磁共振功能成像在食管癌分期及療效評(píng)價(jià)中的應(yīng)用進(jìn)展

郝大選　楊原源　李雪　王建華

(鄭州大學(xué)附屬腫瘤醫(yī)院/河南省腫瘤醫(yī)院 放療科　河南 鄭州　450008)

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·綜述·

磁共振功能成像在食管癌分期及療效評(píng)價(jià)中的應(yīng)用進(jìn)展

郝大選楊原源李雪王建華

(鄭州大學(xué)附屬腫瘤醫(yī)院/河南省腫瘤醫(yī)院 放療科河南 鄭州450008)

磁共振成像；食管癌；分期；治療

食管癌是世界常見的十大惡性腫瘤之一[1]，我國約占世界總患者的一半。早期食管癌以手術(shù)為主的綜合治療有望獲得長(zhǎng)期生存，中晚期食管癌同步放化療或新輔助放化療聯(lián)合手術(shù)是標(biāo)準(zhǔn)的治療方案。因此，術(shù)前分期準(zhǔn)確與否對(duì)食管癌個(gè)體化治療至關(guān)重要，同步放化療后療效評(píng)價(jià)對(duì)中晚期食管癌預(yù)后有重要意義。磁共振(MRI)曾因心臟搏動(dòng)、肺的呼吸運(yùn)動(dòng)及自身蠕動(dòng)等運(yùn)動(dòng)偽影影響，及食管位于縱膈中部降低了線圈敏感性造成的低信噪比，使其在食管癌分期及療效評(píng)價(jià)中受到限制。但是隨著MRI硬件的改善，快速序列的開發(fā)以及新的功能技術(shù)的不斷發(fā)展，如呼吸門控降低呼吸運(yùn)動(dòng)的影響，多通道線圈提高信噪比，以及MRI功能成像出現(xiàn)，使MRI在食管癌術(shù)前分期及療效評(píng)估上具有很大的優(yōu)越性。

1　MRI在食管癌TNM分期中的應(yīng)用

1.1T分期計(jì)算機(jī)斷層成像(computed tomography，CT)、超聲內(nèi)鏡(endoscopic ultrasonography，EUS)為食管癌影像學(xué)T分期中最常用到的檢查手段，CT軟組織對(duì)比度差，只能從腫瘤浸潤(rùn)食管壁的厚度來判斷腫瘤情況，也很難判定腫瘤與正常食管壁的分界及腫瘤浸潤(rùn)深度，對(duì)腫瘤T分期判斷很差。EUS對(duì)T分期準(zhǔn)確率較高，可以到達(dá)82%～92%[2]。早期研究發(fā)現(xiàn)低場(chǎng)強(qiáng)MRI使用表面線圈對(duì)食管癌T分期準(zhǔn)確性與CT相當(dāng)[3-6]。Dave 等[7]應(yīng)用0.5 TMRI腔內(nèi)MR線圈可以分清食管3層結(jié)構(gòu)：黏膜及黏膜肌層呈中等信號(hào)，黏膜下層呈高信號(hào)，固有肌層呈低信號(hào)。浸潤(rùn)深度判斷的準(zhǔn)確率為86%，超聲內(nèi)鏡相當(dāng)。然而，在食管狹窄明顯，線圈無法通過時(shí)，與EUS一樣仍不能準(zhǔn)確判斷浸潤(rùn)深度，而且屬于有創(chuàng)檢查，因此一直沒有廣泛應(yīng)用于臨床。如今，高場(chǎng)強(qiáng)MRI已經(jīng)普遍使用于臨床，其具有更高的軟組織分辨率和更先進(jìn)的序列。Yamada等[8]采用高分辨率三維穩(wěn)態(tài)構(gòu)成干擾(three-dimensional constructive interference in steady state，3D-ClSS)序列在體外可以清晰顯示并能區(qū)分正常食管壁的8層不同信號(hào)強(qiáng)度的組織結(jié)構(gòu)，得到準(zhǔn)確的分期，但是其忽略在活體中受到呼吸、心跳等因素影響，因此這種序列也沒有得到廣泛應(yīng)用。近年來研究者們?cè)噲D通過表面線圈來分清活體內(nèi)食管壁各層結(jié)構(gòu)，從而準(zhǔn)確評(píng)價(jià)腫瘤浸潤(rùn)深度，Riddell等[9-10]報(bào)道用表面線圈在MRI高分辨T2WI序列上可辨別食管3層結(jié)構(gòu)：最內(nèi)層中等信號(hào)為黏膜層，中間高信號(hào)為黏膜下層，最外層低至中等信號(hào)為肌層，與組織學(xué)分層基本相對(duì)應(yīng)，研究顯示對(duì)T1、T2、T3、T4評(píng)價(jià)的準(zhǔn)確率為50%、71%，100%、100%，總體準(zhǔn)確率達(dá)到81%。國內(nèi)學(xué)者葉泳松[11]也根據(jù)食管MRI高分辨T2WI序列圖像將食管壁分為3層結(jié)構(gòu)，對(duì)T分期判斷的整體準(zhǔn)確度為80%(20/25)，其中T1～2期為71.4%(5/7)，T3期為76.9%(10/13)，T4期為100%(5/5)。而最新一項(xiàng)研究表明PET/MRI在食管癌T1分期中準(zhǔn)確率可以高達(dá)80%，與EUS相比差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，T3病變準(zhǔn)確率達(dá)到86.7%[12]。

