這一機(jī)制已被眾多實(shí)驗(yàn)證明，但在昆蟲方面的研究未見報(bào)道。

2 昆蟲對鎘脅迫的防御機(jī)制

一般情況下，昆蟲在受到如天敵、輻射、熱激和重金屬脅迫等不良環(huán)境刺激時(shí)，首先做出防御反應(yīng)，以減少機(jī)體傷害。昆蟲在長期鎘脅迫條件下也會(huì)形成特定的防御機(jī)制。

2.1 金屬硫蛋白的解毒作用

金屬硫蛋白（metallothionein，MT）是由微生物和動(dòng)植物產(chǎn)生的、富含半胱氨酸的短肽，對多種重金屬有高度親和性，是目前所知的一種最有效的自由基清除劑。MT有多種異構(gòu)體，不同的異構(gòu)體在生物體內(nèi)的分布不同。目前許多研究認(rèn)為，MT具有結(jié)合生物體內(nèi)金屬離子的功能，緩解重金屬毒性，維持細(xì)胞生理平衡。

昆蟲常通過提高M(jìn)T基因表達(dá)水平以應(yīng)對鎘脅迫，提高昆蟲存活率。研究表明，MT可被多種重金屬誘導(dǎo)，不同金屬的誘導(dǎo)效率不同，例如鎘0.87 mmol·L-1就能引起中華稻蝗（Oxya chinensis Thunberg）MT信使RNA（mRNA）表達(dá)升高，MT1和MT2的表達(dá)水平在一定濃度范圍內(nèi)呈現(xiàn)劑量依賴關(guān)系［26-27］。除此之外，在黃粉蟲（Tenebrio molitor）消化道內(nèi)容物中還分離出不含半胱氨酸的鎘結(jié)合蛋白，推測該蛋白的主要作用是降低腸壁對鎘的吸收［28］，由此可見，昆蟲在受到鎘脅迫時(shí)會(huì)通過多種調(diào)節(jié)機(jī)制的共同作用以最大限度保護(hù)機(jī)體免受傷害。

2.2 抗氧化酶系的解毒作用

抗氧化酶利用氧化還原作用將過氧化物轉(zhuǎn)換為毒害較低或無害的物質(zhì)，減輕或防止ROS引起的氧化損傷。生物體內(nèi)的抗氧化酶系主要包括超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、CAT和谷胱甘肽還原酶（glutathione reductase，GR）等，它們對重金屬污染相當(dāng)敏感，可作為環(huán)境監(jiān)測的重要生物指標(biāo)［29］。采用基因沉默技術(shù)抑制CAT基因表達(dá)，導(dǎo)致斜紋夜蛾（Spodoptera litura）體內(nèi)ROS水平升高，繼而激活多種細(xì)胞事件如凋亡、細(xì)胞周期停滯等，增加生物體死亡率［30］。由此可知，抗氧化酶在昆蟲的解毒作用中占據(jù)著至關(guān)重要的地位，并且其活性也會(huì)受到多方面影響。

不少研究表明，重金屬鎘能提高或抑制抗氧化酶活性，這些變化取決于污染物濃度、處理時(shí)間、實(shí)驗(yàn)昆蟲的來源及其發(fā)育階段等因素。對中華稻蝗4齡若蟲進(jìn)行急性染毒，以β-萘酚作為酶底物，鎘40和80 mg·L-1分別處理后，羧酸酯酶（carboxylesterase，CarE）活性表現(xiàn)為72 h升高、96 h下降趨勢，而在同一處理時(shí)間（72 h），酶比活力從低濃度（20 mg·L-1）到高濃度（80 mg·L-1）都有所提高，酶活性的提高增強(qiáng)了生物體解毒作用；處理24 h后谷胱甘肽S轉(zhuǎn)移酶（glutathione S transferase，GST）活性在隨濃度增加先升后降，酶的比活力在低濃度（20 mg·L-1）和中濃度（40 mg·L-1）處理組中顯著升高，高濃度（80 mg·L-1）處理組與對照組相比沒有差異［31］，說明鎘可在一定時(shí)間且一定濃度范圍內(nèi)激活酶活性。另外，鎘脅迫對昆蟲抗氧化酶活性的影響還存在性別差異，雌、雄家蠶（Bombyx mori）對鎘的敏感性不同，SOD酶活性在雄蠶中呈一定的劑量-效應(yīng)關(guān)系，雌蠶對鎘敏感，25 mg·kg-1鎘濃度下，酶活性較對照組有所下降，不僅如此，抗氧化酶活性及其相關(guān)基因表達(dá)水平之間的相關(guān)性也存在性別差異，在雌蠶中CAT酶活性變化與CAT基因mRNA水平表達(dá)具有正相關(guān)性，而在雄蠶中不具相關(guān)性，谷胱甘肽過氧化物酶（glutathione peroxidase，GSH-Px）在家蠶中也有此種特性［32］。

