媒介取食偏好和宿主群落組成對多宿主-媒介系統(tǒng)疾病風險的影響

陳立范,陳師亮,王宏杰,宋如意

(1.上海健康醫(yī)學(xué)院文理教學(xué)部,上海 201318)(2.復(fù)旦大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點實驗室,上海 200433)

媒介傳播疾病(vector-borne infectious disease)是指通過蚊、蚤、虱、蜱、蠅等媒介(vector)進行傳播的自然疫源性傳染病,例如瘧疾、萊姆病和西尼羅河病毒等. 據(jù)世界衛(wèi)生組織估計,由于媒介傳播的疾病而造成的人類死亡人數(shù)每年超過150萬,特別是發(fā)展中國家的兒童[1]. 媒介傳播疾病也給畜牧業(yè)和野生動物保護帶來了巨大的威脅[2]. 因此,明確影響病原體傳播的關(guān)鍵因素不僅對于建立理論分析模型,而且對于疾病的監(jiān)控和預(yù)防都是非常關(guān)鍵的.

對于很多媒介傳播疾病而言,病原體可以通過媒介感染多個宿主物種(如西尼羅河病毒、萊姆病等),宿主也可以被多種病原體所感染,這就導(dǎo)致宿主、媒介和病原體之間形成非常復(fù)雜的相互作用[3]. 因此,當生物多樣性發(fā)生改變時可能會對疾病的傳播動態(tài)產(chǎn)生影響. 目前對于生物多樣性和疾病風險之間的關(guān)系,主要有稀釋效應(yīng)(dilution effect)和放大效應(yīng)(amplification effect)兩種觀點[4-5]. 稀釋效應(yīng)是指生物多樣性與疾病風險之間負相關(guān),即保護生物多樣性可以降低疾病的爆發(fā)和傳播風險. 這一概念最早是在萊姆病的研究[6]中被提出的,隨后在西尼羅河病毒[7]、兩棲類吸蟲病(ribeiroiaondatrae)[8]、大麥黃矮病毒[9]和葉片真菌病害[10-11]等多個跨類群的生態(tài)系統(tǒng)中得到證實. 如果稀釋效應(yīng)是普遍存在的,那么保護生物多樣性將為野生生物保護和公共衛(wèi)生領(lǐng)域的雙贏提供一種可能性[12-16]. 然而,近年來越來越多的學(xué)者對稀釋效應(yīng)的普適性提出質(zhì)疑[15-16]. 一些學(xué)者認為疾病的傳播涉及到多個營養(yǎng)級之間的相互作用,是一個非常復(fù)雜的過程,還會依賴于宿主、傳播媒介和病原體的特異性,因此稀釋效應(yīng)并不是一個普遍的現(xiàn)象,只在特定的條件下發(fā)生[17]. 還有一些研究結(jié)果表明宿主多樣性的改變對疾病風險無顯著作用[18]或產(chǎn)生放大效應(yīng)[19]. 這一爭議預(yù)示著可能會有很多因素影響多樣性-疾病關(guān)系,這些因素所起的作用是不同的,甚至可能是相反的[20-22]. 然而,到目前為止究竟哪些生態(tài)學(xué)因素能夠影響這一關(guān)系以及如何影響尚未得到充分的研究. 找出影響生物多樣性-疾病關(guān)系的因素并預(yù)測在哪種情況下會發(fā)生稀釋效應(yīng),這不僅是傳染病生態(tài)學(xué)研究的核心問題之一,同時也關(guān)系到是否可以把保護生物多樣性視為控制疾病的一種有效方法.