總之，MRI在食管癌T分期準(zhǔn)率在不斷提高，但相關(guān)研究較少，需要大量研究進(jìn)一步證實(shí)。PET/MRI的高準(zhǔn)確率預(yù)示著多模態(tài)成像在食管癌T分期中具有廣闊的應(yīng)用前景。

1.2N分期食管癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是食管癌術(shù)后重要的預(yù)后因素，術(shù)前準(zhǔn)確評(píng)價(jià)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移范圍關(guān)系到手術(shù)及術(shù)后放療，淋巴結(jié)未轉(zhuǎn)移患者術(shù)后5年生存率可達(dá)到70%～92%[13]，相比淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者5年生存率只有18%～47%[13-14]。目前CT及EUS主要根據(jù)淋巴結(jié)大于10 mm來判斷，然而，炎性腫大的淋巴結(jié)和小于10 mm淋巴結(jié)與轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)鑒別很困難。PET-CT雖然能夠較好發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，但假陽性較高且檢查價(jià)格昂貴，臨床應(yīng)用受到限制。早期MRI仍根據(jù)形態(tài)大小來評(píng)價(jià)食管癌淋巴結(jié)狀態(tài)，大于10 mm淋巴結(jié)確定為轉(zhuǎn)移，其準(zhǔn)確率與CT相當(dāng)，甚至低于CT[5-6]。Alper等[15]根據(jù)淋巴結(jié)在短時(shí)間反轉(zhuǎn)恢復(fù)序列(short time inversion recovery，STIR)結(jié)合快速自旋回波序列(turbo spin echo sequence，TSE)信號(hào)與正常食管信號(hào)強(qiáng)度的比率來區(qū)分良性及惡性淋巴結(jié)，良性淋巴結(jié)信號(hào)與正常食管組織信號(hào)強(qiáng)度比為0.73±0.3，惡性則為2.03±0.4，敏感度81.3%，特異度98.3%。

