昆蟲趨光性研究的回顧

武予清,蔣月麗*,周國濤,張改平,苗 進,鞏中軍,段 云,李 彤

(1.河南省農業(yè)科學院植物保護研究所,河南省農作物病蟲害防治重點實驗室,農業(yè)部華北南部有害生物治理重點實驗室,鄭州 450002;2. 河南云飛科技發(fā)展有限公司,鄭州 450000;3 河南省禹州市農業(yè)農村局,河南禹州 452570)

我國的成語“飛蛾撲火”,意指無法抵抗燈火的魅力而自取滅亡的昆蟲對光的趨性行為,出自隋·姚察等《梁書·到溉傳》中的“如飛蛾之赴火,豈焚身之可吝。”。在距今1400年前,昆蟲的趨光性已經被人們作為著名的生物現(xiàn)象,在藝術表現(xiàn)形式中,有唐朝詩人張祜(約785年—849年)贈內人“禁門宮樹月痕過,媚眼唯看宿鷺窠。斜拔玉釵燈影畔,剔開紅焰救飛蛾?！钡闹娋?瓢蟲類的甲蟲,因其面向太陽的定位行為飛行,人們認為它是太陽神的使者,從而被命名為“天道蟲”。昆蟲的趨光性現(xiàn)象在日常生活中已有廣泛應用,如在農業(yè)、林業(yè)、制造業(yè)、零售業(yè)、學術研究、醫(yī)療等各種場所,已經利用了光源作為刺激源(Cantelro,1974)。另外,Gilbert(1984)在有關昆蟲電擊燈誘捕器的報告中,據(jù)推測使用了20萬個工業(yè)設計的光誘捕器。我國自上世紀90年代棉鈴蟲暴發(fā)以來,殺蟲燈廣泛用于農林害蟲的防控。

由于害蟲綠色防控和生物多樣性保護的需求,從“對環(huán)境友好”的觀點出發(fā),通過光來預測、預防害蟲,以及對益蟲、中性昆蟲和稀有昆蟲的引誘、回避等習性的利用,一直是一種重要的害蟲治理技術。

隨著對害蟲防控從綠色防控走向生態(tài)防控的更高需求,進一步開展昆蟲趨光性的應用,就需要對昆蟲趨光性機理及生態(tài)適應性有更深刻的了解,以開發(fā)更有效的利用光的廣譜性或?；哉T蟲技術,因而有必要解釋昆蟲聚集在光源周圍的現(xiàn)象,并對昆蟲趨光行為多樣性和趨光性機制進行不斷揭示和理解。

1 動物趨光性的定義

動物的趨光性(Photaxis)在狹義上被定義為動物空間內光源本身的定位和運動的方式,根據(jù)運動的方向性被分類為兩種,朝向光源時,稱為正趨光性(Positive photaxis)。遠離光源時,稱為負趨光性(Negative phototaxis)(Campan, 1997)。

但是,要嚴格區(qū)分動物對趨光的現(xiàn)象是否是對光源定位的結果是不容易的,這是因為動物的行動受到光多種方式的影響(弘中 and 針山,2009;Shimoda and Honda,2013),動物可以通過各種行動機制在光源聚集。表面上看,這種情況似乎是動物對光源明亮部分顯示出正的趨光性。但是,即使不依賴于這種狹義的趨光性(圖1-a),動物也可以通過各種行為機制聚集到光源,動物到達光源附近(圖1-b,根據(jù)動力學的表觀定位)。當動物通過光刺激激發(fā)變向運動(Klinokinesis)或變速運動(Orthokinesis)時,通過對光源反應來改變方向轉換的頻率和移動速度,那么對光源定位能被觀察到。另外,光源對周圍產生的其他光刺激定位,有時會被觀察為定位在光源上(圖1-c,對周圍光環(huán)境的定位:參照后述的馬赫帶理論)。

