鱘形目魚(yú)類(lèi)重要形態(tài)與生態(tài)特征的演化格局與適應(yīng)策略

姜 明 劉煥章

(1.大連海洋大學(xué)水產(chǎn)與生命學(xué)院,大連 116023;2.中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所水生生物多樣性與保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,武漢 430072)

鱘形目是一群僅分布于北半球的大型魚(yú)類(lèi),擁有漫長(zhǎng)的演化歷史,重要的經(jīng)濟(jì)和研究?jī)r(jià)值,一直是系統(tǒng)學(xué)、生態(tài)學(xué)及保護(hù)生物學(xué)研究的熱點(diǎn)對(duì)象[1—7]。已有研究表明,鱘形目魚(yú)類(lèi)有27種,可分為匙吻鱘科和鱘科[1]。匙吻鱘科僅有2種,分別是中國(guó)的白鱘和北美的匙吻鱘。鱘科由3個(gè)類(lèi)群組成,分別是尖吻鱘類(lèi)群(2種,分布于大西洋兩岸的北美和歐洲)、太平洋類(lèi)群(7種,分布于太平洋兩岸的北美和亞洲)和大西洋類(lèi)群(16種,分布于大西洋兩岸的北美和歐洲)[6]。

鱘形目魚(yú)類(lèi)具有多樣化的生活史類(lèi)型[8]。在生活習(xí)性方面,匙吻鱘科生活在純淡水環(huán)境;尖吻鱘類(lèi)群具有河海洄游習(xí)性;大西洋類(lèi)群定居于淡水或具有半咸水洄游習(xí)性;太平洋類(lèi)群定居于淡水或具有河海洄游習(xí)性。在食性方面,白鱘為魚(yú)食性,匙吻鱘為濾食性;尖吻鱘類(lèi)群以底棲動(dòng)物和小魚(yú)為食;大西洋類(lèi)群的半咸水洄游物種通常捕食魚(yú)類(lèi),淡水定居物種多以底棲無(wú)脊椎動(dòng)物和小魚(yú)為食;太平洋類(lèi)群中的河海洄游物種為魚(yú)食性,淡水定居物種通常攝食底棲動(dòng)物和小魚(yú),我國(guó)長(zhǎng)江流域的長(zhǎng)江鱘為雜食性。為適應(yīng)這些不同的生活方式,鱘形目魚(yú)類(lèi)不同物種在身體大小、鰭條數(shù)、骨板數(shù)和鰓耙數(shù)等形態(tài)特征方面存在著明顯的差異;在食性、初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間等生態(tài)學(xué)特征上也具有差異。這些差異的演化規(guī)律和鱘形目魚(yú)類(lèi)的適應(yīng)策略如何,是鱘形目魚(yú)類(lèi)演化和保護(hù)研究中的一個(gè)重要議題。

著名進(jìn)化生物學(xué)家Dobzhansky[9]有一個(gè)影響廣泛的論斷,離開(kāi)了演化的指導(dǎo),生物學(xué)毫無(wú)意義可言。傳統(tǒng)上,研究生物特征的差異,常常用普通的統(tǒng)計(jì)方法進(jìn)行比較。現(xiàn)代系統(tǒng)發(fā)育比較方法(Phylogenetic comparative methods,PCMs)基于物種系統(tǒng)樹(shù),結(jié)合各種統(tǒng)計(jì)分析,在系統(tǒng)發(fā)育的框架下,重建生物類(lèi)群祖先的特征狀況;分析重要進(jìn)化事件發(fā)生的時(shí)間;探討生物進(jìn)化過(guò)程的快慢節(jié)律,以及逐漸演變或快速演變的形式;分析特征的相關(guān)演變,等重要的科學(xué)問(wèn)題[10—18]。因此,系統(tǒng)發(fā)育比較方法成為了現(xiàn)代應(yīng)用進(jìn)化生物學(xué)研究的重要手段。例如,依據(jù)著名的Cope’s rule,在生物的演化過(guò)程中,體型呈逐漸變大的趨勢(shì)[19]。Laurin[20]對(duì)羊膜卵動(dòng)物的分析發(fā)現(xiàn),頭蓋骨和骶前區(qū)的長(zhǎng)度具有強(qiáng)烈的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào);羊膜卵動(dòng)物的祖先體型小,隨著類(lèi)群的演化而體型變大;但是檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn)Cope’s rule僅存在于早期的爬行型類(lèi)物種,而不存在于早期的堅(jiān)頭類(lèi)物種,表明Cope’s rule有一定的適用范圍。因此,系統(tǒng)發(fā)育比較方法的使用,為我們研究特征的演化和適應(yīng),準(zhǔn)確地檢驗(yàn)各種演化假說(shuō)提供了有效的途徑。

本文通過(guò)收集鱘形目魚(yú)類(lèi)線粒體基因組數(shù)據(jù),構(gòu)建物種分子系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)。采用系統(tǒng)發(fā)育比較方法,分析鱘形目魚(yú)類(lèi)重要形態(tài)和生態(tài)特征的演化格局與過(guò)程,檢驗(yàn)特征演化的系統(tǒng)發(fā)育保守性,以及特征之間的相關(guān)性。通過(guò)研究鱘形目魚(yú)類(lèi)特征的演化規(guī)律,從而理解鱘形目魚(yú)類(lèi)宏進(jìn)化的格局與過(guò)程,及其對(duì)環(huán)境的適應(yīng)策略,為鱘形目魚(yú)類(lèi)的保護(hù)提供參考信息。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)來(lái)源

從GenBank共下載了27種鱘形目魚(yú)類(lèi)的線粒體全基因組序列,選用2種多鰭魚(yú)類(lèi)(Polypterus ornatipinnis、Erpetoichthys calabaricus)作為外類(lèi)群,構(gòu)建鱘形目魚(yú)類(lèi)系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)。

從正式發(fā)表的學(xué)術(shù)論文和專(zhuān)著中[8,21—33],收集整理出12個(gè)鱘形目魚(yú)類(lèi)的重要形態(tài)、生態(tài)特征。這些特征可分為5個(gè)類(lèi)別: (1)生活習(xí)性相關(guān)特征(生活環(huán)境及是否具備洄游習(xí)性);(2)體型相關(guān)特征(身體大小即雌性最大潛在體長(zhǎng));(3)運(yùn)動(dòng)相關(guān)特征(背鰭條數(shù)、臀鰭條數(shù)、背鰭后骨板數(shù)和臀鰭后骨板數(shù));(4)營(yíng)養(yǎng)相關(guān)特征(食性和鰓耙數(shù));(5)繁殖相關(guān)特征(卵徑、雌性初次性成熟年齡、雄性初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間)。

