鹽生植物耐鹽分子機制的研究進展

付暢 孫玉剛 傅桂榮

（哈爾濱師范大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，哈爾濱 150025）

鹽脅迫是影響農(nóng)業(yè)生產(chǎn)和生態(tài)環(huán)境的重要非生物脅迫之一。迄今為止，人們已在轉(zhuǎn)錄水平以及翻譯水平上對植物耐鹽分子機制作了大量的研究。植物的耐鹽性是多基因性狀，目前揭示植物耐鹽分子機制的主流方法是轉(zhuǎn)錄組分析，如DNA 微陣列（DNA microarray）、表達序列標簽（expressed sequence tags，ESTs）、抑制性消減雜交（suppressed subtractive hybridization，SSH）以及新興的RNA測序技術(shù)（RNA sequencing，RNA seq）和蛋白質(zhì)組分析，可以全面、系統(tǒng)地反映植物的耐鹽分子機制。分析耐鹽性較強的鹽生植物在鹽脅迫下的轉(zhuǎn)錄組及蛋白質(zhì)組是研究植物耐鹽分子機制和鑒定耐鹽相關(guān)基因的重要策略之一［1，2］。比較僅抗逆性存在差異的相近物種或基因型在逆境脅迫下的轉(zhuǎn)錄組及蛋白質(zhì)組是鑒定抗逆基因和分析抗逆分子機制的另外一個重要策略［1］。比較耐鹽性有差別的近緣種，如小鹽芥（Thellungiella halophila）和擬南芥，不同品種（如耐鹽的水稻品種和不耐鹽的水稻品種）、不同生態(tài)型（如干旱區(qū)生態(tài)型和濕潤區(qū)生態(tài)型）在鹽脅迫應(yīng)答中的差別，有助于揭示植物的耐鹽分子機制。本文主要介紹鹽生植物耐鹽分子機制的研究進展。

1 鹽生植物響應(yīng)鹽脅迫的轉(zhuǎn)錄因子

當(dāng)植物受到逆境脅迫時，轉(zhuǎn)錄因子會與相應(yīng)的順式作用元件結(jié)合，啟動相應(yīng)基因的轉(zhuǎn)錄表達，調(diào)控并減輕逆境脅迫給植物帶來的傷害。轉(zhuǎn)錄組學(xué)的研究發(fā)現(xiàn)，大量轉(zhuǎn)錄因子在鹽脅迫條件下被誘導(dǎo)表達［3-5］，這些被鹽脅迫誘導(dǎo)表達的轉(zhuǎn)錄因子與植物對鹽脅迫的適應(yīng)性之間具有密切關(guān)系。目前已經(jīng)鑒定出多個轉(zhuǎn)錄因子家族的成員參與了鹽生植物對鹽脅迫的應(yīng)答反應(yīng)（表1），這些轉(zhuǎn)錄因子以不同的應(yīng)答反應(yīng)模式在植物對鹽脅迫的適應(yīng)過程中發(fā)揮重要作用。大部分鹽脅迫誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄因子家族的成員具有不同的表達模式，一些成員在脅迫早期產(chǎn)生應(yīng)答，而有些成員僅在隨后的時間點上被誘導(dǎo)；有些轉(zhuǎn)錄因子則呈現(xiàn)出較大的空間表達差異，這與鹽脅迫下植物中高度復(fù)雜的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的存在是一致的［3，5］。有些轉(zhuǎn)錄因子基因?qū)Σ煌拿{迫具有普遍性應(yīng)答的特性，而另外一些轉(zhuǎn)錄因子對鹽脅迫具有特異性應(yīng)答的特性［5］。

2 鹽脅迫下鹽生植物的滲透平衡調(diào)節(jié)

