頭頸部腫瘤CT灌注成像與微血管密度（MVD）的相關(guān)性研究

王 杰 唐作華△ 王紓宜 曾文嬌 錢 雯 吳靈捷 王文忠 羅劍鋒

（1復(fù)旦大學(xué)附屬眼耳鼻喉科醫(yī)院放射科，2病理科 上海 200031；3復(fù)旦大學(xué)基礎(chǔ)醫(yī)學(xué)院病理學(xué)系 上海 200032；4復(fù)旦大學(xué)公共衛(wèi)生學(xué)院衛(wèi)生統(tǒng)計(jì)與社會(huì)醫(yī)學(xué)教研室 上海 200032）

頭頸部腫瘤CT灌注成像與微血管密度（MVD）的相關(guān)性研究

王 杰1唐作華1△王紓宜2曾文嬌3錢 雯1吳靈捷1王文忠1羅劍鋒4

（1復(fù)旦大學(xué)附屬眼耳鼻喉科醫(yī)院放射科，2病理科 上海 200031；3復(fù)旦大學(xué)基礎(chǔ)醫(yī)學(xué)院病理學(xué)系 上海 200032；4復(fù)旦大學(xué)公共衛(wèi)生學(xué)院衛(wèi)生統(tǒng)計(jì)與社會(huì)醫(yī)學(xué)教研室 上海 200032）

目的研究頭頸部腫瘤CT灌注成像和微血管密度（microvessel density，MVD）的相關(guān)性，探討其在評(píng)價(jià)腫瘤血管豐富程度及鑒別良、惡性腫瘤中的應(yīng)用價(jià)值。方法將41例頭頸部腫瘤分成3組：A組16例，良性乏血供腫瘤；B組13例，良性富血供腫瘤；C組12例，惡性腫瘤。術(shù)前對(duì)所有腫瘤行CT灌注檢查，用后處理軟件繪制時(shí)間-密度曲線（time density curve，TDC），并計(jì)算感興趣區(qū)的最大密度投影（maximum intensity projection，MIP）、血容量（blood volume，BV）、血流量（blood flow，BF）、平均通過時(shí)間（mean transit time，MTT）和毛細(xì)血管通透性（capillary permeability，CP）等參數(shù)。同時(shí)切取與CT灌注相同層面的組織切片，行CD34抗體免疫組織化學(xué)染色，觀察分析各CT灌注成像在3組腫瘤之間表現(xiàn)的差異及其與MVD的相關(guān)性。結(jié)果頭頸部腫瘤CT灌注成像TDC顯示，良性腫瘤（A組+B組）出現(xiàn)I型TDC的頻率明顯高于惡性腫瘤（C組）（P=0.003），惡性腫瘤中以Ⅱ型和Ⅲ型TDC為主。B組和C組的MIP、BV及BF均比A組明顯高（P＜0.01）。MVD在3組腫瘤之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。Pearson相關(guān)性分析表明在3組腫瘤中MVD與MIP、BV均呈正相關(guān)（P＜0.05，r值分別為0.41，0.352）。結(jié)論CT灌注成像的TDC形態(tài)、MIP和BV等可間接反映頭頸部腫瘤血管生成情況，結(jié)合MVD有助于鑒別良性乏血供腫瘤、良性富血供腫瘤及惡性腫瘤。

頭頸部腫瘤；體層攝影術(shù)，X線計(jì)算機(jī)；灌注成像；微血管密度（MVD）

*This work was supported by the Crossover Study Fund of Basic＆Clinical Medicine of Shanghai Medical College of Fudan University（Z-259）.

腫瘤血管生成在腫瘤的發(fā)生、發(fā)展及轉(zhuǎn)移過程中起關(guān)鍵作用［1-2］。多項(xiàng)研究表明在頭頸部腫瘤患者中，腫瘤血管生成會(huì)增加局部復(fù)發(fā)和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的風(fēng)險(xiǎn)，降低生存率，顯著影響患者的預(yù)后［3-5］。CT灌注成像作為一種功能成像技術(shù)可以活體評(píng)估腫瘤組織的血流供應(yīng)情況，從而間接反映腫瘤血管生成的豐富程度［6-8］。腫瘤內(nèi)微血管密度（microvessel density，MVD）代表了腫瘤新生血管的豐富程度［9-10］，研究報(bào)道MVD和頭頸部腫瘤患者的預(yù)后密切相關(guān)，較高的MVD可提示預(yù)后不良，然而MVD測(cè)定需依賴活體組織［1，9，11］。本文收集41例頭頸部腫瘤患者資料，探討CT灌注成像表現(xiàn)與MVD的相關(guān)性，旨在從全新的角度探討頭頸部腫瘤的影像學(xué)表現(xiàn)和分子生物學(xué)特性之間的關(guān)系，從而為臨床診斷、治療和估計(jì)預(yù)后提供更多的信息。