圖1 昆蟲聚集在光源及附近的多種形式

此外,由于光源附近的活動受到阻礙,從外觀上看,動物也有可能聚集在光源附近(圖1-d,因活動阻礙的外觀上定位)。例如飛行昆蟲,已知背光反應(Dorsal light reaction)是其姿勢的定位是從背側接受光,具有這種習性的飛行性昆蟲被從下方照射到強光阻礙了姿態(tài)定位,所以能觀察到落在光源附近的個體。如果是暴露在某個閾值以上的亮度下,會阻礙動物的移動行為,即使是完全沒有趨光性的物種,也會在光的周圍聚集。以夜蛾類為代表的一部分夜行性昆蟲,已知存在著有光行動抑制現(xiàn)象(野村等,1965),這種行動反應會因阻礙行動而引起到光源處集中。而且,由于受到光源附近存在餌料味道的引導等與光刺激完全無關的刺激,昆蟲也有可能聚集在光源附近(圖1-e,間接定位)。

廣義的趨光性多用于通過光依賴性的定位機制結果接近光源的行為,或結果遠離光源的行為。在這樣的范疇中,根據(jù)上述的動力學的表觀定位,通過趨暗性(Scototaxis)接近光源周圍的行動(馬赫帶理論)也包含在趨光性中,但是,在應用的觀點中,動物是否“直線性、主動地”被吸引到光源本身是重要的要素,由于運動性(Kinesis)的表觀定位等廣義的趨光性中包含的內容,以及對行動阻礙和間接刺激的反應等與趨光性不同的行動反應,有必要與狹義的趨光性明確區(qū)別研究,在處理趨光現(xiàn)象的情況下,詳細觀察目標動物的光源定位和運動過程,獲得其移動軌跡是不可缺少的,并且動物將光源作為刺激源,在描繪曲線的同時或者直線地向光源移動的情況下,狹義趨光性的可能性很高(參照后述的指南針理論,或開放空間理論)。

這里,“趨光性”主要處理昆蟲光源的正趨光性,并用作“廣義趨光性”,包括運動性(Kinesis)的表觀定位和周圍光環(huán)境的定位,把由趨光性引起的昆蟲在光源上的集合記述為“趨光現(xiàn)象”。

對于顏色光(光波長)的趨性,一般是白天活動或微弱光環(huán)境下(楊小凡等,2021)的昆蟲對顏色板(物體反射光,也稱為非自發(fā)光體)趨性,如蚜蟲、粉虱對黃色粘板的趨性,就不在本文討論。

2 昆蟲趨光現(xiàn)象的特征

在理解昆蟲的趨光性時,首先要了解迄今為止觀察到的趨光性現(xiàn)象。表現(xiàn)出趨光性的昆蟲物種所具有的特征,在研究趨光性的適應性意義和行動機制方面能夠給予人們重要的啟示:引起趨光現(xiàn)象的環(huán)境條件、被光源吸引的個體特征等信息,從應用的觀點來看這些也是有用的。

2.1 被光源吸引的物種

在為了調查記錄生活在某個地區(qū)的昆蟲種類目錄清單中,光誘捕器(Light trap)作為重要的調查方法被廣泛使用。在河南省昆蟲種類大規(guī)模調查中,8 637種昆蟲種類中有30%的種類來自光誘捕器(申效誠,2009)。作為對物種數(shù)量進行計數(shù)的調查,鱗翅目昆蟲的光誘捕器的調查在多個類型的地區(qū)進行。根據(jù)Frank(2006)的總結,即使是限定于大型鱗翅目昆蟲,也有數(shù)百到千種以上的種類在所有調查中被光吸引誘集,半翅目記錄也有118種(Southwoodetal.,2003)。丁建云和張建華(2016)收集到的北京燈下蛾類有27科494種。高月波等(2021)收集到的吉林省燈下蛾類也有17科235種。這些結果表明,夜行性昆蟲的趨光性是極為普遍的反應。