表1 鹽生植物影響鹽脅迫的轉(zhuǎn)錄應(yīng)答因子

高鹽會引起滲透脅迫，植物需要維持滲透平衡。鹽生植物可以利用無機離子和有機滲透調(diào)節(jié)劑調(diào)節(jié)滲透平衡［6，10］。

2.1 離子的滲透調(diào)節(jié)作用

鹽生植物Hordeum maritimum可以在根和地上部積累比K+更多的Na+卻沒有明顯的毒害癥狀。在中等鹽脅迫濃度下Hordeum maritimum利用無機離子作為滲透調(diào)節(jié)劑，而有機物和大部分K+用于代謝活性。有機物只在高鹽脅迫下作為滲透調(diào)節(jié)劑［11］。紅樹（B. gymnorhiza）具有較高耐鹽性主要是因為具有較強的吸收Na+和K+作為滲透調(diào)節(jié)劑的能力，以及維持K+平衡的能力，而不是由于可溶性糖的生物合成［6］?？梢姡躯}生植物受到鹽脅迫后以有機物作為主要的滲透調(diào)節(jié)劑，而鹽生植物在低鹽脅迫時先以無機離子作為滲透調(diào)節(jié)劑，受到高鹽脅迫時才以有機物作為滲透調(diào)節(jié)劑，這可能是鹽生植物的耐鹽性高于非鹽生植物的重要原因之一。

2.2 脯氨酸的滲透調(diào)節(jié)作用

脯氨酸的積累和催化脯氨酸合成最后一步的△1-吡咯啉-5-羧酸合成酶（Δ1-pyrroline-5- carboxylate synthetases，P5CS）基因的表達與鹽脅迫應(yīng)答反應(yīng)密切相關(guān)。鹽脅迫下脯氨酸的積累可能與P5CS的表達有關(guān)［12，13］。無論在正常生長條件下還是在高鹽脅迫下，鹽芥中的脯氨酸含量均高于擬南芥［10］。目前關(guān)于鹽脅迫下脯氨酸的作用存在爭議。一種觀點認為，P5CS基因的表達和脯氨酸的積累對植物的耐鹽性有利，脯氨酸積累的作用是參與滲透調(diào)節(jié)、保護酶和細胞結(jié)構(gòu)以及作為活性氧清除劑。支持依據(jù)之一是，對耐鹽濱藜施加外源脯氨酸提高了耐鹽濱藜的耐旱性［14］。另一種觀點則認為，脯氨酸的積累與鹽脅迫的傷害程度密切相關(guān)。脯氨酸的積累可能是鹽脅迫引起的受害癥狀，而不是耐鹽性指標［15］。該觀點的依據(jù)之一是，施加外源的脯氨酸導(dǎo)致了鹽誘導(dǎo)的傷害［16］。依據(jù)之二是耐鹽的水稻品種中自由脯氨酸的積累量低于鹽敏感的水稻品種［17］。依據(jù)之三是，脯氨酸的滲透調(diào)節(jié)作用可能是不足的［17］。P5CS基因在脅迫應(yīng)答中的主要作用可能不是脯氨酸的代謝，而是發(fā)揮了比脯氨酸積累更重要的作用［18］。

2.3 甘氨酸甜菜堿的滲透調(diào)節(jié)作用

甘氨酸甜菜堿是植物中重要的滲透調(diào)節(jié)劑之一。耐鹽濱藜在高鹽脅迫下積累更多的甘氨酸甜菜堿，耐旱濱藜則在缺水脅迫下積累更多的脯氨酸，向耐旱濱藜施加外源甘氨酸甜菜堿，耐旱濱藜的耐鹽性得到提高［14］。甘氨酸甜菜堿可能在海濱堿蓬（Suaeda maritima）的耐鹽性中起著至關(guān)重要的作用［2］。甘氨酸甜菜堿在鹽脅迫中的滲透調(diào)節(jié)作用可能比脯氨酸更重要。

2.4 其他有機滲透調(diào)節(jié)劑的滲透調(diào)節(jié)作用

NaCl脅迫擬南芥后相當(dāng)大一部分海藻糖合成途徑中的基因被誘導(dǎo)轉(zhuǎn)錄，一些脫水素基因也被誘導(dǎo)表達［3］。盡管海藻糖被認為在細菌和真菌中作為滲透保護劑，在植物中被認為由于其在細胞內(nèi)的濃度太低以至于不足以成為有效的滲透保護劑，因此更被視為植物中的信號分子［19］。