材料和方法

病例資料此前瞻性研究已獲得復(fù)旦大學(xué)附屬眼耳鼻喉科醫(yī)院倫理審查委員會(huì)的批準(zhǔn)，且在試驗(yàn)前獲得患者的書面知情同意書。本研究包括頭頸部腫瘤患者41例，其中男23例，女18例，年齡22～74歲。原發(fā)腫瘤包括腮腺20例、顳骨11例（外耳道7例，乳突部3例及巖尖部1例）、咽旁間隙7例、顳下窩1例、頸靜脈孔1例和翼腭窩1例。所有腫瘤的手術(shù)標(biāo)本均經(jīng)組織病理學(xué)診斷，且被分成了3組（A組16例，良性乏血供腫瘤；B組13例，良性富血供腫瘤；C組12例，惡性腫瘤）。

CT掃描試驗(yàn)采用16排西門子螺旋CT機(jī)進(jìn)行掃描成像。所有病例于CT灌注掃描前先行CT平掃，選取腫瘤最大直徑相鄰兩層作為靶層面行CT灌注掃描（避開大片鈣化和囊變區(qū)）。使用高壓注射器經(jīng)肘靜脈注入50mL對(duì)比劑（碘帕醇，300mg/mL），注射速率4mL/s。注藥4s后開始動(dòng)態(tài)CT掃描，掃描參數(shù)：120kV/100mA，層厚12mm×2，時(shí)間間隔1s，總共掃描時(shí)間40s。灌注掃描結(jié)束后3min行常規(guī)增強(qiáng)掃描，參數(shù)如下：120kV/180mA，層厚5mm，矩陣512×512，視野230mm×230mm。

將灌注掃描所得圖像傳到西門子工作站，根據(jù)Patlak算法用Perfusion軟件中的體部腫瘤程序進(jìn)行計(jì)算。所有圖像分析過程由2名雙盲的頭頸部影像醫(yī)師共同完成。將同側(cè)頸內(nèi)或頸外動(dòng)脈作為輸入動(dòng)脈，生成最大密度投影（maximum intensity projection，MIP）、血容量（blood volume，BV）、血流量（blood flow，BF）、平均通過時(shí)間（mean transit time，MTT）和毛細(xì)血管通透性（capillary permeability，CP）等灌注參數(shù)的偽彩圖。選取腫瘤直徑最大的層面，若腫瘤均勻強(qiáng)化，則感興趣區(qū)（region of interest，ROI）至少包括所選層面腫瘤50％的面積；若腫瘤不均勻強(qiáng)化，則以腫瘤強(qiáng)化最明顯處為ROI，避開明顯的血管、壞死囊變區(qū)和鈣化灶，選3次取平均值［12］。最后獲得所選ROI的時(shí)間ˉ密度曲線（time density curve，TDC）和MIP、BV、BF、MTT、CP等CT灌注參數(shù)值。

免疫組化檢查所有患者在CT灌注檢查后均盡快行腫瘤切除術(shù)，手術(shù)標(biāo)本用4％甲醛固定，將標(biāo)本按CT掃描的位置擺放，在腫瘤最大直徑層面切取厚3～5mm的標(biāo)本并制成蠟塊備用。將石蠟包埋標(biāo)本制成4μm厚的切片，每例連續(xù)2張切片，1張用于常規(guī)蘇木精-伊紅（HE）染色，另1張用于鼠抗人CD34單克隆抗體（福州邁新生物技術(shù)有限公司）染色并進(jìn)行MVD計(jì)數(shù)。先在低倍鏡下（×40）選取5個(gè)腫瘤血管最豐富的視野，其中3個(gè)在腫瘤的中心部位，2個(gè)位于腫瘤的邊緣部位，同時(shí)避免壞死等區(qū)域。在高倍鏡（×200）下分別觀察所選的5個(gè)視野，用I-Solution軟件（加拿大NatureGene公司）自動(dòng)計(jì)算每個(gè)視野中血管所占面積的百分比并計(jì)算5個(gè)視野的平均值［12］。

