珊瑚礁隱居生物的研究現(xiàn)狀和展望*

廖 馨,周浩郎

(廣西科學(xué)院,廣西海洋科學(xué)院(廣西紅樹林研究中心),廣西紅樹林保護(hù)與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣西北海 536007)

珊瑚礁被比喻為“海洋的熱帶雨林”,是地球上生產(chǎn)力最高、生物多樣性最為豐富的海洋生態(tài)系統(tǒng)[1],在全球碳循環(huán)中扮演著重要角色。然而,珊瑚礁又是非常脆弱的生態(tài)系統(tǒng),全球氣候變化、海水酸化、海平面上升等一系列生態(tài)問題和人類活動(dòng)的影響導(dǎo)致全球范圍內(nèi)的珊瑚礁持續(xù)退化,且白化頻度和嚴(yán)重度不斷上升[2,3]。在過去的幾十年里,全球科學(xué)家圍繞珊瑚礁地質(zhì)學(xué)、生物學(xué)、基因組學(xué)、共生關(guān)系、生態(tài)修復(fù)、生物多樣性、應(yīng)對(duì)氣候變化和海洋酸化等方面開展了較多的研究[4-10]。其中,珊瑚礁生物多樣性領(lǐng)域的研究多集中于基于形態(tài)學(xué)的珊瑚多樣性[11,12]、基于分子生物學(xué)的珊瑚進(jìn)化和遺傳距離分析[13,14]、魚類[15,16]、潛水可見的底棲動(dòng)物等[17,18]方面,而實(shí)際上珊瑚礁區(qū)存在的生物種類遠(yuǎn)不止魚類和大型底棲動(dòng)物。

珊瑚礁隱居生物(或底內(nèi)生物,Cryptofauna)是棲息于活珊瑚隱匿空間和死珊瑚碎礫里的后生動(dòng)物的總稱[19,20]。珊瑚礁內(nèi)的無脊椎動(dòng)物已被發(fā)現(xiàn)多達(dá)16.5萬種,而科學(xué)家預(yù)測(cè)有屬于31個(gè)門、多達(dá)900萬種的隱居生物還未被描述[21]。隱居生物構(gòu)成了已知珊瑚礁物種的90%以上[22],單位面積的隱居生物多樣性和生物量遠(yuǎn)高于珊瑚礁環(huán)境中的其他生物[23],其群落在珊瑚礁營養(yǎng)動(dòng)力和能量代謝上行使著重要的生態(tài)功能,有不可或缺的作用[24,25]。

1 珊瑚礁隱居生物的定義和類別

隱匿生活于珊瑚分枝、裂隙以及死珊瑚碎礫的縫隙空間的生物即為珊瑚礁隱居生物[19,20]。珊瑚礁隱居生物或營附著生活或營運(yùn)動(dòng)生活,涵蓋了幾乎所有的后生動(dòng)物門類,包括多孔動(dòng)物門、環(huán)節(jié)動(dòng)物門、星蟲動(dòng)物門、軟體動(dòng)物門、節(jié)肢動(dòng)物門、棘皮動(dòng)物門、脊索動(dòng)物門等[23,26]。

2 珊瑚礁隱居生物的作用

珊瑚礁隱居生物對(duì)珊瑚礁生境結(jié)構(gòu)的形成有著重要的影響[27-29]。例如,海綿、貽貝等生物會(huì)弱化珊瑚的骨架,促進(jìn)珊瑚的無性繁殖[30-32];渦蟲、海星、海膽、寄居蟹、多毛類、纓鰓蟲、海蛞蝓等會(huì)攝食珊瑚,這些生物大量聚集時(shí)會(huì)傷害珊瑚[33];具有生物腐蝕作用的藤壺、貽貝、多毛類、星蟲和海綿會(huì)鉆入死珊瑚骨架中并降解珊瑚碳酸鈣物質(zhì)[30,34]。此外,海綿和海鞘等隱居生物能將珊瑚碎塊膠結(jié)并緊固成穩(wěn)定的底質(zhì),利于珊瑚礁體的補(bǔ)充和生長[35,36];隱居于珊瑚枝條縫隙中的一些蝦、蟹會(huì)清潔珊瑚[37],促進(jìn)珊瑚黏液的分泌,并護(hù)衛(wèi)珊瑚免于被食用[38,39]。