近年來,多宿主傳染病理論模型被應(yīng)用到多樣性-疾病關(guān)系的研究中,但是這些理論模型非?；\統(tǒng),并且大多數(shù)是針對直接接觸傳播的疾病,采用SIR模型為理論框架進行建模. 例如,Keesing等[4]利用SIR模型探究了參數(shù)的變動對疾病風險的影響,提出了多樣性影響疾病風險的5種機制;Dobson[23]建立了一個多宿主的SIR模型來研究宿主多樣性與疾病爆發(fā)風險之間的關(guān)系. 然而,大多數(shù)關(guān)于生物多樣性-疾病關(guān)系的實證研究是在媒介傳播疾病中進行的,但是這方面的理論研究卻非常匱乏[24-25]. 一方面這可能是由于媒介傳播疾病系統(tǒng)不僅涉及到多個宿主物種,還涉及到媒介和宿主的相互作用,系統(tǒng)動態(tài)會非常復(fù)雜;另一方面在建模時還需要考慮一些現(xiàn)實的因素,如在很多實證研究中發(fā)現(xiàn)媒介在取食不同的宿主,甚至同一宿主的不同個體時會表現(xiàn)出取食偏好性(feeding preference),這種偏好性會影響疾病的爆發(fā)和傳播[25-27]. 此外,一些實證研究還發(fā)現(xiàn)宿主群落組成的變動也會影響疾病動態(tài)[8,28]. 事實上,宿主群落組成的變動不僅涉及到物種豐富度還涉及到物種均勻度的改變,因此可以反映出宿主多樣性的改變. 如果群落組成的某種變動使得媒介接觸傳遞疾病能力較強的宿主(簡稱強宿主high competence hosts)的幾率增加,那么疾病的風險也會增加. 例如,Norman等[29]在研究羊跳躍病(louping ill virus)時發(fā)現(xiàn),紅松雞(lagopusscoticus)是傳遞該種疾病能力較強的宿主,而野兔(lepus)則是能力較弱的宿主,在不改變宿主物種豐富度的前提下,只改變兩種宿主物種的比例(即均勻度),當弱宿主(野兔)所占的比例增加時,疾病的強度會降低.

綜上所述,本文將通過理論建模分析和模擬,將多宿主-媒介傳播模型納入到生物多樣性-疾病關(guān)系的研究中,重點探究媒介的取食偏好性和宿主群落組成的改變這兩種生態(tài)學(xué)因素如何影響疾病風險. 宿主群落組成的變動這一指標既包含了物種豐富度也包含了物種均勻度的改變. 希望通過本研究,進一步找出影響多樣性-疾病關(guān)系的關(guān)鍵因素,明確稀釋效應(yīng)和放大效應(yīng)的發(fā)生條件,為目前關(guān)于稀釋效應(yīng)的爭議提供科學(xué)合理的解釋,并為自然界中控制疾病和制定干預(yù)政策提供理論依據(jù).

1 模型與方法

1.1 模型構(gòu)建

采用傳統(tǒng)的“倉室”模型[30]為理論框架來描述兩種宿主和一種媒介的病原體傳播過程. 假設(shè)每一種宿主物種都有易感者、感染者和恢復(fù)者三種狀態(tài),而媒介物種只有易感者和感染者兩種狀態(tài). 兩種宿主之間沒有競爭和捕食相互作用,病原體只能通過媒介感染這兩種宿主,媒介對這兩種宿主有不同的取食偏好[25]. 模型的具體形式如下:

(1)

式中,Si,Ii,Ri分別表示宿主i的易感者、感染者、恢復(fù)者的數(shù)目(i=1,2),Sv和Iv表示媒介v的易感者和感染者數(shù)目,Ni和Nv表示宿主i和媒介v的數(shù)目.由于是媒介傳播的疾病,故采用頻率依賴的疾病傳播方式,kipiSiIv/Ni代表單位時間內(nèi)被病媒感染的宿主i的數(shù)目(即新感染的宿主i的數(shù)目),(k1q1I1/N1+k2q2I2/N2)Sv代表單位時間內(nèi)被染病宿主感染的媒介v的數(shù)目.其他參數(shù)及其含義詳見表1.