彌散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)是觀察病理生理狀態(tài)下活體水分子微觀運(yùn)動(dòng)的生理學(xué)早期改變的功能成像方法。腫瘤細(xì)胞致密使細(xì)胞外自由水空間縮小，癌細(xì)胞異型性明顯、核大深染、細(xì)胞質(zhì)減少、核漿比例增高使細(xì)胞內(nèi)間隙減小，導(dǎo)致水分子在細(xì)胞內(nèi)、外間隙彌散受到限制，在DWI圖像上表現(xiàn)信號(hào)增高。表觀擴(kuò)散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)是用來描述不同方向的分子在擴(kuò)散運(yùn)動(dòng)中的速度和范圍，可以使水分子運(yùn)動(dòng)量化。秦永春等[16]對(duì)35例食管癌患者行大范圍DWI發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移23例，病理結(jié)果轉(zhuǎn)移18例，無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移12例，病理結(jié)果無轉(zhuǎn)移9例；大范圍DWI、病理結(jié)果欠符合8例，總符合率80%，鎖骨上和縱隔淋巴結(jié)符合率達(dá)82.8%，腹部淋巴結(jié)符合率55.6%。同樣張倩倩等[17]應(yīng)用CT及DWI評(píng)價(jià)食管癌術(shù)前淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及N分期對(duì)比研究，發(fā)現(xiàn)DWI評(píng)價(jià)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)的敏感性、特異性、準(zhǔn)確性分別為89.3%、93.9%、93.1%，明顯高于CT的54.2%、92.8%、86.3%，并且認(rèn)為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的ADC值(1.7±0.12)×10-3mm2/s低于非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)(2.61±0.15)×10-3mm2/s， 于是認(rèn)為DWI能更準(zhǔn)確地預(yù)測(cè)食管癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況。但Sakurada等[18]研究發(fā)現(xiàn)DWI判斷淋巴結(jié)狀態(tài)的敏感性和特異性分別為39.4%、92.6%，轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)ADC值明顯高于未轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，于是認(rèn)為DWI在診斷淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移方面作用有限。MRI超順磁性氧化鐵(supermagnetic iron oxide，SPIO)增強(qiáng)檢查為新型的檢查技術(shù)，成像原理為根據(jù)正常淋巴結(jié)內(nèi)有巨噬細(xì)胞，而轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)內(nèi)吞噬細(xì)胞明顯減少，吞噬SPIO能力減弱，因此呈表現(xiàn)高信號(hào)。Nishimura等[19]對(duì)16例食管癌患者行SPIO增強(qiáng)檢查，結(jié)果顯示其敏感度100%，特異度95.4%，準(zhǔn)確度96.2%，在診斷小于5 mm轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)時(shí)比PET-CT更具有優(yōu)勢(shì)。一項(xiàng)薈萃分析發(fā)現(xiàn)MRI的SPIO增強(qiáng)判斷淋巴結(jié)的總體敏感度為0.88%，總體特異度為0.96%，若MRI平掃時(shí)僅分別為63%、93%[20]。

DWI及SPIO增強(qiáng)評(píng)價(jià)食管癌淋巴結(jié)狀態(tài)的準(zhǔn)確度較高，但MRI圖像上并不能顯示全部的淋巴結(jié)情況，因此，對(duì)于淋巴結(jié)陰性的病例要慎重對(duì)待。

1.3M分期PET-CT評(píng)估惡性腫瘤遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移在臨床已經(jīng)得到廣泛應(yīng)用和認(rèn)同，但當(dāng)惡性腫瘤低代謝或良性病變高代謝時(shí)就會(huì)出現(xiàn)假陰性或假陽性，具有一定輻射，且價(jià)格昂貴，難以廣泛應(yīng)用于腫瘤患者的早期全身篩查。全身彌散技術(shù)，是日本學(xué)者Takahara等[21]于2004年首次將DWI與短時(shí)反轉(zhuǎn)恢復(fù)(short-TI inversion recovery，STIR)及單次激勵(lì)平面回波(EPI)等技術(shù)相結(jié)合進(jìn)行三維全身擴(kuò)散加權(quán)成像，即背景抑制全身擴(kuò)散加權(quán)成像(diffusion weighted whole body imaging with background body signal suppression，DWIBS)。DWIBS在自由呼吸狀態(tài)下即可完成薄層、無間隔、全身成像，并得到高信噪比、高分辨率和高對(duì)比度的圖像；經(jīng)過拼接重建，黑白反轉(zhuǎn)等技術(shù)處理后形成全身類PET圖像，可以直觀、立體地顯示全身轉(zhuǎn)移灶分布情況。

Komori等[22]對(duì)16例惡性腫瘤患者同時(shí)行DWIBS及全身PET-CT檢查，發(fā)現(xiàn)DWIBS病變檢出率(92.6%)高于PET-CT(81.5%)。Cafagna等[23]研究發(fā)現(xiàn)DWIBS能確定出36例惡性腫瘤患者的255個(gè)病灶，然而PET-CT只能發(fā)現(xiàn)184個(gè)病灶，DWIBS對(duì)實(shí)性腫瘤的評(píng)價(jià)較好，而對(duì)于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及骨轉(zhuǎn)移灶PET-CT仍是最優(yōu)檢查，DWIBS結(jié)合常規(guī)序列圖像能提高診斷的準(zhǔn)確率。國內(nèi)康厚藝等[24]及Wang等[25]同樣發(fā)現(xiàn)，DWIBS比PET能檢測(cè)出更多病灶，DWIBS對(duì)骨轉(zhuǎn)移灶檢測(cè)率高于PET-CT，且DWIBS是一種無電離輻射、較經(jīng)濟(jì)的檢查手段。近期一項(xiàng)Meta分析13個(gè)研究共1 067名患者，發(fā)現(xiàn)WB-DWI ，PET-CT集合敏感性及特異性分別為0.897、0.895， 0.954、 0.975，認(rèn)為DWIBS與PET-CT對(duì)病灶都有較高的檢測(cè)率，DWI聯(lián)合MRI常規(guī)序列能提高病變顯示率[26]。