珊瑚礁隱居生物是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)網(wǎng)絡(luò)的支配成員,對(duì)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)功能的發(fā)揮至關(guān)重要。珊瑚礁隱居生物在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中扮演著不同的角色,包括屑食者、濾食者、捕食者和植食者。碎屑食性的隱居生物(如甲殼動(dòng)物、棘皮動(dòng)物、魚類)能消解有機(jī)沉積物和糞便[37,40],將其轉(zhuǎn)化成生命可以利用的形態(tài)。濾食性的珊瑚礁隱居生物(如雙殼貝類、海鞘、海綿)在水體中捕食浮游動(dòng)植物,將其轉(zhuǎn)化為底棲生物的生物量[41,42]。植食性的珊瑚礁隱居生物(如腹足類和甲殼類)能吃掉珊瑚藻類,也能在珊瑚的遮護(hù)下免遭雀鯛、鮋科等礁棲魚類的捕食而占據(jù)優(yōu)勢(shì)種的地位[43]。

3 海洋酸化對(duì)珊瑚礁隱居生物的影響

全球珊瑚礁正面臨多方面的威脅,珊瑚礁生物群落結(jié)構(gòu)不同,其對(duì)環(huán)境壓力的響應(yīng)就不同?？茖W(xué)合理地制訂珊瑚礁修復(fù)措施需要全方位考慮,其中應(yīng)包括珊瑚礁的生物多樣性因素,如果隱居生物這一重要的因素被忽略,那么珊瑚礁的保護(hù)效率就可能被削弱。

海水pH值的降低稱為海洋酸化,表現(xiàn)為海水碳飽和濃度的降低,會(huì)影響海洋生物的鈣增生,降低鈣化率和加速生物溶蝕。人們關(guān)注到長期的海洋酸化會(huì)導(dǎo)致珊瑚礁復(fù)雜性結(jié)構(gòu)的簡化,但往往忽略了珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中的生物對(duì)海洋酸化的響應(yīng)[44]。一方面,珊瑚礁隱居生物中的貝類、甲殼類等多種鈣化生物會(huì)因海洋酸化而降低生物鈣的增生,其胚胎、幼體的發(fā)育以及生活史會(huì)因此受到影響,而胚胎和幼體發(fā)育是否正常決定種群世代繁衍能否完成。另一方面,海洋酸化引起的珊瑚礁結(jié)構(gòu)的變化會(huì)造成棲息在其凹隙內(nèi)部的隱居生物的生物多樣性、豐度、生物量、優(yōu)勢(shì)種的變化以及棲息地的遷移[45]。因此,海洋酸化不僅僅會(huì)直接影響隱居生物,其引發(fā)的造礁珊瑚結(jié)構(gòu)的改變也會(huì)間接影響隱居生物,繼而進(jìn)一步影響珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的功能。

因此,只研究造礁珊瑚本身的變化不足以判斷海洋酸化對(duì)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)造成的影響,還需進(jìn)一步開展珊瑚礁隱居生物的研究,才能全面認(rèn)識(shí)海洋酸化對(duì)珊瑚礁的生態(tài)影響[46]。通過對(duì)珊瑚礁隱居生物的了解,又可以反過來幫助認(rèn)識(shí)和判斷珊瑚礁的狀況及變化趨勢(shì)。目前,人們對(duì)珊瑚礁隱居生物群落對(duì)海洋酸化的生態(tài)響應(yīng)仍所知甚少,國內(nèi)相關(guān)研究尤為缺乏,概因?qū)ι汉鹘鸽[居生物這一豐富的動(dòng)物群落了解不足。

4 珊瑚礁隱居生物的研究方法

4.1 珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置(ARMS)