表1 參數(shù)及其含義Table 1 Parameter assignments and definitions

1.2 模型分析

本研究采用基本再生數(shù)R0作為疾病風險的度量,它的含義是在發(fā)病初期,當所有個體均為易感者時,一個感染者在其平均患病期內(nèi)所傳染的個體數(shù)目.通常,當R0>1時,無病平衡點是不穩(wěn)定的,疾病將存續(xù)而形成地方病,而當R0<1時,無病平衡點是局部漸近穩(wěn)定的,疾病將逐步消失[30].計算基本再生數(shù)比較常用的方法是通過計算無病平衡點處的Jacobian矩陣的主特征值得到[31].假設(shè)平衡態(tài)時媒介的總數(shù)目記作V,則方程組(1)在無病平衡點處對應(yīng)的Jacobian矩陣為

(2)

通過計算式(2)的主特征值,得到基本再生數(shù)為:

(3)

很多以往的媒介傳播疾病中媒介對宿主的叮咬率是采用經(jīng)典的Holling II型功能反應(yīng)函數(shù)來表示[24,32].假設(shè)宿主密度足夠高,使得媒介有充足的食物來源,并且媒介對這兩種宿主物種處理時間相等,那么叮咬率ki可以表示為:

(4)

式中,α1和α2分別表示媒介對宿主1和宿主2的取食偏好率,α1+α2=1,c是媒介總的叮咬率.由于本文的目的之一是探究群落組成的改變?nèi)绾斡绊慠0的取值,因此模型的參數(shù)中需要體現(xiàn)出物種豐富度或均勻度的改變.為此,若令N代表群落中總的宿主個體數(shù)目,令x表示宿主1所占的比例(0

(5)

(6)

其次,為了進一步簡化式(3),引入無量綱化參數(shù)γ,令

(7)

從表達式中可以看出,參數(shù)γ表示宿主2相對于宿主1的疾病傳播率(簡稱傳播比).若γ>1,則宿主2傳遞疾病的效率比宿主1高,反之亦然.將以上式(5)-(7)代入基本再生數(shù)的式子(3)中,可以得到:

(8)

2 結(jié)果與討論

不失一般性,在后續(xù)的討論中均假設(shè)β≥1,即媒介更加偏好取食宿主2.將式(8)兩邊同時對x求導(dǎo),得到:

令上式等于0,整理后得到

(9)

式(9)等價于(1-γβ2)(1-β)x=β(1-γβ2)-2(1-β)γβ2,

當β≠1或γ≠1時解得:

當x>xm時,R0′<0,反之當x0.

由于本文中x所代表的實際意義是物種1所占的比例,因此x只能介于[0,1],

(10)

R0(x)在[0,1]上非單調(diào)的,先遞增后遞減,此時既有稀釋效應(yīng)也有放大效應(yīng).

當xm≥1或xm≤0或xm∈φ時,即

(11)

R0(x)在[0,1]是單調(diào)的,要么單調(diào)遞增,要么單調(diào)遞減,此時只能發(fā)生稀釋效應(yīng)或者放大效應(yīng)的一種.

式(10)等價于:

(12a)

(12b)

(12c)

同理,式(11)對應(yīng)的不等式組的解集為:

(13a)

或者

(13b)

(13c)

當參數(shù)β和γ落在白色區(qū)域時,式(10)成立,R0(x)是非單調(diào)的. 而當參數(shù)β和γ落在黑色區(qū)域時,式(11)成立,R0(x)是單調(diào)的. 在白色圓點處(β=1,γ=1),R0(x)是一個常數(shù).圖1 R0(x)的定性行為依賴于媒介取食偏好比β和宿主傳播率比γ這兩個參數(shù)Fig.1 The qualitative behavior of R0(x)dependson the values of the vector preference ratio βand the host transmission ratio γ

為了更加清晰地描述滿足不等式組式(12)和式(13)的參數(shù)取值范圍,給出了圖1.當參數(shù)落在白色區(qū)域時,滿足不等式組(12),此時R0(x)在[0,1]上先增加后減少,即先發(fā)生放大效應(yīng)然后是稀釋效應(yīng);當參數(shù)落在黑色區(qū)域時,滿足不等式組(13),此時R0(x)在[0,1]上是單調(diào)的,只能發(fā)生稀釋或者放大效應(yīng)中的一種.然而,式(12)和式(13)并不能直觀反映出隨著群落組成x的變化,媒介對不同宿主的取食偏好比β和宿主的相對傳播比率比γ對于R0的影響,為此,基于本文的研究目的討論以下四類情形:

(2)當媒介對兩種宿主的取食偏好性相同但兩宿主傳播疾病的能力存在差異,即β=1,γ≠1時滿足式(13b),因此R0隨x是單調(diào)的.此時,若宿主2為強宿主時(即γ>1),隨著x的增加(即弱宿主比例增加),R0是單調(diào)遞減的,即發(fā)生稀釋效應(yīng);若宿主1為強宿主時(即γ<1),隨著x的增加(即強宿主比例增加),R0是單調(diào)遞增的,即發(fā)生放大效應(yīng)(圖2b).綜上,當β=1,γ≠1時,R0會隨著強宿主所占比例的增加而發(fā)生放大效應(yīng),隨著弱宿主比例的增加發(fā)生稀釋效應(yīng).但不管怎樣,最大疾病風險總是在[0,1]的區(qū)間端點處取得,即群落中只包含一個物種時取得.

(a)β=1,γ=1,R0是個常數(shù). (b)β=1,γ≠1,R0是單調(diào)的,若強宿主比例增加則發(fā)生稀釋效應(yīng),否則發(fā)生放大效應(yīng). (c)γ=1,β≠1,R0是非單調(diào)的,先發(fā)生放大效應(yīng)后發(fā)生稀釋效應(yīng). 若被偏好宿主比例增加,則最大值出現(xiàn)的較早,反之則較晚. (d)當β≠1,γ≠1時,若被媒介偏好的宿主為弱宿主時,R0是隨x單調(diào)變化的,此時當強宿主比例增加時發(fā)生稀釋效應(yīng),否則發(fā)生放大效應(yīng);若被偏好宿主是強宿主時,R0總是先增加后減少,且最大疾病風險是當x∈(0,1)時取得. 其他參數(shù)取值為:c=2,V=200,N=2 000,g1=0,dv=0.05.圖2 不同參數(shù)組合下,R0與x之間的關(guān)系Fig.2 The relationship between R0 and x under different parameter combinations

綜上所述,宿主群落組成的改變可能對疾病風險產(chǎn)生稀釋、放大或無明顯效應(yīng)三種結(jié)果.當媒介對兩宿主無取食偏好且兩宿主傳遞疾病的能力相同時,群落組成的變動不會影響疾病風險;當媒介沒有取食偏好但兩宿主傳遞疾病的能力存在差異,或者媒介有取食偏好且被偏好取食的宿主恰為弱宿主時,R0是單調(diào)的,若強宿主比例增加則發(fā)生放大效應(yīng),否則發(fā)生稀釋效應(yīng).在這種情況下最大疾病風險總是在群落中只包含一個宿主物種時取得;當兩宿主傳遞疾病的能力不存在差異但媒介有取食偏好,或者當宿主能力存在差異且受偏好的宿主恰好是強宿主時,R0隨x的增加先增加后減少,即先發(fā)生放大效應(yīng)然后發(fā)生稀釋效應(yīng),此時最大疾病風險是在兩種宿主都存在時取得.

3 結(jié)論

在生物多樣性快速喪失的背景下,探究生物多樣性的改變對傳染性疾病爆發(fā)和傳播的影響不僅具有現(xiàn)實意義,而且與人類健康息息相關(guān).本文通過構(gòu)建兩宿主的媒介傳染病模型,探究了媒介的取食偏好和宿主群落組成的變動如何影響疾病的爆發(fā)風險,明確了稀釋效應(yīng)和放大效應(yīng)的發(fā)生條件.結(jié)果表明生物多樣性的改變對于疾病風險可能產(chǎn)生稀釋、放大和無明顯效應(yīng)三種結(jié)果,主要取決于媒介對于宿主的取食偏好性和宿主傳遞疾病的能力的強弱,這在一定程度上解釋了目前理論和實證研究中對于稀釋效應(yīng)存在的爭議.此外,目前關(guān)于稀釋效應(yīng)的理論與實證研究中,較少關(guān)注媒介對宿主的取食偏好性這一現(xiàn)象,而本研究的結(jié)果恰恰證實媒介的取食偏好性會直接影響到宿主多樣性-疾病風險關(guān)系的方向和強度.因此,本研究的結(jié)果將有助于將媒介的取食偏好性納入到疾病生態(tài)學(xué)的理論框架中.