2.3 昆蟲對鎘的排泄作用

環(huán)境中的鎘主要積累于昆蟲的消化道、脂肪體及馬氏管，昆蟲可通過排泄作用減緩鎘的毒性效應(yīng)，如甜菜夜蛾可通過糞便、蛻皮、化蛹的方式將鎘排出體外，且鎘從幼蟲轉(zhuǎn)移到糞便的效率較高，因而提高排泄率也是昆蟲應(yīng)對外界脅迫的措施之一［33-34］。昆蟲的變態(tài)和蛻皮是重金屬鎘排出的另一種方式，在昆蟲的變態(tài)發(fā)育過程中，大部分鎘在蛹期積累，棕尾別麻蠅（Sarcophaga peregrina）化蛹，彈尾目昆蟲的每次蛻皮都會(huì)將大量的鎘排出體外［35-36］。一般來說，昆蟲需要消耗更多能量以提高重金屬的解毒和排泄作用，但長期接觸高濃度鎘污染物（55 mg·kg-1）能提高昆蟲的適應(yīng)性和抗性，步甲既可生存又不影響能量代謝［37］，可見關(guān)注鎘對昆蟲的脅迫時(shí)間也是實(shí)驗(yàn)研究中所必要的。

2.4 熱休克蛋白的保護(hù)作用

熱休克蛋白（heat shock protein，HSP）在進(jìn)化上較為保守，可被熱激發(fā)誘導(dǎo)合成此種蛋白，而重金屬鎘脅迫對該蛋白的合成也有一定影響。鎘濃度＞33 μmol·L-1時(shí)可激活白紋伊蚊細(xì)胞防御系統(tǒng)，在33～55 μmol·L-1濃度范圍內(nèi)可誘導(dǎo)71-，75-，78-，98-，108-ku等蛋白的合成，這些蛋白皆屬于HSP70家族［2］。Hsp基因?qū)Νh(huán)境刺激較為敏感，其基因轉(zhuǎn)錄可被重金屬鎘激活，Martínez-Paz等［38］采用RT-PCR分析表明，搖蚊孓孑蟲經(jīng)鎘1和10 mmol·L-1鎘處理后，Hsp27 mRNA表達(dá)水平顯著增高。同時(shí)，HSP蛋白能提高細(xì)胞的應(yīng)激能力，增強(qiáng)細(xì)胞對各種損傷的抵抗力，是生物體防御系統(tǒng)之一，在昆蟲的先天免疫中也起著必不可少的作用。鎘脅迫能誘導(dǎo)昆蟲血細(xì)胞形態(tài)和吞噬作用發(fā)生改變，粒細(xì)胞數(shù)量減少，體積增大。Tang等［39］對家蠅（Musca domestica）的研究表明，HSP70參與昆蟲免疫應(yīng)答，減緩毒性效應(yīng)。HSP的這些特性使得其可作為生態(tài)毒理學(xué)研究中的一種生物標(biāo)志物。

3 展望

鎘污染越來越成為世界性的環(huán)境問題，已引起人們的廣泛關(guān)注。昆蟲在生物多樣性方面占據(jù)重要作用，研究鎘脅迫對昆蟲的影響可為進(jìn)一步研究重金屬鎘的生態(tài)毒理學(xué)效應(yīng)以及更加全面評價(jià)鎘污染對環(huán)境的危害提供理論依據(jù)。然而，由于昆蟲的種類不同，鎘處理的時(shí)間以及濃度不同都會(huì)對實(shí)驗(yàn)結(jié)果造成偏差，因此，選擇持續(xù)多代研究鎘脅迫對昆蟲的抗性影響具有重要意義。目前，大多數(shù)研究停留在宏觀層面上，對鎘影響昆蟲的內(nèi)在機(jī)制涉及較少；另外在自然環(huán)境中，往往不存在單一重金屬的脅迫，基于事實(shí)所在，研究鎘影響的分子機(jī)制及其與其他重金屬的聯(lián)合作用將是今后研究趨勢。

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（本文編輯：賀云霞）

Toxicity effect of cadmium stress exposure to insects and defense mechanism of insects

FU Wei-li，DU Yi-zhen，ZHANG Min
（College of Life Sciences，Shaanxi Normal University，Xi′an 710062，China）

Cadmium is one of the important heavy metal pollutants with strong toxicity and wide distribution.It poses a threat to human health and invertebrates，especially to insects.It has been demonstrated that cadmium can infiltrate into insects through respiration，food intake and so on.It can affect their development，and even induce apoptosis via oxidative damage.Insects can gradually develop defense mechanisms against cadmium with the help of metallothionein，antioxidant enzymes，excretion and heat shock protein.Toxicity effect varies among different species.This paper reviewsed the effect of cadmium on development，cell apoptosis mechanism and defense mechanism in insects.

cadmium；insects；growth and development；defense mechanisms；apoptosis

The project supported by Natural Science Foundation of Shaanxi Province（2012JQ3012）；and Fundamental Research Funds for the Central Universities（GK201402026）

ZHANG Min，E-mail：zhangmin451@snnu.edu.cn，Tel：（029）85310266

Q965.9

A

1000-3002-（2015）06-01001-06

10.3867/j.issn.1000-3002.2015.06.019

陜西省自然科學(xué)基礎(chǔ)研究計(jì)劃項(xiàng)目（2012JQ3012）；中央高校基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)專項(xiàng)資金資助（GK201402026）

付偉利，女，碩士研究生，主要從事發(fā)育遺傳學(xué)研究。

張敏，E-mail：zhangmin451@snnu.edu.cn，Tel：（029）85310266

（2015-04-15接受日期：2015-08-27）