夜間聚集在人工光源上的昆蟲不限于夜行性的物種。例如,有多個記錄是白天活動的昆蟲被人工光源所吸引(Heitzman,1965;Chowdhury and Soren,2011),一般認為是夜間被擾亂休息場所而被趕出去的晝行性昆蟲在尋找新棲息地的過程中聚集在人工光源上的結果。

光源不僅吸引了飛翔的昆蟲種類,還吸引了地表徘徊行走的種類,例如,不飛翔的西印度甘薯象甲Euscepespostfasciatus(鞘翅目Coleoptera象鼻蟲科Paramecidae)的成蟲被放置在野外的光誘捕器捕獲(仲本&澤岻, 2001)。巴西獵蝽Triatomainfestans(半翅目獵蝽科Reduviidae)的幼蟲通過步行接近野外的光誘捕器(Vazquez-Prookopecetal., 2006)。據(jù)報道,西印度甘薯象甲(Katsukietal., 2012)、赤擬谷盜Triboliumcastaneum(Duehletal.,2011)和幾種步甲(Andersen, 1989)等游蕩性物種通過步行接近光源。

2.2 影響誘集的環(huán)境條件

如果在同一個地方持續(xù)采集的光誘捕器,采集到昆蟲的數(shù)量會隨著時間發(fā)生很大的變化,這是因為天氣等環(huán)境條件會影響昆蟲的活動性和對光源定位這兩個行動要素,光、濕度、風、大氣壓、雷和閃電這六種氣象條件,都會影響昆蟲光誘捕器的誘導,由于低溫的影響,誘集數(shù)降低,這是由于這些因素抑制了昆蟲的飛翔行為等活動性(Williams,1940;Hardwick,1972;Persson,1976;McGeachie,1989)和強風(Persson,1976;Mizutani,1984;McGeachie,1989)。圓臀大黽蝽Aquariuspaludum(半翅目Hemiptera黽蝽科Gerridae)試驗證實,溫度環(huán)境對定位行動本身有影響,成蟲階段的高溫引起正趨光性,低溫引起負趨光性(Harada,1991;原田,1996)。

在考慮昆蟲趨光性機制的基礎上,直接影響昆蟲對光源的定位行為的環(huán)境條件也很重要。例如,許多昆蟲被用于研究月相、月光量與光誘捕器的誘捕數(shù)量之間的關系。很多物種在接近新月期時,誘集數(shù)會增加,出現(xiàn)數(shù)倍的差異(Williams,1940;Nowinszkyetal., 1979)。同樣的傾向,也可以認為是受其他光源引誘的昆蟲種類(Eisenbeis,2006)。滿月期誘集數(shù)下降趨勢的原因,是可能在滿月前后昆蟲的活動性下降(Bowden,1973)和對光源的定位行動可能被滿月阻礙。由于在臨近滿月也采集到很多個體,所以月亮與光源的吸引數(shù)之間的關系,并不是因為活動性依月相而增強或抑制,而是因為月亮對光源的定位行為本身產生了某種影響,由于作為背景的黑暗變亮,考慮到作為昆蟲被吸引范圍的光源的誘集半徑有變小的可能性(Bowden and Church,1973;Eisenbeis,2006)。背景的光強度的重要性是,在光量較低的陰天的夜晚,誘集數(shù)增加,林冠遮蔽了來自天空的光,在林內吸引了很多個體,這種觀察結果也支持背景光強度是對誘集有影響的(Bowden,1982)。另外,月亮產生的夜空的偏振光可能影響到光源的誘導,Nowinszkyetal.(2012)觀察到,毛翅目Trichoptera的石蛾類(Caddisflies)在夜空偏振最大的上弦和下弦月時,光誘捕器的誘集數(shù)最大,偏振光不是影響著這些昆蟲對光源的定位行動,而是由于利用月球偏振光作為定位的昆蟲,在上弦和下弦的月齡期間,增加了飛翔個體數(shù)。