當兩種宿主有相同的疾病傳播效率時(即γ=1),R0主要是由媒介的取食偏好性決定,存在取食偏好時的疾病風險會高于無偏好時的疾病風險.這一結(jié)論在某些野外實驗和理論研究中得到過證實,例如研究發(fā)現(xiàn)在單宿主群落中(即群落中所有個體傳遞疾病能力相同),如果媒介對不同宿主個體的叮咬率存在差異,會增加疾病的爆發(fā)風險[2].這可能是因為媒介的取食偏好性使得受偏好的宿主獲得的叮咬次數(shù)更加頻繁,當大量的叮咬比較集中在一部分宿主上時,疾病的傳播效率會大大增加.而當γ≠1時,若被偏好的宿主為弱宿主時,隨著該宿主比例的增加疾病風險會下降.這可能是由于弱宿主的疾病傳播能力太低而產(chǎn)生的稀釋效應(yīng)抑制了放大效應(yīng)的發(fā)生.反之,若被偏好取食的宿主是強宿主時,R0是非單調(diào)的,最大疾病風險是在群落中存在兩種宿主時取得,而不是在包含一種宿主時取得.造成這一結(jié)果的原因可能是當媒介對強宿主存在取食偏好時,另外一種宿主的出現(xiàn),使得媒介對強宿主的叮咬也會比群落中只包含一種宿主時更加集中和高效,因此兩種宿主都存在時的疾病風險比只有一種宿主存在時的風險高[24].從圖1 的白色區(qū)域看出,滿足這一條件的參數(shù)區(qū)域占到了大約50%,因此這一結(jié)論似乎適用于很大一部分媒介傳播疾病系統(tǒng).

以往大多數(shù)關(guān)于生物多樣性-疾病關(guān)系的研究都是以物種豐富度作為自變量,沒有關(guān)注均勻度的改變所帶來的影響,難以全面反映出疾病風險的變化[33].而本文中所采用的群落組成變動這一指標既包含了豐富度也包含了均勻度的變化信息.但需要注意的是,本文重點是探究物種組成的變動對疾病風險的影響,因此文中所提到的稀釋效應(yīng)和放大效應(yīng)分別是指隨著群落組成的變動(x從0增加到1)能夠降低或增加疾病風險的現(xiàn)象,這與以往文獻中稀釋效應(yīng)和放大效應(yīng)的定義是沿著物種豐富度或均勻度梯度降低或增加疾病風險有所不同[4].

盡管本文中的多宿主-媒介傳播疾病模型要比許多真實的自然系統(tǒng)簡單得多,例如,本文只考慮了兩個物種,并且假設(shè)總的宿主密度N與宿主所占比例x是獨立的,而在真實的自然界中N往往會隨著x增加而增加[24],但是通過這個簡單的模型卻揭示了宿主多樣性與疾病風險之間關(guān)系的潛在復(fù)雜性[34].更具體地說,本研究不僅定性給出了稀釋效應(yīng)和放大效應(yīng)的發(fā)生條件,而且定量給出了宿主1所占的比例x取何值時疾病風險最高,明確了媒介取食偏好性和宿主的相對傳播率這兩個生態(tài)學(xué)因素對疾病風險的影響,豐富和發(fā)展了該領(lǐng)域的研究,也為自然界中控制疾病和制定合理的干預(yù)政策提供了理論依據(jù).例如,本研究的結(jié)論表明當一個種群中的所有個體傳播率相近時,對部分個體選擇性地使用殺蟲劑,會使得媒介比較集中到另一部分個體上,這就相當于媒介具有偏好性取食,因此會增大而不是降低疾病風險.這就提示如果干擾措施運用不當就會取得適得其反的效果.