DWIBS與PET在轉(zhuǎn)移病變的顯示方面具有較高的一致性，準(zhǔn)確率甚至高于PET-CT，DWIBS聯(lián)合常規(guī)序列可能具有更高準(zhǔn)確率，因此，DWIBS在評(píng)估腫瘤患者轉(zhuǎn)移病變篩查方面極具有潛能。

2　MRI在療效評(píng)價(jià)中的應(yīng)用

食管鋇餐造影是食管癌非手術(shù)治療療效評(píng)價(jià)最簡(jiǎn)單和直觀的手段。但是食管造影只能評(píng)價(jià)食管局部病變情況，對(duì)引流區(qū)淋巴結(jié)治療效果無法評(píng)價(jià)。韓春等[27]應(yīng)用食管鋇餐造影結(jié)合CT評(píng)價(jià)食管癌放療近期療效研究，認(rèn)為放療后造影評(píng)價(jià)完全緩解，CT最大管壁厚度≤1.20 cm，且放療后殘存淋巴結(jié)體積≤1.00 m3者為完全緩解；造影評(píng)價(jià)PR或CT最大管壁厚度>1.20 cm，造影評(píng)價(jià)CR且CT最大管壁厚度≤1.20 cm但放療后殘存淋巴結(jié)體積>1.00 cm3者為部分緩解；造影評(píng)價(jià)穩(wěn)定或療末CT有新發(fā)病灶者為無緩解或病情進(jìn)展。但是食管癌放療后往往會(huì)引起食管黏膜發(fā)生充血、水腫、糜爛及炎細(xì)胞浸潤(rùn)，同時(shí)局部肉芽組織、結(jié)締組織、膠原纖維組織增生，使食管壁增厚，無法從形態(tài)學(xué)上評(píng)價(jià)腫瘤的消退情況。但這些變化DWI多數(shù)并不表現(xiàn)為高信號(hào)，當(dāng)有腫瘤殘留時(shí)表現(xiàn)為高信號(hào)，ADC圖像信號(hào)減低。然而利用DWI評(píng)價(jià)根治性放化療食管癌療效的研究很少，王瀾等[28]研究發(fā)現(xiàn)放療末DWI高信號(hào)消失患者，1、2年生存率分別為82.6%、68.5%；放療后1～3個(gè)月消失組，1、2年生存率分別為74.5%、49.2%；始終未消失組，1年生存率9.1%。放療末ADC值/正常食管ADC值 ≤90%組與>90%組，1、2年生存率分別為56.4%、28.2%和83.1%、75.7%(P<0.05)。認(rèn)為放療末腫瘤區(qū)域ADC值為獨(dú)立預(yù)后影響因素(OR=0.060，P<0.05)。Imanishi等[29]應(yīng)用DWI預(yù)測(cè)及評(píng)價(jià)食管癌放化療反應(yīng)，放化療有反應(yīng)的腫瘤ADC值在放療20 Gy時(shí)高于無反應(yīng)組。把ADC值設(shè)定為 1.00 × 10-3mm2/s界值時(shí)預(yù)測(cè)腫瘤反應(yīng)的敏感度、陽性預(yù)測(cè)值及準(zhǔn)確度分別為79%、73%和74% ，腫瘤放療20 Gy時(shí)反應(yīng)組ADC值上升比率(ΔADC)程度明顯高于無反應(yīng)組，以15%ΔADC為界值點(diǎn)預(yù)測(cè)腫瘤的反應(yīng)敏感度、陽性預(yù)測(cè)值、準(zhǔn)確度為71%、100%和85%。Aoyagi等[30]分析80例食管癌同步放化療患者，治療前高ADC值對(duì)放化療反應(yīng)高于低ADC值，高ADC值(1.10 × 10-3mm2/s)預(yù)后較好。陳偉等[31]探討DWI在預(yù)測(cè)及早期評(píng)價(jià)食管癌同期放化療近期療效中的可行性及應(yīng)用價(jià)值，發(fā)現(xiàn)緩解組在治療第1周末ADC值升高程度高于未緩解組(P=0.000)。