另外,有研究表明日照長度對趨光性有影響。黽蝽在14.5 h的長日照條件下飼養(yǎng)的成蟲顯示出強烈的正趨光性。另一方面,試驗證實,在9.5 h的短日照條件下飼養(yǎng)的成蟲顯示出負趨光性(Harada,1991)。

2.3 誘集個體的特征

多種昆蟲,在特定活動周期內的個體很容易被吸引到光源。一些試驗證實了活動周期對趨光性的影響,如黃曲條跳甲Phyllotretastriolata趨光性的作用光譜測定,在上午8∶00-12∶00,下午13∶00-18∶00,晚上18∶00-24∶00這三個時間段進行,結果表明,與上午相比,下午和夜間這兩個時段,昆蟲的趨光性靈敏度低,特別是,明確了對于430 nm以下的波長反應性低(Yangetal., 2003)。

在受光吸引的昆蟲中,有時會出現(xiàn)幼蟲蟲齡和成蟲蟲齡等特征,有報告顯示老熟幼蟲具有負趨光性(Olson and Rings,1969;Archer and Musick,1976;Shields and Wyman,1984;Griswold and Trumble,1985)。例如,彩地老虎(黃毛夜蛾)Triphaenapronuba,在評價幼蟲的趨光性的試驗中,從半邊涂滿黑漆的盤子上方照射光,計算了盤子的照明部和遮光部中存在的個體數(shù)。結果顯示,1齡幼蟲具有顯著的正趨光性,7齡幼蟲具有顯著的負趨光性,在它們之間的年齡段,觀察到中間反應(Madge,1964)。除此之外,赤擬谷盜Triboliumcastaneum和雜擬谷盜Triboliumconfusum,成蟲羽化后,2～3日齡有很強的負趨光性傾向,而4～5日齡時正趨光性的傾向很強(Arbogast and Flaherty, 1973)。

在蛾類中,雄蛾被光誘捕器吸引的傾向很強,這是因為它們大多數(shù)在自由活動的空間中,雄性在很大范圍內飛翔,因而容易被光誘捕器捕獲(Robinson and Robinson,1950;Frank,2006)。Robinson and Robinson(1950)在設置的自由空間的光誘捕器中只采集了枯葉蛾科Lasiocampidae的Trichiuracrataegi的雄蛾,在樹木附近設置的光誘捕器中,只采集到了雌蛾,也有試驗觀察到性別差異的報告例子。在調查黑蠅科的紅頭麗蠅Calliphoraerythrocephala對于50 W鹵素燈的趨光性的研究中,性別也存在很大的差異。雌蠅在羽化后第2天顯示出強烈的正趨光性后,在第3天之后表現(xiàn)出了急劇增強的負趨光性。另一方面,雄蟲在第2天同樣表現(xiàn)出正趨光性后,觀察到了大約3 d間隔的周期有交替出現(xiàn)正和負趨光性的傾向(Meyer,1978)?？_拉多馬鈴薯甲蟲Leptinotarsadecemlineata被570 nm或585 nm的黃色LED強烈地吸引,但在其他波長的光選擇試驗中發(fā)現(xiàn)了性別差異。相對于660 nm 紅色光或351 nm 紫外線,雄蟲更喜歡白色LED,而雌蟲則沒有這種選擇性傾向。雖然相比紅色LED,雌蟲更喜歡紫外線和472 nm藍光,但雄性這種傾向不明顯(Otálora-Luna and Dickens, 2011)。

對芬蘭的夜蛾科Hydraeciapetasitis進行野外的標記再捕法的調查結果表明,同一種群中特定的個體有的容易被光吸引,意味著物種內有可能存在對光的行動變異(V?is?nen and Hublin,1983)。根據(jù)趨光性與長距離移動的相關性,估計這種物種內變異的原因之一是與翅型多型的關聯(lián)。但是,中印玫瑰蚜Sitobionrosaeiformis的有翅型和無翅型的兩種形態(tài)都觀察到了正的趨光性,沒有觀察到與翅型多型相關的顯著趨光性差異(Hajong and Varman,2002)。