1.2 數(shù)據(jù)處理

系統(tǒng)發(fā)育分析及分化時(shí)間估算收集鱘形目魚(yú)類(lèi)及外類(lèi)群線粒體基因全序列數(shù)據(jù),剔除容易發(fā)生變異的控制區(qū)序列(Control region)[34],在軟件CLUSTAL X[35]進(jìn)行序列的多重比對(duì),使用軟件GBlocks排除模糊位點(diǎn)[36],最終得到總長(zhǎng)度為16026 bp的數(shù)據(jù),包括37個(gè)基因,即13個(gè)PCGs、22個(gè)tRNAs和2個(gè)rRNAs。在Phylosuite[37]中,使用ModleFinder[38]計(jì)算數(shù)據(jù)的最佳堿基替代模型,分別采用最大似然法(Maximum likehood,ML)[39]和貝葉斯法(Bayesian inference,BI)[40]構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)。其中ML樹(shù)使用IQ-TREE軟件[41],選擇超快自展法(Ultrafast bootstraping)[42],節(jié)點(diǎn)可靠性采用1000次的bootstrap進(jìn)行評(píng)估。BI樹(shù)使用Mrbayes軟件[43],設(shè)置起始樹(shù)為隨機(jī)樹(shù),再運(yùn)行4條獨(dú)立的馬爾可夫鏈(Markov chain),3條熱鏈(Hot chain)和1條冷鏈(Cold chain),運(yùn)行6.6×106代,每運(yùn)行100代抽樣1次,得到66001棵樹(shù),舍去25%的老化樣本,根據(jù)剩余樣本構(gòu)建最終的一致樹(shù),并計(jì)算貝葉斯后驗(yàn)概率,保證分列頻率平均標(biāo)準(zhǔn)差(Average standard deviation of split frequencies)小于0.01。在Iqtree web server中對(duì)系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)進(jìn)行拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)檢驗(yàn),分別采用SH(Shimodaira-Hasegawa test)[44]、WSH(Weighted Shimodaira-Hasegawa test)[44]、WKH(Weighted Kishino-Hasegawa test)[45]、KH(Kishino-Hasegawa test)[45]和AU(Approximately-Unbiased test)[46]共5種方法進(jìn)行分析,并設(shè)置1000次重復(fù)。

選擇支持率最高的系統(tǒng)發(fā)育樹(shù),用于系統(tǒng)發(fā)育比較分析。根據(jù)鱘形目化石記錄和已發(fā)表的文獻(xiàn)確定了4個(gè)時(shí)間校準(zhǔn)點(diǎn): (1)鱘形目、多鰭魚(yú)目共同祖先的分化時(shí)間(351.5—409.1 Ma)[47];(2)化石Chondrosteus acipenseroides(190.8—199.3 Ma)約束鱘形目祖先的分化時(shí)間[48];(3)化石Paleopsephurus wilsoni(70.6—83.5 Ma)約束匙吻鱘科分化時(shí)間[49];(4)化石Peipiaosteus pani(122.5—130.0 Ma)約束鱘科分化時(shí)間[50]。采用BEAST v1.10[51]中的貝葉斯馬爾科夫鏈蒙特卡洛方法(Markov chain Monte Carlo,MCMC)估計(jì)各分支間的分化時(shí)間,分化時(shí)間計(jì)算基于正態(tài)松弛模型(Lognormal relaxed),根據(jù)ModleFinder計(jì)算的最佳堿基替代模型,在Yule模型設(shè)置樹(shù)先驗(yàn),總共運(yùn)算8.53×108代,每5.6×104代進(jìn)行一次抽樣。在Tracer v1.7.1[51]中檢驗(yàn)收斂性,保證各項(xiàng)參數(shù)的ESS值(Effective sample size)大于200。最終結(jié)果舍棄10%的老化樣本,使用TreeAnnotator生成最大可信樹(shù),在FigTree v1.4.4[52]中顯示帶有分化時(shí)間的分支圖。

特征數(shù)據(jù)的處理在12個(gè)特征中,有10個(gè)屬于連續(xù)特征。不同物種的連續(xù)特征使用平均值代表,包括雌性最大潛在體長(zhǎng)、背鰭條數(shù)、臀鰭條數(shù)、背鰭后骨板數(shù)、臀鰭后骨板數(shù)、鰓耙數(shù)、卵徑、雌性初次性成熟年齡、雄性初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間。其余2個(gè)為離散特征,將不同物種分為不同類(lèi)型。生活習(xí)性方面,根據(jù)生存環(huán)境和洄游情況劃分為淡水定居型、半咸水洄游型和河海洄游型;食性方面,根據(jù)食物類(lèi)型劃分為雜食性、魚(yú)食性、底棲動(dòng)物和小魚(yú)食性、昆蟲(chóng)幼體食性和濾食性。對(duì)于個(gè)別缺失的數(shù)據(jù),在計(jì)算中采用近緣物種的數(shù)據(jù)填補(bǔ)。

祖征狀態(tài)重建基于BEAST軟件構(gòu)建的鱘形目魚(yú)類(lèi)系統(tǒng)發(fā)育樹(shù),進(jìn)行12個(gè)特征的祖征狀態(tài)重建。對(duì)于食性和生活習(xí)性2個(gè)離散特征,在Mesquite v3.7軟件[53],采用最大似然法(ML)計(jì)算,將所有特征狀態(tài)視為可逆(Reversible)無(wú)序(Unordered)的特征。對(duì)于最大體長(zhǎng)、鰓耙數(shù)等10個(gè)連續(xù)特征,在R 4.0.3軟件[54]使用“ape”包[55]中最大似然法(ML)估計(jì)連續(xù)特征的祖先節(jié)點(diǎn)狀態(tài),并使用“phytools”包[56]在系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)上進(jìn)行特征的標(biāo)注。

系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)檢測(cè)對(duì)于連續(xù)特征,系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)Blomberg’sK[57]和Pagel’sλ[58]為目前使用最廣泛的特征系統(tǒng)發(fā)育保守性度量指標(biāo)。比較特征的觀察值與布朗運(yùn)動(dòng)模型預(yù)測(cè)值的差異,以判斷特征系統(tǒng)發(fā)育保守性的程度,再通過(guò)零模型進(jìn)行K值和λ值的顯著性檢驗(yàn)。K值和λ值數(shù)值越大,特征系統(tǒng)發(fā)育保守性越強(qiáng)[59]。上述計(jì)算通過(guò)R包“phytools”[56]實(shí)現(xiàn)。

對(duì)于離散性狀,使用二元性狀系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)D(Phylogenetic signal of binary traits,D)[60]分別度量離散性狀不同類(lèi)型的系統(tǒng)發(fā)育保守性。D值法通過(guò)比較系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)所有姐妹分支差異之和的大小來(lái)反映是否存在譜系信號(hào)及其強(qiáng)度,性狀聚集的姐妹分支差異之和較小;性狀隨機(jī)的姐妹分支的差異之和較大。再使用隨機(jī)模型和布朗運(yùn)動(dòng)模型進(jìn)行D值的顯著性檢驗(yàn)。D值越小,特征系統(tǒng)發(fā)育保守性越強(qiáng)。上述計(jì)算通過(guò)R包“caper”[61]實(shí)現(xiàn)。