緩解組、未緩解組治療1周末腫瘤最大徑與治療前均相近(66.10 mm比62.63 mm，P=0.407；70.90 mm比68.30 mm，P=0.552)。腫瘤治療前ADC值與腫瘤最大徑縮小率間呈負(fù)相關(guān)(r=-0.680，P=0.000)。腫瘤治療后第1周末ROC曲線下面積最大為0.783，ADC值變化率為15.5%作為判斷治療是否有效的敏感性為86.7%，特異性為70.0%，陽性預(yù)測(cè)值為89.7%，陰性預(yù)測(cè)值為63.6%。但是這幾項(xiàng)研究并沒有治療后病理學(xué)的支持，只是與腫瘤消退大小來評(píng)價(jià)治療反應(yīng)。新輔助放化療聯(lián)合手術(shù)治療食管癌與單純手術(shù)相比能明顯提高患者生存率，然而對(duì)治療無病理學(xué)緩解反應(yīng)者不能從中受益，所以鑒別兩者間的差異影響治療方案的選擇[32]。已有大量報(bào)道PET-CT在評(píng)價(jià)食管癌新輔助放化療療效反應(yīng)及預(yù)后有重要作用[33-35]，因其費(fèi)用高昂，以及在放化療后放射性食管炎的出現(xiàn)影響PET-CT準(zhǔn)確性，使其未能廣泛應(yīng)用于新輔助治療的療效評(píng)價(jià)。應(yīng)用DWI評(píng)價(jià)食管癌新輔助治療療效評(píng)價(jià)的臨床研究報(bào)道不多，Aoyagi等[36]報(bào)道ADC值與腫瘤間質(zhì)膠原蛋白及VEGF呈負(fù)相關(guān)，從病理學(xué)證實(shí)ADC值與腫瘤組織的關(guān)系。Cobelli等[37]通過ADC值評(píng)價(jià)食管-胃交界癌與新輔助放化療的病理緩解反應(yīng)的關(guān)系，研究發(fā)現(xiàn)對(duì)治療有緩解反應(yīng)的腫瘤與無緩解反應(yīng)相比，治療前病變ADC值(1.32∶1.63×10-3mm2/s，P=0.002) 較低，治療后ADC 值(2.22∶1.51×10-3mm2/s，P=0.001)較高。治療前后ADC值的變化分?jǐn)?shù)(ΔADC)較無反應(yīng)組明顯升高(ΔADC，85.45%和-8.21%，P=0.000 05)，ΔADC與腫瘤治療的病理反應(yīng)分級(jí)呈負(fù)相關(guān)(r=-0.71，P=0.000 004)；而治療前后腫瘤體積(ΔV)與治療反應(yīng)及反應(yīng)分級(jí)無相關(guān)關(guān)系，于是認(rèn)為ADC值可以作為腫瘤新輔助治療反應(yīng)的可靠指標(biāo)。

借助DWI和ADC圖像，通過測(cè)量ADC值可取得病變組織擴(kuò)散的量化指標(biāo)，對(duì)食管癌放化療療效評(píng)價(jià)方面有較大的應(yīng)用價(jià)值，尤其在預(yù)測(cè)食管癌新輔助放化療后病理緩解反應(yīng)方面的價(jià)值有待進(jìn)一步探討。

3　小結(jié)

雖然MRI功能成像在食管癌TNM分期及療效評(píng)價(jià)中的應(yīng)用仍存在爭(zhēng)議，但隨著MRI硬件及軟件發(fā)展，將有更多的功能成像應(yīng)用于食管癌的研究，越來越凸顯出MRI功能成像在食管癌方面的應(yīng)用價(jià)值。

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王建華，E-mail：huanjianye@sina.cn。

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10.3969/j.issn.1004-437X.2016.08.029

2015-11-21)