3 引起趨光性的光和光源

昆蟲的趨光性是由具有什么特征的光源引起的呢?昆蟲通過復眼和單眼接受波長(顏色)、強度、偏振等光的屬性,或者光源的大小和形狀等視覺屬性,可以認為它們是對各種光和光源的視覺屬性的行動反應。

從使用了各種各樣種類燈的野外調查來看,汞燈吸引了很多種類和個體數(shù)(Mikkola,1972;Eisenbeis,2006;Batesetal., 2013)。但是,由于各種燈的光和光源的屬性有很大的不同,為了弄清昆蟲是由什么樣的屬性所吸引的,需要試驗來控制光和光源的各種屬性,觀察只有特定的視覺特性發(fā)生變化時的行為反應。

3.1 波長

顯然,在光的屬性中,波長,即顏色屬性對趨光性有很大的影響。例如,很多試驗昆蟲對波長不同的光源有明確的偏好(Weiss,etal., 1943; Weiss,1944,1946),在這些試驗中,盡管刺激光的強度和試驗昆蟲個體的適應狀態(tài)有所不同,個體的年齡、性別、觀察的行動等條件各種各樣,但是,對于大多數(shù)昆蟲來說,330～370 nm的紫外線的誘導性是最高的(Menzel,1979)。

Labhart(1974)通過嚴格的試驗,從幾種昆蟲中獲得了趨光性的作用光譜。在西方蜜蜂Apismellifera中,用各種波長照射固定個體的一側的復眼,將頭部朝向照射方向的反應作為趨光性的指標,得到了趨光性光譜靈敏度曲線(Spectral sensitivity curve),在藍色區(qū)域(438 nm)和綠色區(qū)域(534 nm)進行了確認。使用能夠自由行走的西方蜜蜂,通過自發(fā)的趨光性行為(Spontaneous photactic behavior)選擇光源的試驗也得到了在紫外線區(qū)域具有高峰值的類似結果。

通過高壓氙燈的白光和各種光強度的單色光進行趨光性選擇的試驗,研究黑腹果蠅Drosophilamelanogaster的作用光譜(Schümperli,1973)表明,在低光量條件下0.05 ergs-1·cm-2(1 ergs-1·cm-2=1×10-3J·m-2·s-1)中,在紫外線區(qū)(367 nm)和綠色區(qū)(504 nm)獲得了同樣高選擇性的雙峰性曲線,但是在高光量條件(10 ergs-1·cm-2)下,其對綠色區(qū)域的選擇性大大降低,被強烈地吸引到紫外線區(qū),在黑腹果蠅中,根據(jù)復眼的適應狀態(tài),作用光譜也會發(fā)生很大的變化。

黏蟲Mythimnaseparata在室內條件下對綠光表現(xiàn)出較強的趨性(Kimetal., 2019),但是在野外,綠光很少能誘集到這種蛾子,而紫外燈和探照燈(鹵素燈)可以誘集到大量黏蟲蛾子。這種蛾子是否像黑腹果蠅一樣對綠光的趨性因光量條件變化而變化,是在監(jiān)測設備研發(fā)中需要注意的問題。