特征相關(guān)性分析對(duì)鰭條數(shù)、骨板數(shù)、鰓耙數(shù)和卵徑等10個(gè)連續(xù)特征,運(yùn)用系統(tǒng)發(fā)育獨(dú)立性比較法(Phylogenetic independent contrasts,PIC)[16]去除特征分析中系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的影響,所得的數(shù)據(jù)使用皮爾遜積矩相關(guān)系數(shù)(Pearson product-moment correlation coefficient,r)進(jìn)行相關(guān)性分析。r介于-1與1之間,|r|越大,特征間相關(guān)程度越高,r＞0表示特征趨同進(jìn)化,r＜0代表特征趨異進(jìn)化。上述PIC值的計(jì)算通過(guò)R包“ape”的pic函數(shù)實(shí)現(xiàn)[61]。

采用單因素馬爾可夫鏈蒙特卡洛廣義線性混合模型(Markov chain monte carlo for generalized linear mixed models,MCMCglmm),在考慮種間系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的基礎(chǔ)上,研究鱘形目魚(yú)類(lèi)的2個(gè)離散特征的相關(guān)性及離散特征與連續(xù)特征之間的相關(guān)性。MCMCglmm模型基于貝葉斯蒙特卡洛抽樣估計(jì)參數(shù),得到參數(shù)的后驗(yàn)概率分布。特征的相關(guān)性使用后驗(yàn)均值(Posterior means,post.mean)評(píng)估,post.mean值越高相關(guān)表示性越強(qiáng),并根據(jù)Pmcmc值判斷顯著性。此分析在R包“MCMCglmm”完成[62],每個(gè)模型采樣(Nitt)1000000次,預(yù)熱(Burnin)100000次,采樣間隔(Thin)50次。使用鱘形目魚(yú)類(lèi)系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系作為隨機(jī)變量,并分別將生活習(xí)性和食性2個(gè)離散特征作為獨(dú)立自變量,將鰓耙數(shù)、背鰭條數(shù)、臀鰭條數(shù)、背鰭后骨板數(shù)、臀鰭后骨板數(shù)、雌性最大潛在體長(zhǎng)、產(chǎn)卵間隔時(shí)間、雌性初次性成熟年齡、雄性初次性成熟年齡和卵徑、產(chǎn)卵間隔時(shí)間10個(gè)連續(xù)特征作為獨(dú)立因變量,構(gòu)建20個(gè)MCMCglmm模型分析其相關(guān)性。此外,還構(gòu)建1個(gè)MCMCglmm模型研究2個(gè)離散特征即生活習(xí)性和食性之間的相關(guān)性。

2 結(jié)果

2.1 分子系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系及分化時(shí)間

基于線粒體基因組數(shù)據(jù)進(jìn)行分子系統(tǒng)發(fā)育重建,貝葉斯推理(BI)和最大似然法(ML)中多數(shù)節(jié)點(diǎn)獲得了較高的支持率,其拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)大體一致(圖1和圖 2),所有數(shù)據(jù)均支持鱘科與匙吻鱘科分別為單系類(lèi)群。對(duì)ML樹(shù)和BI樹(shù)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)檢驗(yàn),結(jié)果支持ML樹(shù)為最優(yōu)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)。

圖1 基于最大似然法構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)Fig.1 Constructed phylogenetic tree based on Maximum likelihood method

圖2 基于貝葉斯法構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)Fig.2 Constructed phylogenetic tree based on Bayesian method

根據(jù)系統(tǒng)發(fā)育分析的結(jié)果,選擇線粒體基因組聯(lián)合序列的ML樹(shù)作為最優(yōu)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)。BEAST軟件計(jì)算的分化時(shí)間結(jié)果顯示(圖3),鱘形目魚(yú)類(lèi)最早起源于379.7百萬(wàn)年前,并于約194.8百萬(wàn)年前分化為匙吻鱘科和鱘科;匙吻鱘科最早在76.9百萬(wàn)年前分化為白鱘和匙吻鱘;尖吻鱘類(lèi)群最早在40.8百萬(wàn)年前分化為大西洋鱘與歐洲大西洋鱘;大西洋類(lèi)群的內(nèi)部分化最早發(fā)生在81.2百萬(wàn)年前;太平洋類(lèi)群的內(nèi)部分化最早發(fā)生于61.4百萬(wàn)年前,長(zhǎng)江流域的中華鱘與長(zhǎng)江鱘大約于37.5百萬(wàn)年前與黑龍江流域鱘類(lèi)發(fā)生分化,中華鱘與長(zhǎng)江鱘的共同祖先在6.9百萬(wàn)年前發(fā)生分化。

圖3 根據(jù)線粒體基因組采用BEAST計(jì)算的鱘形目魚(yú)類(lèi)的分化時(shí)間Fig.3 Divergence times of the Acipenseriformes estimated based on mitochondrial genome data using BEAST

2.2 關(guān)鍵特征的演化

生活習(xí)性的演化鱘形目魚(yú)類(lèi)的生活習(xí)性包含了3種類(lèi)型: 淡水定居型: 如長(zhǎng)江鱘、白鱘、匙吻鱘、擬鏟鱘屬和鏟鱘屬等;半咸水洄游型如俄羅斯鱘、波斯鱘和納氏鱘等;河海洄游型如中華鱘、庫(kù)頁(yè)島鱘和歐洲大西洋鱘等。祖先狀態(tài)重建表明(圖4),鱘形目魚(yú)類(lèi)的祖征為淡水定居型,生活習(xí)性由淡水定居型分別向河海洄游型和半咸水洄游型兩個(gè)方向演化。河海洄游型出現(xiàn)在尖吻鱘類(lèi)群和太平洋類(lèi)群,半咸水洄游型僅出現(xiàn)在大西洋類(lèi)群。在演化過(guò)程中發(fā)生多次獨(dú)立演化事件,如太平洋類(lèi)群中高首鱘、中華鱘、庫(kù)頁(yè)島鱘與中吻鱘的河海洄游習(xí)性,發(fā)生3次由淡水定居型向河海洄游型的演變。

圖4 鱘形目魚(yú)類(lèi)生活習(xí)性的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.4 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of types of habits of the Acipenseriformes

身體大小的演化根據(jù)鱘形目魚(yú)類(lèi)的雌性最大潛在體長(zhǎng),將鱘形目魚(yú)類(lèi)身體大小分為3個(gè)類(lèi)型: 大體型的最大潛在體長(zhǎng)430—850 cm,包括尖吻鱘類(lèi)群、達(dá)烏爾鰉、歐洲鰉和高首鱘;中間體型的最大潛在體長(zhǎng)250—400 cm,包括匙吻鱘科、中華鱘和施氏鱘;小體型的最大潛在體長(zhǎng)30—240 cm,如長(zhǎng)江鱘、大西洋類(lèi)群的多數(shù)物種。祖先特征狀態(tài)重建結(jié)果表明(圖5),祖先最大潛在體長(zhǎng)為330 cm,屬于中間體型。在整體演化過(guò)程中,尖吻鱘類(lèi)群和太平洋類(lèi)群由祖先的中間體型向大體型轉(zhuǎn)變。除了歐洲鰉特化為大體型,大西洋類(lèi)群其他物種全部由祖先的中間體型轉(zhuǎn)變?yōu)樾◇w型。在此期間,太平洋類(lèi)群的部分物種發(fā)生了趨同演化,表現(xiàn)為向小體型的轉(zhuǎn)變。