重視程度不夠和研究方法的局限,造成人們對(duì)珊瑚礁隱居生物的生物學(xué)和生態(tài)功能知之甚少[47]。利用箱式采泥器可以無破壞性地采集礁區(qū)底棲動(dòng)物,但無法采集到珊瑚礁內(nèi)部的隱居生物。采用截線法和樣框法拍攝高清珊瑚照片和錄像于電腦上進(jìn)行分析,是研究珊瑚礁生物多樣性最常用的方法,可有效用于營固著生活的動(dòng)物以及活動(dòng)緩慢的棘皮類、貝類等大型底棲動(dòng)物的調(diào)查研究,但并不適用于運(yùn)動(dòng)迅速的魚類、甲殼類等的調(diào)查研究,更無法用于隱居生物的調(diào)查研究[48]。鑒于珊瑚礁隱居生物研究的重要性,1978年,聯(lián)合國教科文組織提出了采用斗式抓泥器、重力采集器對(duì)珊瑚礁隱居生物進(jìn)行研究的方法[49],但這些方法會(huì)對(duì)礁石區(qū)產(chǎn)生不同程度的破壞。

為無破壞性并標(biāo)準(zhǔn)化地對(duì)珊瑚礁隱居生物開展研究,美國國家海洋和大氣管理局(NOAA)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)處(Coral Reef Ecosystem Division,CRED)、海洋生物普查計(jì)劃(Census of Marine Life,CoML)和珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)普查計(jì)劃(Census of Coral Reef Ecosystems,CReefs)共同開發(fā)了一種珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置(Autonomous Reef Monitoring Structures,ARMS),如圖1所示。該裝置是由9層22.5 cm×22.5 cm×1.27 cm的聚氯乙烯(PVC) 板組裝而成,通過模擬珊瑚礁生境和結(jié)構(gòu)來吸引無脊椎動(dòng)物以及藻類等生物的棲息[50],用于評(píng)估和探明全球尺度下珊瑚礁隱居生物的多樣性、分布、豐度和群落結(jié)構(gòu)。

圖1 珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置示意

一個(gè)珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置可收集到的運(yùn)動(dòng)和固著隱居生物多達(dá)數(shù)十種,數(shù)量成百上千,可謂理想的采樣平臺(tái)。利用珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置可實(shí)現(xiàn)以標(biāo)準(zhǔn)化、可重復(fù)、系統(tǒng)化的方式收集珊瑚礁隱居生物并分析其多樣性、棲息密度和豐度等數(shù)據(jù),提高研究者監(jiān)測(cè)和研究隱居生物群落的能力,所獲得的數(shù)據(jù)可在全球尺度和時(shí)間尺度上進(jìn)行比對(duì)。

珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置從2006年開始設(shè)計(jì),到2008年完成試用[51]。2009年后,全球各國在海底配置了超過2 000個(gè)珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置并開展一系列研究,評(píng)估南太平洋、地中海、加勒比海、紅海等珊瑚礁區(qū)的生物多樣性,這些研究不局限于隱居生物,還包括底棲無脊椎動(dòng)物、藻類、微生物等[52-55]。2020年,中國水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所借鑒珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置收集生物的方式,對(duì)大亞灣的底棲生物進(jìn)行了研究[56]。采用珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置收集的樣本中有多種新種和新紀(jì)錄種被發(fā)現(xiàn),反映了珊瑚礁隱居生物為人所知甚少,珊瑚礁隱居生物研究仍是海洋生物多樣性研究的洼地和寶庫[57,58]。

4.2 珊瑚礁隱居生物的物種鑒定

利用珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置采集到的隱居生物被分離后,先進(jìn)行形態(tài)學(xué)鑒定,即將自海底取出的珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置拆解,拍照并記錄每一塊PVC板后,用過濾海水洗出或刮下其上所有的生物,隨后進(jìn)行樣品的處理、保存、計(jì)數(shù)以及形態(tài)學(xué)鑒定等[59]。但由于對(duì)珊瑚礁隱居生物認(rèn)識(shí)不足,傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)方法很難分類并鑒定出利用珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置采集到的所有隱居生物物種,形態(tài)分類鑒定存在較大的專業(yè)局限性。