3 鹽脅迫下鹽生植物的離子平衡調(diào)節(jié)

鹽脅迫會對植物產(chǎn)生離子脅迫，植物需要重建離子平衡。主要通過減少Na+的流入、增加Na+的排出、將Na+在液泡中區(qū)隔化，以及增加K+的吸收從而提高K+/Na+比來減輕Na+的毒害。植物質(zhì)膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白負責(zé)將進入細胞內(nèi)的Na+再排到細胞外，需要以質(zhì)膜H+-ATPase產(chǎn)生的跨膜電化學(xué)勢梯度作為推動力，液泡膜上的Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白負責(zé)將Na+在液泡中區(qū)隔化，需要以液泡膜H+-ATP酶和H+-焦磷酸酶產(chǎn)生的質(zhì)子電化學(xué)勢梯度作為推動力。在植物中Na+是通過K+轉(zhuǎn)運蛋白進入植物細胞的，K+轉(zhuǎn)運蛋白分為低親和性K+轉(zhuǎn)運蛋白和高親和K+轉(zhuǎn)運蛋白兩類［20］。

3.1 鹽生植物的離子平衡基因具有較高的本底表達水平和鹽誘導(dǎo)表達水平

編碼質(zhì)膜Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白的SOS1（salt overly sensitive 1）基因、編碼絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶的SOS2（salt overly sensitive 2）基因、編碼液泡膜Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白的NHX1基因和K+高親和系統(tǒng)基因HKT1是重要的離子平衡調(diào)節(jié)基因，它們在鹽芥中的表達水平均高于擬南芥［21］。SOS1基因在鹽芥中的本底表達水平和鹽誘導(dǎo)表達水平均高于擬南芥［22］。鹽地堿蓬（Suaeda salsa）的SsHKT1基因在鹽脅迫后上調(diào)表達［23］，而鹽脅迫下在紅樹（B. gymnorhiza）中沒有檢測到K+通道或轉(zhuǎn)運蛋白基因以及Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白基因的上調(diào)表達，K+平衡的機制尚不清楚，Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白被認為可能是通過轉(zhuǎn)錄后水平和翻譯水平的調(diào)節(jié)響應(yīng)鹽脅迫［6］。NaHCO3脅迫下星星草中質(zhì)膜H+-ATP酶的豐度較高，表明其在調(diào)節(jié)離子平衡中具有重要作用［7］。NaHCO3脅迫下液泡膜H+-ATP酶，葉綠體ATP合成酶、質(zhì)膜H+-ATP酶和液泡膜和Na+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白基因NHX基因在剛毛檉柳中表達，表明剛毛檉柳具有高效的離子平衡調(diào)節(jié)途徑［24］。重要的離子平衡調(diào)節(jié)基因保持較高的本底表達水平和鹽誘導(dǎo)表達水平可能是鹽生植物抵御鹽脅迫的重要策略之一。

3.2 利用離子作為滲透調(diào)節(jié)劑

如2.1部分所述，鹽生植物具有較強的吸收Na+和K+作為滲透調(diào)節(jié)劑的能力［6］，可以有效地將Na+在細胞內(nèi)區(qū)隔化，進行滲透調(diào)節(jié)，因而可在根中和地上部積累較多的Na+卻沒有明顯的毒害癥狀［11］。

3.3 在地上部積累Na+

鹽脅迫下鹽芥和擬南芥中的Na+含量都會增加，但鹽芥有控制Na+在地上部積累的能力［25］。NaCl能明顯促進鹽地堿蓬（S. salsa）地上部的生長，而沒有促進根的生長。Na+和Cl+主要在鹽地堿蓬的地上部積累。NaCl明顯提高了根中V型-ATP酶的活性，地上部V型-ATP酶的活性則提高得更多［26］。將鹽離子運輸并積累于地上部在鹽生植物抵御鹽脅迫的過程中發(fā)揮重要作用。