統(tǒng)計(jì)學(xué)分析采用SPSS16.0統(tǒng)計(jì)軟件對(duì)所得數(shù)據(jù)進(jìn)行分析。不同類型TDC在3組腫瘤間的分布差異用Fisher確切概率法檢驗(yàn)，3組腫瘤之間灌注參數(shù)的比較用非參數(shù)Mann-Whitney檢驗(yàn)，用Pearson相關(guān)系數(shù)來評(píng)估MVD與各灌注參數(shù)的相關(guān)性。P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié)果

頭頸部腫瘤的TDC形態(tài)根據(jù)達(dá)峰時(shí)間（time to peak，TTP）和廓清指數(shù)（washout ratio，WR），將TDC分成3種類型［13］。其中，TTP為達(dá)到強(qiáng)化峰值所需的時(shí)間；WR（％）=（強(qiáng)化峰值-注入造影劑44s后的密度）/（強(qiáng)化峰值-注入造影劑前的密度）×100％。I型TDC（緩慢上升型，圖1）的TTP＞30s且WR≤0；Ⅱ型TDC（速升速降型，圖2）的TTP≤30s且WR＞30％；Ⅲ型TDC（速升緩降型）的TTP≤30s且WR≤30％。3組腫瘤TDC走勢(shì)類型見表1。A組出現(xiàn)I型TDC的頻率明顯高于B組和C組（P=0.003，0.000）。Ⅱ型TDC僅在B組和C組中出現(xiàn)。Ⅲ型TDC的出現(xiàn)頻率在3組間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。良性腫瘤（A組+B組）出現(xiàn)I型TDC的頻率明顯高于惡性腫瘤（C組），良、惡性腫瘤出現(xiàn)I型TDC頻率的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.003），惡性腫瘤以Ⅱ型和Ⅲ型曲線為主。

圖1 A組多形性腺瘤的CT灌注偽彩圖及微血管染色結(jié)果Fig 1 CTP functional maps and microvessel staining of pleomorphic adenoma of group A

圖2 C組橫紋肌肉瘤CT灌注偽彩圖及微血管染色結(jié)果Fig 2 CTP functional maps and microvessel staining of rhabdomyosarcoma of group C

表1 41例病例的病理診斷及TDC類型Tab 1 Histopathologic diagnosis and types of TDC in 41 patients

（續(xù)表1）

3組腫瘤之間CT灌注參數(shù)及MVD的比較各灌注參數(shù)及MVD在3組之間的比較結(jié)果見表2和圖3。B組和C組的MIP、BV及BF均比A組明顯高（P＜0.01）；B組的CP值比A組明顯高（P=0.002）；B組的MIP值比C組高（P=0.044），但兩組間的數(shù)據(jù)有重疊。MTT值和MVD在3組間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。良、惡性腫瘤之間的CT灌注參數(shù)差異無明顯統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

表2 CT灌注參數(shù)和MVD在3組間的比較Tab 2 Comparison of perfusion parameters and MVD in the three groups

圖3 3組腫瘤之間MIP（A），BV（B）和MVD（C）的比較Fig 3 The comparison of MIP（A），BV（B）and MVD（C）among the three groups

MVD與各灌注參數(shù)的關(guān)系MVD與各灌注參數(shù)的關(guān)系見表3。在A組中MVD僅與MIP呈正相關(guān)（r=0.526，P=0.036）；B組中MVD和CT灌注參數(shù)均無相關(guān)性；C組中MVD與MIP、BV、BF均呈正相關(guān)（r分別為0.831、0.855、0.591，P值分別為0.001，0.000，0.043）。在3組中，MVD與MIP、BV均有較明顯正相關(guān)性（r分別為0.41，0.352，P值分別為0.008，0.024）。

表3 CT灌注參數(shù)與MVD的相關(guān)性Tab 3 Correlation between CT perfusion parameters and MVD

討論

頭頸部腫瘤灌注TDC的形態(tài)CT灌注成像可以評(píng)估頭頸部腫瘤的血供情況，不同的TDC形態(tài)主要反映了腫瘤血流灌注的差異［14］，從而進(jìn)一步反映腫瘤微循環(huán)情況。本組實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，良性乏血供腫瘤（A組）出現(xiàn)I型TDC的頻率明顯高于良性富血供腫瘤（B組），即I型TDC可以幫助鑒別良性乏血供和富血供腫瘤。此外，良性腫瘤（A+B組）出現(xiàn)I型TDC（緩慢上升型）頻率明顯高于惡性腫瘤（C組）（P=0.003），可能是由于良性腫瘤尤其是良性乏血供腫瘤血液供應(yīng)相對(duì)較少，血管壁較完整［14］，故I型TDC還有助于鑒別頭頸部良、惡性腫瘤。惡性腫瘤以Ⅱ型（速升速降型）和Ⅲ型（速升緩降型）曲線為主，且Ⅱ型TDC僅在B組和C組中出現(xiàn)。惡性腫瘤內(nèi)新生血管豐富，血管內(nèi)皮細(xì)胞連接松散，內(nèi)皮基底膜發(fā)育不完善［14］，對(duì)比劑快速進(jìn)入后又快速流出，形成一尖波峰，故Ⅱ型TDC可以幫助鑒別良性乏血供腫瘤與良性富血供腫瘤及惡性腫瘤。B組內(nèi)的某些腫瘤如Warthin瘤和乳頭狀瘤的TDC形態(tài)也為Ⅱ型，可能與其內(nèi)毛細(xì)血管網(wǎng)較豐富且血管壁不完整有關(guān)［15］。因此，TDC的不同形態(tài)可以反映血管微循環(huán)的改變，進(jìn)而幫助鑒別頭頸部良、惡性腫瘤。