圖5 鱘形目魚(yú)類(lèi)雌性最大潛在體長(zhǎng)的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.5 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of the maximum female body size of the Acipenseriformes

運(yùn)動(dòng)相關(guān)特征的演化背鰭的演化: 鱘形目背鰭位于身體背面,起維持身體垂直方向平衡作用。魚(yú)鰭由鰭條以及鰭膜組成,對(duì)于相對(duì)近緣的物種,鰭條數(shù)目的多寡,可以表示鰭的長(zhǎng)短特征。根據(jù)背鰭條數(shù)將鱘形目魚(yú)類(lèi)的背鰭劃分為3種類(lèi)型:延長(zhǎng)型有53—65枚背鰭條,包括白鱘、匙吻鱘、歐洲鰉和中華鱘;中間型有45—50枚背鰭條,如長(zhǎng)江鱘、施氏鱘、裸腹鱘和高首鱘等;縮短型僅30—43枚背鰭條,如尖吻鱘類(lèi)群、鏟鱘屬和擬鏟鱘屬等。祖先狀態(tài)重建表明(圖6),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的背鰭條有47枚,屬于中間類(lèi)型,然后向匙吻鱘科的延長(zhǎng)型和鱘科的縮短型兩個(gè)方向演化。同時(shí),中華鱘和歐洲鰉中發(fā)生了2次由中間型向延長(zhǎng)型轉(zhuǎn)變的獨(dú)立演化,在裸腹鱘和閃光鱘中發(fā)生了2次由縮短型向中間型轉(zhuǎn)變的獨(dú)立演化。

圖6 鱘形目魚(yú)類(lèi)背鰭條數(shù)的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.6 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of dorsal fin rays of the Acipenseriformes

臀鰭的演化: 鱘形目臀鰭位于身體后半部分的腹面,與背鰭上下對(duì)應(yīng),形態(tài)與功能大體上同背鰭相似。但相比背鰭,鱘形目魚(yú)類(lèi)的臀鰭更小。根據(jù)臀鰭條數(shù)將臀鰭劃分為2種類(lèi)型,延長(zhǎng)型: 有53—58枚臀鰭條,匙吻鱘科魚(yú)類(lèi)屬于此類(lèi)型;縮短型: 僅有19—34枚臀鰭條,鱘科魚(yú)類(lèi)屬于此類(lèi)型。祖先狀態(tài)重建表明(圖7),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的臀鰭條數(shù)為38,介于延長(zhǎng)型與縮短型之間的中間類(lèi)型,臀鰭的演化呈現(xiàn)由祖先的中間型向匙吻鱘科延長(zhǎng)型和鱘科縮短型兩個(gè)方向演化。

圖7 鱘形目魚(yú)類(lèi)臀鰭條數(shù)的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.7 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of anal fin rays of the Acipenseriformes

背鰭后骨板的演化: 骨板對(duì)魚(yú)體起保護(hù)支撐的作用,但會(huì)在游泳時(shí)產(chǎn)生阻力[8]。大多數(shù)河海洄游型鱘類(lèi)的骨板隨軀體的加長(zhǎng)而變多,但有些淡水鱘類(lèi)骨板會(huì)發(fā)生退化。根據(jù)背鰭后骨板數(shù)可以將背鰭后骨板劃分為3種類(lèi)型: 發(fā)達(dá)型5—9枚背鰭后骨板,包括尖吻鱘類(lèi)群、鏟鱘屬、擬鏟鱘屬、施氏鱘和納氏鱘;中間型1—2枚背鰭后骨板,如中華鱘、長(zhǎng)江鱘、達(dá)烏爾鰉、俄羅斯鱘等;完全退化型背鰭后骨板消失,如匙吻鱘科、小體鱘、閃光鱘、裸腹鱘、歐洲鰉等。祖先狀態(tài)重建表明(圖8),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的背鰭后骨板數(shù)為2枚,屬于中間型。演化歷史中背鰭后骨板的演化總體呈現(xiàn)朝發(fā)達(dá)型和完全退化型兩個(gè)方向演化。

臀鰭后骨板的演化: 根據(jù)臀鰭后骨板數(shù)可以劃為3種類(lèi)型: 發(fā)達(dá)型4—9枚臀鰭后骨板,包括尖吻鱘類(lèi)群、鏟鱘屬和納氏鱘;中間型2—3枚臀鰭后骨板,如中華鱘、長(zhǎng)江鱘、達(dá)烏爾鰉、俄羅斯鱘和鏟鱘屬;完全退化型臀鰭后部皮膚裸露,臀鰭后骨板消失,如匙吻鱘科、小體鱘、閃光鱘、裸腹鱘和歐洲鰉。祖先特征狀態(tài)重建結(jié)果表明(圖9),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的臀后骨板數(shù)為2枚,屬于中間類(lèi)型。臀鰭后骨板的演化也分別朝發(fā)達(dá)型和完全退化型臀鰭后骨板兩個(gè)方向演化,演化過(guò)程中共發(fā)生了4次由中間型向臀鰭后骨板發(fā)達(dá)型的轉(zhuǎn)變,和5次向背鰭后骨板完全退化型的轉(zhuǎn)變。

營(yíng)養(yǎng)相關(guān)特征的演化食性的演化: 鱘形目魚(yú)類(lèi)的食性包含了5種類(lèi)型: 魚(yú)食性如白鱘、中華鱘、達(dá)烏爾鰉和閃光鱘等;底棲動(dòng)物和小魚(yú)食性如尖吻鱘類(lèi)群、湖鱘、納氏鱘和短吻鱘等;昆蟲(chóng)幼體食性: 包括小體鱘、阿拉巴馬鏟鱘和密西西比鏟鱘3個(gè)物種;濾食性?xún)H匙吻鱘1個(gè)物種;雜食性?xún)H長(zhǎng)江鱘1個(gè)物種。祖先狀態(tài)重建表明(圖10),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖征狀態(tài)為魚(yú)食性。演化過(guò)程中鱘形目魚(yú)類(lèi)食性演化頻繁,一共發(fā)生了5次明顯的食性改變,總體表現(xiàn)為由魚(yú)食性向底棲動(dòng)物和小魚(yú)食性,昆蟲(chóng)幼體食性、濾食性和雜食性的演化,在此期間還發(fā)生了多次零星的獨(dú)立演化事件。

圖10 鱘形目魚(yú)類(lèi)食性的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.10 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of types of diets of the Acipenseriformes

鰓耙的演化: 鰓耙是與攝食相關(guān)的主要器官。匙吻鱘科鰓耙較密集: 其中匙吻鱘鰓耙數(shù)為400,白鱘鰓耙數(shù)為53;鱘科的鰓耙較稀疏: 長(zhǎng)江鱘鰓耙數(shù)最多,其鰓耙數(shù)為45;錫爾河擬鏟鱘鰓耙數(shù)最少,其鰓耙數(shù)僅為9。祖先狀態(tài)重建表明(圖11),鱘形目魚(yú)類(lèi)的祖先鰓耙數(shù)為104。鰓耙總體的演化呈現(xiàn)為中間類(lèi)型向匙吻鱘科鰓耙數(shù)的增多,和鱘科鰓耙數(shù)的減少兩個(gè)方向演變。