3.4 維持較高的K+/Na+比

鹽芥的耐鹽性與其維持較高的K+/Na+比有關(guān)［25］。紅樹在非脅迫條件和脅迫條件下都能維持較高的K+水平。這是紅樹與其他甜土植物的明顯區(qū)別［6］。星星草的耐鹽性可能主要是由于根對K+的高選擇性吸收從而限制Na+的流入，而不是根Na+的外流或葉片泌鹽［27］。

4 鹽脅迫下鹽生植物的氧化還原平衡調(diào)節(jié)

鹽脅迫導(dǎo)致植物積累的活性氧（reactive oxygen species，ROS）和其他毒性物質(zhì)會破壞膜系統(tǒng)，蛋白質(zhì)和核酸分子［28］，具有解毒作用的酶可以提高耐鹽性，擁有有效的活性氧清除機制對植物來說至關(guān)重要［24］。NaHCO3脅迫下的星星草SSH文庫中與活性氧清除有關(guān)的ESTs有31個［9］，NaHCO3脅迫下剛毛檉柳中cDNA文庫中有高比例的有關(guān)活性氧清除的ESTs［24］。星星草響應(yīng)NaHCO3脅迫的活性氧清除基因呈現(xiàn)不同的表達模式［8］。這些結(jié)果表明，活性氧清除基因積極參與鹽生植物抵御NaHCO3脅迫的應(yīng)答反應(yīng)，在轉(zhuǎn)錄水平上的調(diào)控具有一定的復(fù)雜性。

4.1 過氧化氫酶（catalase，CAT）

CAT具有重要的抗氧化作用。NaHCO3脅迫下CAT基因在星星草中表達［7］。在鹽脅迫早期階段星星草中CAT基因的表達明顯上調(diào)［8，9］。CAT在星星草耐受NaHCO3脅迫中發(fā)揮重要作用。

4.2 谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶（glutathione S-transferase，GST）

GST能夠解毒ROS，也參與脅迫應(yīng)答。NaHCO3脅迫下星星草GST和CAT具有相似的表達模式，表明這兩個基因在對鹽脅迫的應(yīng)答中可能協(xié)同調(diào)節(jié)［9］。

4.3 金屬硫蛋白（metallothionein ，MT）基因和硫氧還蛋白（thioredoxin，TRX）

MT能在非生物脅迫下清除活性氧，TRX作為植物抗氧化網(wǎng)絡(luò)的組分參與避免氧化傷害。MT和TRX基因在NaHCO3脅迫24 h后在剛毛檉柳中上調(diào)表達，表明它們在NaHCO3脅迫下剛毛檉柳清除活性氧的過程中發(fā)揮重要作用［24］。

活性氧清除基因積極參與鹽生植物抵御NaHCO3脅迫的應(yīng)答反應(yīng)。ROS清除的轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)可能是星星草適應(yīng)NaHCO3脅迫的重要機制之一。

5 鹽脅迫下鹽生植物光合作用的調(diào)節(jié)

離子脅迫、水分脅迫、葉綠體基質(zhì)的減少、活性氧分子的產(chǎn)生都可以抑制光合作用。光合作用調(diào)節(jié)是逆境脅迫下的重要調(diào)節(jié)途徑［24］。NaHCO3脅迫下星星草光合作用基因差異表達［9］，表明光合作用調(diào)節(jié)參與鹽生植物對鹽脅迫的應(yīng)答。

5.1 鹽脅迫下鹽生植物光系統(tǒng)的變化

葉綠素II a/b結(jié)合蛋白是主要的天線復(fù)合物，可以捕獲光能并將其傳遞到光反應(yīng)中心。幾種不同類型的結(jié)合蛋白在脅迫后的剛毛檉柳中或上調(diào)或下調(diào)表達，表明鹽堿脅迫強烈影響植物捕獲和傳遞光的能力［24］。短期鹽脅迫會影響植物的氣體交換和光合作用的電子傳遞。在亞致死的鹽脅迫濃度處理下，擬南芥光系統(tǒng)II（PSII）的電子傳遞受到抑制，光系統(tǒng)Ⅰ的電子流增加，而鹽芥的光系統(tǒng)Ⅰ不受影響，光系統(tǒng)II 的電子流有大幅增加［29］。高鹽脅迫沒有影響鹽生植物Arthrocnemum macrostachyum的PSII［30］。NaHCO3脅迫下剛毛檉柳PSII的相關(guān)基因呈現(xiàn)不同的表達模式，表明它們并非協(xié)同調(diào)節(jié)［24］。PSII對鹽脅迫的耐性在鹽生植物對鹽脅迫的應(yīng)答中發(fā)揮重要作用，其基因表達調(diào)控具有一定復(fù)雜性。