頭頸部腫瘤的CT灌注參數(shù)關(guān)于CT灌注參數(shù)鑒別頭頸部良、惡性腫瘤有不同的研究報(bào)道［14，16-17］。Rumboldt等［16］的研究表明頭頸部良性腫瘤較惡性腫瘤有較低的BF值及較高的MTT值。然而，Bisdas等［17］報(bào)道腮腺良性腫瘤的BV和BF值比惡性腫瘤明顯高。與此兩種觀點(diǎn)不同，楊智云等［14］認(rèn)為頭頸部良、惡性腫瘤之間的CT灌注參數(shù)差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。我們的結(jié)果與其結(jié)果一致。另外，良性富血供腫瘤（B組）和惡性腫瘤（C組）的MIP，BV及BF值均明顯高于良性乏血供腫瘤（A組）明顯高（P均＜0.01）。MIP參數(shù)能反映灌注狀態(tài)的整體水平和平均程度［18］，由于B組和C組較A組新生血管更豐富，其整體灌注程度更明顯，故MIP值增高。B組和C組的BV值明顯增高反映了腫瘤內(nèi)豐富的新生血管所導(dǎo)致的血管床增加；BF值增高則反映了B組和C組內(nèi)新生血管有大量動(dòng)靜脈分流［19］。因此，MIP、BV和BF可以反映頭頸部腫瘤血管生成的豐富程度，據(jù)此可以將良性乏血供腫瘤分別與良性富血供腫瘤及惡性腫瘤進(jìn)行鑒別。然而，BV和BF在B組和C組之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。原因可能是良性富血供腫瘤內(nèi)有很多微血管，且其細(xì)胞及基質(zhì)的含量也較豐富，從而導(dǎo)致較高的MIP、BV和BF值；同時(shí)，惡性腫瘤中的壞死部分會(huì)明顯影響CT灌注成像參數(shù)［17］，引起MIP、BV和BF值降低。另外，B組的CP值比A組明顯高（P=0.002），可能與B組中某些腫瘤如Warthin瘤和乳頭狀瘤血管壁不完整，導(dǎo)致腫瘤血管的通透性增加有關(guān)［15］，從而有助于鑒別良性乏血供與富血供腫瘤。

頭頸部腫瘤的MVD及其與CT灌注成像表現(xiàn)的關(guān)系目前廣泛認(rèn)為腫瘤血管生成對(duì)腫瘤生長(zhǎng)有極其重要的作用［20］，而MVD是反映腫瘤新生血管的“金標(biāo)準(zhǔn)”［9-10］，有研究認(rèn)為MVD可間接反映腫瘤的惡性程度［21］。然而，本組實(shí)驗(yàn)中MVD在3組腫瘤間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，與楊智云等［14］和Li等［22］等的研究結(jié)果一致。原因可能為不同病理類型的腫瘤血供差異大、血管豐富程度相近所致［14］，另外MVD計(jì)數(shù)和組織取材的誤差也會(huì)影響實(shí)驗(yàn)結(jié)果。因此，我們不能僅依據(jù)腫瘤局部MVD來幫助鑒別頭頸部腫瘤的良、惡性情況。