圖11 鱘形目魚(yú)類(lèi)鰓耙數(shù)的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.11 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of gill rakers of the Acipenseriformes

繁殖相關(guān)特征的演化卵徑的演化: 鱘形目魚(yú)類(lèi)可以劃分為2種類(lèi)型: 大型卵卵徑3.15—4.55 mm,如太平洋類(lèi)群、歐洲鰉、西伯利亞鱘和湖鱘等;小型卵卵徑1.55—3 mm,如匙吻鱘科、大西洋類(lèi)群中的擬鏟鱘屬、納氏鱘、裸腹鱘和小體鱘等。祖先狀態(tài)重建表明(圖12),鱘形目魚(yú)類(lèi)的祖先卵徑為2.85 mm,屬于小型卵。在卵徑的演化過(guò)程中,總體上鱘科表現(xiàn)為向大型卵的演變,但大西洋類(lèi)群部分物種也出現(xiàn)由大型卵向小型卵的演化。

圖12 鱘形目魚(yú)類(lèi)卵徑的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.12 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of egg size of the Acipenseriformes

雌性初次性成熟年齡的演化: 鱘形目魚(yú)類(lèi)雌性初次性成熟年齡大致劃分為3種類(lèi)型: 晚熟型20—24.5年,如中華鱘、達(dá)烏爾鰉和西伯利亞鱘等;中間型13—18年,如施氏鱘科、裸腹鱘和俄羅斯鱘等;早熟型雌性初次性成熟年齡為6.5—12年,如匙吻鱘、鏟鱘屬、長(zhǎng)江鱘、小體鱘和納氏鱘等。祖先狀態(tài)重建表明(圖13),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的雌性初次性成熟年齡為13.8年,屬于中間型。在演化過(guò)程中,共出現(xiàn)2次明顯的特征轉(zhuǎn)變,首先是匙吻鱘科由中間型向早熟型特化,其次是尖吻鱘類(lèi)群由中間型向晚熟型的特化。在大西洋類(lèi)群與太平洋類(lèi)群中發(fā)生了多次的獨(dú)立演化事件,如中華鱘、高首鱘和西伯利亞鱘由中間型向晚熟型的轉(zhuǎn)變。

圖13 鱘形目魚(yú)類(lèi)雌性初次性成熟年齡的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.13 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of female first maturity age of the Acipenseriformes

雄性初次性成熟年齡的演化,鱘形目魚(yú)類(lèi)雄性初次性成熟年齡也可劃分為3種類(lèi)型: 晚熟型15—22年,如達(dá)烏爾鰉、西伯利亞鱘和大西洋鱘等;中間型10—13年,如俄羅斯鱘、波斯鱘和歐洲鰉等;早熟型4—9年,如匙吻鱘科和閃光鱘等。祖先狀態(tài)重建表明(圖14),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的雌性初次性成熟年齡為10.4年,表現(xiàn)為中間型。與雌性初次性成熟年齡的演化過(guò)程一致,同樣發(fā)生了匙吻鱘科與尖吻鱘類(lèi)群的2次雄性初次性成熟年齡的明顯特化,以及大西洋類(lèi)群與太平洋類(lèi)群的多次的獨(dú)立演化。

圖14 鱘形目魚(yú)類(lèi)雄性初次性成熟年齡的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.14 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of male first maturity age of the Acipenseriformes

產(chǎn)卵間隔時(shí)間的演化: 鱘形目魚(yú)類(lèi)產(chǎn)卵間隔時(shí)間可以劃分為3種類(lèi)型: 長(zhǎng)間隔型4.5—6年,如中華鱘、歐洲鰉、短吻鱘和擬鏟鱘屬魚(yú)類(lèi);中間隔型3—4年,如匙吻鱘科、尖吻鱘科、閃光鱘和波斯鱘等;短間隔型1.5—2.5年,包括長(zhǎng)江鱘、小體鱘、阿拉巴馬鏟鱘、裸腹鱘、庫(kù)頁(yè)島鱘和歐洲大西洋鱘。祖先狀態(tài)重建表明(圖15),鱘形目魚(yú)類(lèi)的產(chǎn)卵間隔時(shí)間約3.3年,屬于中間隔型。在演化過(guò)程中,鱘形目魚(yú)類(lèi)產(chǎn)卵間隔時(shí)間變化較頻繁,發(fā)生了多次的獨(dú)立演化事件,如中華鱘、歐洲鰉鱘和短吻鱘由中間隔型向長(zhǎng)間隔型的改變;匙吻鱘科、歐洲大西洋鱘、庫(kù)頁(yè)島鱘和長(zhǎng)江鱘由中間隔型轉(zhuǎn)化為短間隔型。整體表現(xiàn)為由祖先的中間隔型分別向短間隔型和長(zhǎng)間隔型兩個(gè)方向的演變。

圖15 鱘形目魚(yú)類(lèi)產(chǎn)卵間隔時(shí)間的祖先狀態(tài)重建與演化格局Fig.15 Reconstructed ancestral character states and evolutionary pattern of spawning interval of the Acipenseriformes

2.3 關(guān)鍵特征演化的系統(tǒng)發(fā)育限制

使用Blomber’sK法、Pagel’sλ法和D-test法對(duì)鱘形目12個(gè)特征進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)及顯著性檢驗(yàn)。結(jié)果表明(表1),生活習(xí)性、鰭條數(shù)、骨板數(shù)、最大潛在體長(zhǎng)、鰓耙數(shù)和卵徑等特征有顯著的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)(P＜0.05),顯示出這些特征受到強(qiáng)烈的自然選擇作用和遺傳因素的影響,呈現(xiàn)出保守性的表現(xiàn)。食性、初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)弱(K＜0.2,且λ＜0.01),且使用Pagel’sλ法未檢測(cè)到顯著的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)(P=1)。這與Pagel’sλ對(duì)于譜系信號(hào)的檢測(cè)比Blomber’sK法更加敏感的結(jié)論基本一致[63]。由此說(shuō)明鱘形目魚(yú)類(lèi)食性、初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間這些特征容易變化,可以通過(guò)頻繁地改變這些特征以適應(yīng)不同的環(huán)境變化來(lái)維系生存。

表1 鱘形目魚(yú)類(lèi)10個(gè)連續(xù)特征和2個(gè)離散特征的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)Tab.1 Phylogenetic signals of 10 continuous and 2 discrete characters of the Acipenseriformes