5.2 鹽脅迫下鹽生植物CO2固定的變化

1，5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶（Ribulose bisphosphate carboxylase oxygenase，Rubisico）催化植物光合作用中CO2的固定。編碼剛毛檉柳Rubisico小亞基的基因在NaHCO3脅迫后顯著變化，表明NaHCO3脅迫強烈影響剛毛檉柳中CO2的固定［24］。適度的鹽脅迫可以提高濱海濕生鹽土植物Atriplex portulacoides的羧化能力［31］。因此，適度的鹽脅迫可以促進鹽生植物CO2的固定。

5.3 鹽脅迫下鹽生植物光合速率的變化

鹽脅迫會導(dǎo)致碳同化速率的下降，但極耐鹽植物維持葉面積的能力可以抵消高鹽脅迫下碳同化速率的下降［31］。凈光合速率對鹽脅迫的響應(yīng)，主要是制約氣孔導(dǎo)度和細胞內(nèi)CO2濃度。高鹽脅迫提高了鹽生植物Arthrocnemum macrostachyum的凈光合速率，但沒有影響PSII，提高凈光合作用速率似乎是鹽生植物適應(yīng)鹽脅迫的機制之一［30］。制約濱海濕生鹽土植物Atriplex portulacoides 光合作用的主要因素似乎是氣孔導(dǎo)度和細胞內(nèi)的CO2濃度，而不是對PS II的影響［31］。鹽生植物在鹽脅迫下保持或提高凈光合速率是對鹽脅迫的積極應(yīng)答策略之一。

6 鹽脅迫下鹽生植物的代謝變化

鹽脅迫下大多數(shù)代謝產(chǎn)物在鹽芥中的水平高于擬南芥。鹽芥地上部的含水量低于擬南芥，鹽芥具有失去更多水分的能力，這有助于維持土壤和植物之間的水勢梯度。鹽芥通過代謝配置耐受脫水，抵御滲透脅迫［32］。

6.1 鹽脅迫下鹽生植物蛋白質(zhì)的合成與降解

半胱氨酸蛋白酶基因參與許多生物過程并介導(dǎo)植物對環(huán)境脅迫的應(yīng)答［9］。半胱氨酸蛋白酶抑制劑（cystatin）基因也參與植物對環(huán)境脅迫的應(yīng)答［33］。星星草半胱氨酸蛋白酶基因的激活可能在NaHCO3脅迫后被瞬時抑制［9］。鹽生植物Cakile maritima的半胱氨酸蛋白酶抑制劑基因CmC在非脅迫植株組成型表達，但在不同生態(tài)型表達水平不同。高鹽脅迫下，干旱地區(qū)生態(tài)型以外的生態(tài)型中CmC的表達水平上升［33］。我們在鹽堿地星星草根系的SSH文庫中同時檢測到半胱氨酸蛋白酶基因Legumain和半胱氨酸蛋白酶抑制劑基因（未發(fā)表），表明鹽堿地逆境脅迫下蛋白質(zhì)的合成與降解存在動態(tài)平衡，其時空表達特性值得深入研究。

6.2 鹽脅迫下鹽生植物的糖代謝

一般在逆境脅迫下，植物體內(nèi)的糖代謝均受影響。高等植物有兩類不同的甘油醛-3-磷酸脫氫酶（glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase，GAPDH），一類存在于葉綠體中并參與卡爾文循環(huán)；另一類存在于細胞質(zhì)中并參與糖酵解過程［34］。同非脅迫的對照相比，NaHCO3脅迫下星星草葉中GAPDH基因在轉(zhuǎn)錄水平上差異表達［35］。Na2CO3脅迫下星星草葉中GAPDH在蛋白質(zhì)水平上上調(diào)表達［36］。研究發(fā)現(xiàn)，同非脅迫的對照相比，鹽堿地星星草根系中GAPDH基因差異表達（未發(fā)表），表明其在星星草抵御鹽脅迫中發(fā)揮作用。