個(gè)體不完整或研究人員難以通過形態(tài)學(xué)分類的物種,可通過分子條形碼輔助鑒定。分子條形碼是指將基因序列作為物種鑒定的標(biāo)準(zhǔn)參照[59,60]。在大多數(shù)物種中,線粒體DNA (mitochondrial DNA,mtDNA)相對(duì)于細(xì)胞核DNA來說更適合作為條形碼靶標(biāo):線粒體細(xì)胞色素氧化酶Ⅰ(COⅠ)基因有著最豐富的參考序列數(shù)據(jù)庫,對(duì)物種的鑒定特異性較高,是最常見的分子條形碼基因[61,62]。此外,12S rRNA、16S rRNA、18S rRNA等也被用作不同門類物種鑒定的分子條形碼[63]。

近年來,下一代高通量測(cè)序技術(shù)高速發(fā)展,在宏條形碼(Metabarcoding)的助力下,使得從一個(gè)樣本中測(cè)序并分析出數(shù)以百萬級(jí)的分子條形碼序列成為可能,因此該技術(shù)已被廣泛地應(yīng)用于生物多樣性的研究中[64,65]。將所有獲得的物種(特別是小型無脊椎動(dòng)物以及原生動(dòng)物、微生物等)一起混合提取DNA后,通過下一代高通量測(cè)序和宏分子條形碼分析可得到混合樣品里所有的物種信息[66]。Pearman等[48]在對(duì)紅海3個(gè)近岸珊瑚礁進(jìn)行監(jiān)測(cè)時(shí)發(fā)現(xiàn),利用珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置收集到的動(dòng)物種類遠(yuǎn)高于水下攝影見到的動(dòng)物種類,而通過混合樣本提取DNA高通量測(cè)序后分析分子條形碼所得到的物種種類,比形態(tài)學(xué)鑒定的結(jié)果又要高1-2個(gè)數(shù)量級(jí)。

分子條形碼和高通量測(cè)序技術(shù)大大提升了隱居生物研究的效率,但是傳統(tǒng)的、基于形態(tài)學(xué)的分類方法仍是該項(xiàng)研究的基石。特別是隱居生物中存在的諸多新物種,仍需通過形態(tài)鑒定初步分類后,再獲取分子條形碼數(shù)據(jù)并上傳,從而充實(shí)隱居生物分子條形碼數(shù)據(jù)庫以供全球研究者參考。

5 基于文獻(xiàn)檢索的國內(nèi)外隱居生物研究現(xiàn)狀

使用 Web of Science 數(shù)據(jù)庫(網(wǎng)址為https://apps.webofknowledge.com)搜索主題為“cryptofauna coral reefs”的文獻(xiàn),共檢索到1988-2023年發(fā)表的論文91篇(截至2023年10月)。研究的范圍覆蓋隱居生物多樣性的研究[67,68],分子條形碼研究[69],對(duì)海洋酸化的響應(yīng)[70],隱居生物群落結(jié)構(gòu)[71-73],隱居生物和珊瑚礁的營養(yǎng)、生態(tài)功能的關(guān)聯(lián)[74,75]等。按國家分類(圖2),來自澳大利亞、美國和日本的研究機(jī)構(gòu)發(fā)文量排名前3,分別發(fā)表26、24、11篇論文,研究區(qū)域包括大堡礁[72]、印度洋查戈斯群島[76]、夏威夷群島[73]、伯利茲堡礁[77]、加勒比海[78]等珊瑚礁區(qū)域。來自中國的2篇論文出自南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室(廣州)-香港科技大學(xué)的共建香港分部實(shí)驗(yàn)室,其中一篇為研究法屬波利尼西亞的莫雷阿島珊瑚礁隱居生物的論文[50],另一篇為關(guān)于韓國濟(jì)州島珊瑚礁隱居生物的綜述[79]。在中國知網(wǎng)中搜索“隱居生物”得到的文獻(xiàn)數(shù)為0,表明國內(nèi)的珊瑚礁隱居生物研究仍屬于空白領(lǐng)域。