2.4 關(guān)鍵特征的相關(guān)性

本研究發(fā)現(xiàn),鱘形目魚(yú)類(lèi)特征之間具有相關(guān)性(表2)。對(duì)于10個(gè)連續(xù)特征,在控制系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系影響下的Pearson相關(guān)性分析表明,運(yùn)動(dòng)特征方面:背鰭條數(shù)與臀鰭條數(shù)之間高度正相關(guān)(r=0.87,P＜0.001***),背鰭后骨板數(shù)與臀鰭后骨板數(shù)之間高度正相關(guān)(r=0.92,P＜0.001***);在繁殖習(xí)性方面: 除卵徑與產(chǎn)卵間隔時(shí)間無(wú)顯著關(guān)聯(lián),繁殖相關(guān)的特征間均顯著正相關(guān);此外,雌性最大潛在體長(zhǎng)與運(yùn)動(dòng)、繁殖相關(guān)的特征都存在顯著相關(guān)性,其中與背鰭條數(shù)、臀鰭條數(shù)、初次性成熟年齡,產(chǎn)卵間隔和卵徑顯著正相關(guān),與背鰭后骨板數(shù)和臀后骨板數(shù)顯著負(fù)相關(guān)。

表2 本研究鱘形目魚(yú)類(lèi)12個(gè)特征之間的相關(guān)性Tab.2 Correlations among the 12 investigated characters of the Acipenseriformes

離散特征與連續(xù)特征以及離散特征之間的相關(guān)性分析采用馬爾可夫鏈蒙特卡洛廣義線性混合模型法進(jìn)行。結(jié)果顯示,鱘形目魚(yú)類(lèi)生活習(xí)性與體型、鰭條數(shù)等形態(tài)特征存在關(guān)聯(lián)。河海洄游型物種的雌性體型更大(Post.mean=198.11,CI=42.91—350.11,Pmcmc=0.015*);相比河海洄游型,半咸水洄游型物種背鰭條數(shù)更多(Post.mean=9.35,CI=1.63—17.19,Pmcmc=0.019*)。

食性與形態(tài)特征也表現(xiàn)出顯著的相關(guān)性?？傮w上講,鱘形目的食性可以分為濾食性、雜食性、昆蟲(chóng)幼體食性、底棲動(dòng)物、小魚(yú)食性和魚(yú)食性。將鰓耙數(shù)按照食性排序,濾食性魚(yú)類(lèi)擁有的鰓耙數(shù)最多(Post.mean=354.91,CI=323.66—385.64,Pmcmc＜0.001***),其次是雜食性魚(yú)類(lèi)(Post.mean=18.15,CI=3.0—31.83,Pmcmc=0.017*),魚(yú)食性魚(yú)類(lèi)鰓耙數(shù)最少(Post.mean=-1.82,CI=-8.32—4.51,Pmcmc=0.532)。由此可見(jiàn)獲取的食物越小,其鰓耙越密集。

雌性潛在體長(zhǎng)與食性也有顯著關(guān)聯(lián): 魚(yú)食性鱘類(lèi)體型最大(Post.mean=92.64,CI=8.13—174.87,Pmcmc=0.026*),其次是昆蟲(chóng)幼體食性的鱘類(lèi)(Post.mean=-98.47,CI=-164.14—30.54,Pmcmc=0.011*),雜食性的鱘類(lèi)體型最小(Post.mean=-198.18,CI=-386.27—3.68,Pmcmc=0.044*)。在運(yùn)動(dòng)特征方面,昆蟲(chóng)幼體和雜食性的鱘類(lèi)背鰭和臀鰭條數(shù)少,魚(yú)食性與濾食性鱘類(lèi)背鰭和臀鰭條數(shù)多;而鱘形目魚(yú)類(lèi)背鰭后骨板數(shù)和臀鰭后骨板數(shù)總體上與食性呈負(fù)相關(guān)性。

鱘形目魚(yú)類(lèi)的繁殖習(xí)性與生活習(xí)性和食性顯著相關(guān)。生活習(xí)性方面,初次性成熟年齡和卵徑受到生活習(xí)性的影響,河海洄游型鱘類(lèi)的雌、雄初次性成熟年齡更長(zhǎng)(雌: Post.mean=6.70,CI=1.47—11.93,Pmcmc=0.017*;雄: Post.mean=4.64,CI=-0.44—9.89,Pmcmc=0.080.);河海洄游型鱘類(lèi)卵徑也更大(Post.mean=0.66,CI=0.02—1.30,Pmcmc=0.044*)。其次在食性方面,魚(yú)食性鱘類(lèi)卵徑比其他物種更大(Post.mean=0.60,CI=0.16—1.03,Pmcmc=0.008**);產(chǎn)卵時(shí)間間隔與食性存在負(fù)相關(guān)性,雜食性魚(yú)類(lèi)產(chǎn)卵間隔時(shí)間更短(Post.mean=-2.60,CI=-5.05— -0.25,Pmcmc=0.034*)。

3 討論

3.1 鱘形目系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系及分化時(shí)間

鱘形目魚(yú)類(lèi)系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系已經(jīng)得到廣泛的研究,由于鱘形目魚(yú)類(lèi)分布范圍廣,采樣難度大,隨著近年來(lái)對(duì)于鱘形目魚(yú)類(lèi)線粒體全基因組的研究,本文系統(tǒng)地收集了鱘形目27種魚(yú)類(lèi)完整的線粒體全基因組序列,相較程佩琳等[6]的研究,增加了擬鏟鱘屬與波斯鱘共4個(gè)物種。分子系統(tǒng)發(fā)育重建結(jié)果與程佩琳等[6]系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果一致,支持鱘形目分為四個(gè)類(lèi)群(匙吻鱘科、尖吻鱘類(lèi)群、太平洋類(lèi)群和大西洋類(lèi)群),支持鏟鱘屬在大西洋類(lèi)群的基部位置,也證實(shí)了擬鏟鱘屬與閃光鱘位于大西洋類(lèi)群內(nèi)部,并構(gòu)成姐妹群。鱘形目的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系為(匙吻鱘科(尖吻鱘類(lèi)群(太平洋類(lèi)群(鏟鱘屬(歐洲鰉(擬鏟鱘屬,波斯鱘,閃光鱘,小體鱘(其他鱘類(lèi))))))))。

分析結(jié)果顯示,鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先的起源時(shí)間可追溯到約380百萬(wàn)年前的泥盆紀(jì)。大約在194百萬(wàn)年前的早侏羅紀(jì),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先分化為鱘科和匙吻鱘科,與泛大陸開(kāi)始分裂,大西洋出現(xiàn)的時(shí)間相吻合,這一地質(zhì)事件可能加速了鱘形目魚(yú)類(lèi)早期分化。在本研究中,我國(guó)長(zhǎng)江流域的中華鱘與長(zhǎng)江鱘大約在6.9百萬(wàn)年前發(fā)生分化,而Peng等[1]推算出中華鱘與長(zhǎng)江鱘的分化時(shí)間為10.5百萬(wàn)年前,因此中華鱘與長(zhǎng)江鱘可能在中新世晚期就已經(jīng)出現(xiàn)。中新世中期東亞氣候適宜,到了中新世晚期發(fā)生全球性降溫事件,這個(gè)時(shí)期氣候變冷伴隨海退同時(shí)進(jìn)行,中華鱘與長(zhǎng)江鱘的分化也許受到這一事件的影響。