植物大多需將葉中的光合產(chǎn)物（葡萄糖）轉(zhuǎn)化成非還原性糖（如蔗糖）才能轉(zhuǎn)運到其他器官，為其生長提供養(yǎng)分。蔗糖還具有信號功能，植物中存在一條特異的蔗糖信號傳導(dǎo)途徑［37］。蔗糖代謝水平常被用來衡量環(huán)境對植物脅迫的程度以及植物對環(huán)境的適應(yīng)性。蔗糖代謝關(guān)鍵酶主要有轉(zhuǎn)化酶（invertase，Ivr）、蔗糖合成酶（sucrose synthase，SS）、蔗糖磷酸合成酶（sucrose phosphate synthase，SPS）。SPS是合成蔗糖的酶，Ivr是分解蔗糖的酶，SS既能催化合成蔗糖的反應(yīng)，也能催化分解蔗糖的反應(yīng)，主要作用是水解蔗糖。蔗糖積累現(xiàn)象是植物對逆境脅迫的一種保護性反饋［37，38］。NaHCO3脅迫后星星草中蔗糖合成酶基因的表達量明顯高于對照［35］。研究發(fā)現(xiàn)，同對照相比，鹽堿地星星草根系的蔗糖合成酶基因差異表達，鹽堿地星星草根系可能通過蔗糖合成酶基因的表達調(diào)節(jié)蔗糖代謝從而幫助星星草抵御鹽堿脅迫。

7 總結(jié)

鹽生植物通過響應(yīng)鹽脅迫的轉(zhuǎn)錄因子激活或抑制相關(guān)基因的表達；先以無機離子作為主要的滲透調(diào)節(jié)劑調(diào)節(jié)滲透平衡，隨著鹽濃度的提高，再以有機物作為滲透調(diào)節(jié)劑，其中甘氨酸甜菜堿似乎是最重要的有機滲透調(diào)節(jié)劑；通過將離子在液泡中區(qū)隔化并作為滲透調(diào)節(jié)劑，將離子在地上部積累，維持較高的K+/Na+比等方式維持離子平衡；通過CAT、GST、MT和TRX基因的高效表達清除活性氧以維持氧化還原平衡；光合作用系統(tǒng)通過保持光系統(tǒng)II的功能不被影響或少被影響，利用適度的鹽脅迫促進CO2的固定，維持光合作用的葉面積、保持或提高凈光合速率等策略響應(yīng)鹽脅迫；蔗糖代謝和蛋白質(zhì)動態(tài)的合成與降解積極參與對鹽脅迫的應(yīng)答反應(yīng)。雖然鹽生植物的耐鹽分子機制取得了較大進展，但對于植物耐鹽性的復(fù)雜性而言，仍然是不足的。鹽生植物應(yīng)答鹽脅迫的系統(tǒng)化網(wǎng)絡(luò)尚未建立，目前還任重道遠。鹽生植物耐鹽分子機制的研究中，衡量植物是否處于積極防御狀態(tài)的評價指標還需確認，如脯氨酸是作為鹽脅迫的傷害指標還是抗性指標需要進一步證實。但我們相信隨著生物學(xué)技術(shù)手段的進步，這些問題終將被解答。鹽生植物耐鹽分子機制研究中取得的重要進展為植物耐鹽分子機制的全面揭示奠定了很好的基礎(chǔ)。目前已從鹽生植物中分離出來的耐鹽相關(guān)基因，如bZIP轉(zhuǎn)錄因子基因、金屬硫蛋白基因、谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶基因、甘油醛-3-磷酸脫氫酶基因等則有望在植物耐鹽基因工程中發(fā)揮重要作用。

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