3.2 光強度

引起趨光性的最低限度的光強度,在應用上也很重要。在暗箱中進行食物訓練的西方蜜蜂,在得到餌料后,為了歸巢從暗箱中逃脫而顯示出趨光性。此時,537 nm的綠色LED,8.3×107quanta/cm2/s(1 quanta/cm2/s=1 photons·cm-2·s-1)以上的光強度顯示反應,根據(jù)蜜蜂的小眼的視角和綠色受體的數(shù)量計算,這意味著 7只小眼的28個綠色受體是1 s內同時接受10個光學量子就發(fā)生反應的、非常高的靈敏度閾值(Menzel and Greggers,1985),強度響應曲線(Intensity-response curve)明確了昆蟲的趨光性反應是如何變化的,因此通常光源的光強度較大,昆蟲趨光性被認為是很強地激發(fā)出的。但是,光強度越大,是否會引起更強力或更準確的趨光性就越值得研究探索。在黑蠅科的一種紅頭麗蠅C.erythrocephala中,使用10-3～103 lx(1 lx=11 umen·m-2)的鹵素燈,對光源的趨光性精度進行了調查。結果,在102 lx中觀察到最準確光源的定位,在光強度103 lx以上的情況下,對光源的定位分散(Meyer,1978)。即使是二化螟,在確定光源時也暗示有最佳的光強度,Kaburaki and Iwasa(1933)用矩形暗箱的一端放置白熾燈泡的實驗場所,調查了從1.9×10-5lx到17.2 lx的照度變化,1.3～9.2×10-2lx的照度下雌雄蟲都顯示出最大的抵達率。

3.3 偏振光

水生昆蟲以及水生昆蟲演化而來的昆蟲(如麥紅吸漿蟲Sitidiplosismodellana)可被直線偏振光誘集(Schwind,1991;蔣月麗等,2016),但這些昆蟲的偏振走勢主要通過人工控制水面反射光的偏振度來闡明,昆蟲也可被偏振照射的光源所吸引,或回避這種光源。

白紋大鳳蝶Papilioaegeus的雌蝶,通過偏振濾光器將偏振方向改變后的兩個光源垂直豎立,選擇其作為產卵基質,對于水平方向偏光的光源,顯示出活躍的產卵行為(Kelber,1999;Kelberetal., 2001)。另外,據(jù)報導埃及伊蚊Aedesaegypti雌蚊,可產生對趨向光源偏振光。這個試驗是在透明水槽的正下方配置了15 W的黑燈和20 W的白熱鹵素燈,通過更換放置在水槽和光源之間的擴散板和偏振濾光器的順序,產生偏振光和非偏振光照射,對水槽內偏振光和非偏振光選擇,發(fā)現(xiàn)雌蟲更喜歡水平線性偏振光照射的水槽中產下更多的卵(Bernáthetal., 2012)。

在野外的調查中,觀察到與非偏振光與垂直線性偏振光相比,雙翅目搖蚊科更容易被水平線性偏振光吸引(Danthanarayana and Dashper, 1986)。

另外,在使用1 000 W水銀燈的調查中,觀察到偏振光源誘捕器中捕獲到了更多雙翅目和鱗翅目個體數(shù)量(Kovrov and Monchadskiy,1963)。使用42 W U形熒光燈的偏振和非偏振光分別作為光源的誘捕器,捕獲了鞘翅目的115種昆蟲,其中8種昆蟲被偏振光源捕獲到了更多的個體(Szentkirályietal., 2005)。

3.4 光源的大小

關于光源大小對昆蟲趨光性影響的研究出乎意料地少。在以歐洲玉米螟Ostrinianubilalis為對象的野外誘集試驗中,使用了以750 ft-cd(1 ft-cd=10.76 lumen·m-2)的光強度250 W的氙氣光源。將圓形發(fā)光面的直徑從50.80 mm改變到143.76 mm,面積最大8倍的4個光源尺寸的誘捕器,統(tǒng)計的誘捕蟲數(shù),隨著發(fā)光面的尺寸增加了8倍,誘捕蟲數(shù)增加了約5倍(Ficht and Hienton,1941)。另外,關于市售的電擊光誘捕器的21種型號,家蠅Muscadomestica的捕獲率相關的光源亮度、紫外線的反射面積、光源瓦數(shù)、誘捕器形狀、顏色、尺寸等6個因素進行重回歸分析,明確了光源的亮度、紫外線的反射面積對捕獲率有很大的影響(Pickens and Thimijan,1986)。