3.2 鱘形目魚(yú)類(lèi)重要特征的演化格局

本文的研究顯示,鱘形目魚(yú)類(lèi)12個(gè)特征的演化具有不同的表現(xiàn)?？傮w上表現(xiàn)為兩大類(lèi),一類(lèi)受系統(tǒng)發(fā)育限制,另一類(lèi)不受系統(tǒng)發(fā)育限制。一般認(rèn)為,特征受到系統(tǒng)發(fā)育限制,說(shuō)明這些特征的演化格局與系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系相一致,也就是它們的演化導(dǎo)致了類(lèi)群的分化和系統(tǒng)發(fā)育格局的形成。出現(xiàn)系統(tǒng)發(fā)育限制的原因,主要是遺傳變異的保守性和強(qiáng)烈的自然選擇作用。在本研究中,背鰭條數(shù)、臀鰭條數(shù)、鰓耙數(shù)、背鰭后骨板、臀鰭后骨板、最大潛在體長(zhǎng)、生活習(xí)性和卵徑共8個(gè)特征受到顯著的系統(tǒng)發(fā)育限制。

在生活習(xí)性方面,鱘形目魚(yú)類(lèi)主要表現(xiàn)出3種生活習(xí)性類(lèi)型: 淡水定居型、河海洄游型和半咸水洄游型。魚(yú)類(lèi)的洄游是魚(yú)類(lèi)行為研究中的一個(gè)重要領(lǐng)域。本文通過(guò)對(duì)特征祖征狀態(tài)重建分析發(fā)現(xiàn),鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先為淡水定居類(lèi)型,其河海洄游習(xí)性在太平洋類(lèi)群中多次出現(xiàn),可能是太平洋類(lèi)群具有相關(guān)的遺傳基礎(chǔ),以及對(duì)地質(zhì)歷史上多次的氣溫和海平面變化的響應(yīng)。地質(zhì)歷史上氣溫的升高和降低,海平面的升高和降低,導(dǎo)致水系范圍變化,和鱘形目魚(yú)類(lèi)的分布發(fā)生變化,進(jìn)而出現(xiàn)生活習(xí)性的變化和物種分化。而半咸水洄游習(xí)性在大西洋類(lèi)群中多次出現(xiàn),同樣與相關(guān)的遺傳基礎(chǔ)和水環(huán)境變化相關(guān)。

此外,鱘形目魚(yú)類(lèi)的身體大小,背鰭條數(shù),臀鰭條數(shù),背鰭和臀鰭后骨板數(shù),以及鰓耙數(shù)和卵徑等特征,也表現(xiàn)了系統(tǒng)發(fā)育限制。生物身體大小和形態(tài)特征的演化為生物演化中最明顯的特征。Cope’s rule[19]認(rèn)為,生物類(lèi)群在演化過(guò)程中,體型隨時(shí)間的推移呈增大的趨勢(shì)。在本研究中,鱘形目魚(yú)類(lèi)祖先類(lèi)群為中間狀態(tài),分別向變大和變小兩個(gè)方向演化,不完全符合Cope’s rule,體現(xiàn)了生物演化過(guò)程中的多樣性。背鰭和臀鰭條數(shù),以及背鰭和臀鰭后骨板數(shù)的演化,表現(xiàn)了這些特征對(duì)鱘形目魚(yú)類(lèi)物種分化的作用。鰓耙數(shù)和卵徑演化的系統(tǒng)發(fā)育限制,表現(xiàn)出在食性和繁殖的基礎(chǔ)特征方面,鱘形目魚(yú)類(lèi)也具有保守性。

3.3 鱘形目魚(yú)類(lèi)的適應(yīng)策略

在本研究中有4個(gè)特征不受系統(tǒng)發(fā)育的限制。一般認(rèn)為,特征不受系統(tǒng)發(fā)育限制,主要是遺傳變異的保守性低,容易發(fā)生變化,其自然選擇作用相對(duì)不強(qiáng)烈,更多表現(xiàn)為對(duì)環(huán)境因素的適應(yīng)變化。鱘形目魚(yú)類(lèi)中食性、雌性初次性成熟年齡、雄性初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間不受系統(tǒng)發(fā)育限制,說(shuō)明它們受自然選擇的壓力相對(duì)較輕,主要表現(xiàn)為對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)。也就是當(dāng)環(huán)境發(fā)生變化時(shí),鱘形目魚(yú)類(lèi)通過(guò)改變食性、初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔來(lái)適應(yīng)環(huán)境。

Johnson等[64]對(duì)鴨科鳥(niǎo)類(lèi)的研究發(fā)現(xiàn),所有熱帶和南半球的物種都有雄性護(hù)幼行為,但是所有北半球的物種不具有雄性護(hù)幼行為。他們認(rèn)為北半球物種不具有雄性護(hù)幼行為是因?yàn)橄到y(tǒng)發(fā)育的限制,不能演化出這一特征。Zeng和Liu[65]對(duì)鯉形目鯉科亞科魚(yú)類(lèi)下咽骨及下咽齒的宏進(jìn)化研究發(fā)現(xiàn),亞科魚(yú)類(lèi)的下咽骨和下咽齒表現(xiàn)為3種類(lèi)型,寬大的下咽骨和下咽齒;中間程度的下咽骨和形態(tài)各異的下咽齒;以及瘦長(zhǎng)的下咽骨與極度側(cè)扁的下咽齒,這些特征對(duì)應(yīng)了不同的習(xí)性和攝食策略。系統(tǒng)發(fā)育比較分析顯示,這些特征全部受到系統(tǒng)發(fā)育的限制,并且具有強(qiáng)烈的相關(guān)性,顯示出亞科魚(yú)類(lèi)具有一致性的演化格局。

曹文宣等[66]研究了裂腹魚(yú)類(lèi)的演化與青藏高原隆升的關(guān)系,提出裂腹魚(yú)類(lèi)的演化存在3個(gè)級(jí)別,分別與青藏高原的3次隆升相對(duì)應(yīng)。裂腹魚(yú)的演化表現(xiàn)為縱向演化和橫向演化兩個(gè)方面。縱向上體鱗趨于退化,下咽齒行數(shù)趨于減少,觸須趨于消失。橫向上主要是食性相關(guān)特征的變化,例如口裂、下咽骨、下咽齒和腸管等。這說(shuō)明裂腹魚(yú)類(lèi)的演化呈現(xiàn)出多樣性的表現(xiàn)形式。本文的研究表明,鱘形目的演化也呈現(xiàn)出多樣化的表現(xiàn)形式。一方面,背鰭條、臀鰭條、鰓耙數(shù)、背鰭后骨板、臀鰭后骨板、最大潛在體長(zhǎng)、生活習(xí)性和卵徑受系統(tǒng)發(fā)育的限制,表現(xiàn)出演化的主導(dǎo)方向和主體格局;另一方面,食性、初次性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間表現(xiàn)出演化的可變性和對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性。