CT灌注參數(shù)可以定量評(píng)估腫瘤的血管生成情況，且其可有效評(píng)估抗血管生成藥物的化療療效［23-24］。因此，CT灌注參數(shù)與腫瘤血管生成的組織學(xué)指標(biāo)MVD之間可能有一些相關(guān)性。Ash等［1］證實(shí)了頭頸部鱗癌中MVD分別和BV及BF呈正相關(guān)，楊智云等［14］也證明了頭頸部腫瘤中MVD與BF等參數(shù)呈正相關(guān)。本研究顯示在A組中MVD與MIP呈正相關(guān)，C組中MVD與MIP、BV、BF均呈正相關(guān)，雖然在B組中MVD與CT灌注參數(shù)無相關(guān)性，但在所有3組中MVD與MIP、BV均有較明顯的正相關(guān)性，可能由于不同組腫瘤的血管生成情況及微循環(huán)不同所造成。因此，MVD結(jié)合CT灌注參數(shù)可將良性乏血供腫瘤分別與良性富血供腫瘤及惡性腫瘤進(jìn)行區(qū)分，并且由于I型TDC可鑒別良、惡性腫瘤，故MVD結(jié)合CT灌注成像表現(xiàn)可進(jìn)一步鑒別這3組腫瘤。

本研究尚有一些缺點(diǎn)與不足之處。首先，由于樣本量較小及3組腫瘤的CT灌注參數(shù)數(shù)據(jù)有部分重疊，故需要增加樣本量來進(jìn)一步證實(shí)CT灌注成像在評(píng)估頭頸部腫瘤血管生成情況中的作用；其次，本實(shí)驗(yàn)中CT灌注掃描時(shí)間僅為40s，較長(zhǎng)的掃描時(shí)間可以提供更多的反映腫瘤微循環(huán)的信息；再次，我們的研究使用的是16排螺旋CT，使用更高排數(shù)的CT機(jī)可以獲得更精確的數(shù)據(jù)。

總之，本組研究表明CT灌注成像可以鑒別良性乏血供腫瘤、良性富血供腫瘤及惡性腫瘤，且在所有3組中MIP、BV均和MVD呈正相關(guān)，即CT灌注可評(píng)估頭頸部腫瘤血管生成情況，從而為臨床治療方法選擇、療效判定及預(yù)后評(píng)估提供更加客觀的依據(jù)。

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Head and neck neoplasms：correlation of CT perfusion with microvessel density（MVD）

WANG Jie1，TANG Zuo-hua1△，WANG Shu-yi2，ZENG Wen-jiao3，QIAN Wen1，WU Ling-jie1，WANG Wen-zhong1，LUO Jian-feng4
（1Department of Radtology，2Department of Pathology，Eye，Ears，Nose and Throat Hospttal，F(xiàn)udan Untverstty，Shanghat200031，Chtna；3Department of Pathology，School of Bastc Medtcal Sctences，F(xiàn)udan Untverstty，Shanghat200032，Chtna；4Department of Health Stattsttcs and Soctal Medtctne，School of Publtc Health，F(xiàn)udan Untverstty，Shanghat200032，Chtna）

ObjectiveTo evaluate the correlation between CT perfusion（CTP）and microvessel density（MVD）in head and neck neoplasms（HNNs），and to assess its value in the differential diagnosis of benign HNNs from malignant ones.MethodsForty-one HNNs proved by pathology underwent CTP before the operation.All lesions were divided into three groups：group A（sixteen cases），benign hypovascular lesions；group B（thirteen cases），benign hypervascular lesions；group C（twelve cases），malignant lesions.Time density curve（TDC）and CTP parameters including maximum intensity projection（MIP），blood volume（BV），blood flow（BF），mean transit time（MTT），and capillary permeability（CP）were analyzed respectively.Tissue slices from the same level as CT perfusion were used for anti-CD34 immunohistochemical staining and MVD counts.The relation between perfusion measurements and MVD were analyzed.ResultsTDC could be classified into three types.TDC of type I was more frequently found in benign lesions（group A and B）than in malignant lesions（group C）（P=0.003），while type II and type III were mainly found in group C.MIP，BV and BF were all significantly higher in both group B and C than group A（all P＜0.01）.There was no statistically significant difference in MVD among the three groups（P＞0.05）.Pearson correlation showed a positive correlation between MVD and MIP，BV respectively among the three groups（all P＜0.05，r=0.41，0.352）.ConclusionsTDC，MIP and BV of CTP could reflect angiogenesis of HNNs indirectly.CTP combined with MVD could help differentiating malignant from benign HNNs，as well as benign hypovascular from hypervascular ones.

head and neck neoplasms；tomography，X-ray computed；perfusion imaging；microvessel density

R 445

A

10.3969/j.issn.1672-8467.2014.05.003

復(fù)旦大學(xué)上海醫(yī)學(xué)院基礎(chǔ)-臨床醫(yī)學(xué)交叉研究基金（Z-259）

△Corresponding author E-mail：tzh518sunny@163.com

2014-02-22；編輯：王蔚）