圖2 Web of Science 數(shù)據(jù)庫中檢索“cryptofauna coral reefs”的出版物數(shù)量(國家,排名前20)

在Web of Science 數(shù)據(jù)庫中搜索主題“Autonomous Reef Monitoring Structures ARMS”,得到2013-2023年的34篇論文(截至2023年10月)。論文主要來自美國、沙特阿拉伯、法國和意大利等國家(圖3),研究內(nèi)容主要集中在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的生物多樣性方面,其中來自中國的論文是前述關(guān)于韓國濟(jì)州島珊瑚礁隱居生物的綜述[79]。在中國知網(wǎng)搜索相關(guān)的主題和關(guān)鍵詞,得到的文獻(xiàn)數(shù)量仍為0,說明國內(nèi)尚未開展此項(xiàng)研究。從以上文獻(xiàn)檢索的結(jié)果來看,珊瑚礁隱居生物和基于珊瑚自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置的研究無論在國內(nèi)還是在國外都起步較晚,該方法仍有待推廣。

圖3 Web of Science 數(shù)據(jù)庫中檢索“Autonomous Reef Monitoring Structures ARMS”的出版物數(shù)量(國家,排名前10)

6 展望

珊瑚礁隱居生物被認(rèn)為是珊瑚礁中多樣性最豐富的一群生物,其物種涵蓋所有的海洋無脊椎動(dòng)物門類。由于珊瑚礁隱居生物的隱居特性和采樣方法的局限等,珊瑚礁隱居生物的生物多樣性認(rèn)識(shí)仍存在諸多空白,需要開展更為廣泛深入的研究。采用諸如國際標(biāo)準(zhǔn)的珊瑚礁自動(dòng)監(jiān)測(cè)裝置進(jìn)行珊瑚礁隱居生物的采樣是可取的方法,利于開展無破壞性的珊瑚礁研究工作,所獲數(shù)據(jù)可進(jìn)行不同時(shí)空尺度的比對(duì),從而探索珊瑚礁結(jié)構(gòu)、構(gòu)造與珊瑚礁隱居生物多樣性的關(guān)系,揭示珊瑚礁隱居生物的分布格局及其驅(qū)動(dòng)因素。

珊瑚礁隱居生物的生物量遠(yuǎn)高于其表面棲息的動(dòng)物類群,表明其是珊瑚礁營養(yǎng)層級(jí)結(jié)構(gòu)中極為重要的一環(huán),它們不僅為魚類提供食物來源,而且其自身也可以是捕食者、植食者、屑食者、濾食者和腐食者,在珊瑚礁食物鏈和營養(yǎng)流動(dòng)中起到重要的作用。開展珊瑚礁隱居生物營養(yǎng)動(dòng)力學(xué)的研究,例如水體營養(yǎng)與珊瑚礁隱居生物生物量的關(guān)系、珊瑚礁隱居生物與珊瑚礁魚類的營養(yǎng)關(guān)聯(lián)等,有助于深入認(rèn)識(shí)珊瑚礁高生產(chǎn)力的機(jī)理,了解珊瑚礁退化對(duì)隱居生物的影響以及對(duì)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)功能的影響。

珊瑚礁隱居生物物種多樣性豐富、生物量高,在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)中作用巨大,因此科學(xué)地認(rèn)知珊瑚礁隱居生物,有助于更加全面地認(rèn)識(shí)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)。因其個(gè)體微小和隱匿生活的特性,珊瑚礁隱居生物易被忽略,科學(xué)認(rèn)識(shí)仍有缺口,國內(nèi)外相關(guān)研究均很有限,需進(jìn)一步拓展和深化。

處于人類世的珊瑚礁,面臨人類活動(dòng)的嚴(yán)重干擾及其所引起的環(huán)境變化的影響。無疑,更全面科學(xué)地認(rèn)知包括珊瑚礁隱居生物在內(nèi)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng),將有助于采取科學(xué)有效的應(yīng)對(duì)措施,提高珊瑚礁保護(hù)的有效性。