值得注意的是,特征相關(guān)性的分析也支持這一觀點(diǎn)。在鱘形目魚(yú)類(lèi)中,一方面受系統(tǒng)發(fā)育限制的特征也表現(xiàn)出顯著的相關(guān)性,如最大潛在體長(zhǎng)與鰭條數(shù)、卵徑、生活習(xí)性顯著相關(guān),背鰭條數(shù)與臀鰭條數(shù)的高度相關(guān),這體現(xiàn)出鱘形目魚(yú)類(lèi)特征演化的一致性。另一方面,不受系統(tǒng)發(fā)育限制的特征如產(chǎn)卵間隔時(shí)間,與卵徑、鰭條數(shù)、骨板數(shù)等特征不存在相關(guān)性,說(shuō)明不受系統(tǒng)發(fā)育限制的特征可能會(huì)通過(guò)頻繁的獨(dú)立演化對(duì)不同環(huán)境條件作出反應(yīng)。

本研究中形態(tài)特征如背鰭條、臀鰭條、背鰭后骨板、臀鰭后骨板和最大潛在體長(zhǎng),特別是鰓耙數(shù)、卵徑等與食性和繁殖相關(guān)的基礎(chǔ)特征受系統(tǒng)發(fā)育限制,而食性本身與雌、雄性初次性成熟年齡和產(chǎn)卵時(shí)間間隔等生態(tài)特征不受系統(tǒng)發(fā)育限制。這說(shuō)明演化過(guò)程中一些形態(tài)學(xué)基礎(chǔ)特征不容易發(fā)生變化,但食性和繁殖年齡等生態(tài)學(xué)特征容易發(fā)生變化,體現(xiàn)出鱘形目魚(yú)類(lèi)的適應(yīng)策略,保證物種最大限度地適應(yīng)復(fù)雜的環(huán)境。

自然界許多物種也發(fā)現(xiàn)演化過(guò)程中形態(tài)特征的系統(tǒng)發(fā)育保守與生態(tài)特征容易變化的現(xiàn)象,例如Stachewicz等[67]對(duì)布甲蟲(chóng)的研究中,體長(zhǎng)、腹部長(zhǎng)度和腹部寬度等形態(tài)特征都受到了系統(tǒng)發(fā)育限制,這些特征間表現(xiàn)出高度相關(guān)性,研究人員認(rèn)為系統(tǒng)發(fā)育限制比環(huán)境適應(yīng)更能驅(qū)動(dòng)地甲蟲(chóng)的體長(zhǎng)等形態(tài)特征的演化。Sternberg和Kennard[68]在對(duì)澳大利亞淡水魚(yú)的研究中指出,生活史策略(繁殖力、卵徑、性成熟年齡等)在演化中最不穩(wěn)定,可能以頻繁和獨(dú)立的演化,從而保證在不同環(huán)境中實(shí)現(xiàn)種群最大化。這些類(lèi)群與鱘形目魚(yú)類(lèi)的特征演化表現(xiàn)出一致的規(guī)律。

3.4 中華鱘和長(zhǎng)江鱘的物種保護(hù)

中華鱘和長(zhǎng)江鱘均為我國(guó)一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生物種,其中長(zhǎng)江鱘已被認(rèn)定為野外滅絕,中華鱘也多年未監(jiān)測(cè)到野外自然繁殖,目前的物種保護(hù)形勢(shì)極為嚴(yán)峻。本文的研究顯示,中華鱘和長(zhǎng)江鱘為姐妹物種,其祖先物種出現(xiàn)在3750萬(wàn)年前,于960萬(wàn)年前分化為中華鱘和長(zhǎng)江鱘的兩個(gè)物種。長(zhǎng)江鱘保留了淡水定居的生活習(xí)性,中華鱘形成河海洄游習(xí)性,并且發(fā)生體型變大,性成熟年齡推遲,產(chǎn)卵時(shí)間間隔變長(zhǎng),食性出現(xiàn)魚(yú)食性的變化。這些與一般洄游魚(yú)類(lèi)中發(fā)生的變化是一致的[69—72]。

研究顯示,晚中新世約11.6至5.3百萬(wàn)年前,發(fā)生了全球的降溫事件[72],這一時(shí)期全球氣候變冷和海退同時(shí)進(jìn)行,海平面下降幅度達(dá)40—50 m,有利于中華鱘擴(kuò)大分布范圍?？赡苁前殡S著擴(kuò)大范圍的分布,形成了中華鱘的洄游習(xí)性,其體型變大,并進(jìn)入海洋,形成河海洄游習(xí)性。

本文的研究結(jié)果表明在鱘類(lèi)的演化過(guò)程中主要以食性、性成熟年齡和產(chǎn)卵間隔時(shí)間等特征的演化適應(yīng)其環(huán)境的變化。對(duì)比中華鱘和長(zhǎng)江鱘的差別,可以看到這些正是中華鱘適應(yīng)河海洄游習(xí)性產(chǎn)生的變化,即中華鱘通過(guò)攝食動(dòng)物源性食物,推遲性成熟年齡和延長(zhǎng)繁殖間隔時(shí)間來(lái)適應(yīng)其不同的生活習(xí)性和環(huán)境。因此,在其物種的保護(hù)中,不管是野外保護(hù)還是室內(nèi)養(yǎng)殖都要重視給予其優(yōu)質(zhì)的食物。Yu等[73]的研究顯示,中華鱘的最短繁殖間隔為2年,即其僅需要半年的海洋育肥時(shí)間即可回到淡水繁殖。在海水中,中華鱘的食物成分中有鲆、鰈類(lèi),因此,優(yōu)質(zhì)的食物對(duì)中華鱘的生活史進(jìn)程具有極為重要的作用。

研究表明,目前長(zhǎng)江鱘沒(méi)有野外繁殖,長(zhǎng)江鱘2022年被宣布野外滅絕[74]。本研究顯示,長(zhǎng)江鱘獨(dú)特地演化了雜食的習(xí)性,這是一種被迫的適應(yīng)策略。長(zhǎng)江鱘作為長(zhǎng)江中的大型河流底棲性魚(yú)類(lèi),沒(méi)有洄游習(xí)性,僅生活在河流環(huán)境,因此需要充足的河流環(huán)境和足夠的食物來(lái)源。近年來(lái),長(zhǎng)江上游的水電梯級(jí)開(kāi)發(fā)導(dǎo)致其生境的碎片化和棲息地喪失,嚴(yán)重威脅其物種的生存,其物種保護(hù)需要考慮合適的生境和足夠的食物供給。

附表1 本研究用于系統(tǒng)發(fā)育分析的物種及GenBank登錄號(hào)Appendix 1 Species and GenBank accession numbers used for phylogenetic analysis in this study

附表2 本研究鱘形目物種的12個(gè)特征Appendix 2 12 investigated traits of the Acipenseriformes

附表3 系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)檢驗(yàn)結(jié)果Appendix 3 Results of topological tests for phylogenetic trees

附表4 鱘形目魚(yú)類(lèi)分化時(shí)間的估算結(jié)果(節(jié)點(diǎn)數(shù)字與圖 3對(duì)應(yīng),每一單位表示一百萬(wàn)年)Appendix 4 Detailed results of divergence times of the Acipenseriformes(Nodes are corresponding to Figure 3,each unit represents one million years)

附表5 鱘形目魚(yú)類(lèi)特征的馬爾可夫鏈蒙特卡洛廣義線性混合模型結(jié)果Appendix 5 Results of MCMCglmm modles for 12 investigated traits of the Acipenseriformes