3.5 光源的形狀和圖案

在趨光性對形狀的選擇性研究中,都使用色板等反射光。另一方面,在作為直接光的光源中,關于形狀和圖案是否有選擇性,以及是否有與反射光同樣的選擇性等還不太清楚,今后進行的研究有望有應用性進展。

在使用反射光的試驗中,柑橘薊馬Sciertothripscitri對三角形、方形和橢圓形的(Morenoetal., 1984)、3種果蠅對方形和圓形的(Hill and Hooper,1984)、西花薊馬Frankliniellaoccidentalis對圓形的(Mainali and Lim,2010)、煙粉虱Bemisiatabaci對三角形的(Kim and Lim,2011)顏色板具有很強地趨性。但是雙翅目科蠅類(Bradbury and Bennett,1974)和芫菁科的Hycleasapcicornis(Lebesaetal., 2011)的色板試驗中,報告顯示對光源形狀的選擇沒有偏好。另外,在西方蜜蜂選擇各種黑白圖案的試驗中,蜜蜂顯示出生來就喜歡放射狀對稱的圖案(Lehreretal., 1995)。

3.6 光源的頻閃

人類能感知光源頻閃(或頻振)的極限閃爍頻率大約為50 Hz,超過這個界限以上的頻閃在一起看起來像連續(xù)的光。已知一些飛行昆蟲頻閃頻率高,使得人類無法察覺(Autrum,1950,1958;Syms and Goodman,1987)。在家蠅的測試中,選擇平均光強度和光譜一致的閃爍頻率100 Hz 15 W的紫外線熒光燈和無閃爍的熒光燈,結果表明75%的個體被100 Hz頻閃的燈吸引,光源的頻閃表現(xiàn)出高的誘集效果。與無閃爍光源相比,在使用13 W白色小型熒光燈的試驗中,粉虱科的煙粉虱B型、溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum,紋翅粉虱Trialeurodesabutilonea(Chuetal., 2004)和熱帶家蚊Culexquinquefasciatus以及家蠅(Chuetal., 2006)頻率為120 Hz的閃爍光源吸引了更多昆蟲個體。無閃爍光源也有顯著吸引的傾向(Chuetal.,2006)。

貓櫛首蚤Ctenocephalidesfelis對頻閃的反應室內試驗中,使用510～550 nm的LED燈的用市售光誘捕器,頻閃光誘捕器顯示捕獲數(shù)量高出連續(xù)光源5倍(Mülleretal., 2011)。在半翅目花蝽屬Oriustristicolor的試驗中,觀察到了照明下的步行距離和轉向頻率。與用直流電源和電容器降低閃爍的100 W白熾燈泡相比,在閃爍頻率為120 Hz的白熾燈泡下,小花蝽的步行距離顯著變長,步行中的轉向頻率變少(Shields, 1980)。

光源閃爍間隔較長的試驗中,擬步行蟲科Tenebrionidae的雜擬谷盜T.confusum和赤擬谷盜T.castaneum(Herbst)的成蟲,以及皮蠹科Dermestidae黑絨皮蠹Attagenusmegatomad的幼蟲,在以1～15 000次/min的頻率使閃光燈發(fā)光的情況下,在100～200次/min的頻閃頻率以下,光源對擬步行蟲科的成蟲的誘導性顯著降低,相反黑絨皮蠹的幼蟲,在100次/min的頻率以上,顯示出負趨光性的個體數(shù)的比例上升了(Soderstrom,1968)。

3.7 光源的高度

從野外(Ficht and Hienton,1941;Herms,1947;Frost,1958;Braverman and Linley,1993)和室內(Mboeraetal., 1998)的研究中得到了光陷阱的高度影響昆蟲的結論,短庫蠓Culicoidesbrevitarss被白熾燈泡的誘捕器所吸引,而將18 W的燈泡分別設置在2 m、4 m、6 m的高度時,許多短庫蠓C.brevitarss被從地表引到2 m的光誘捕器(Murray,1987);也有報告說光源的高度不影響誘捕性(Keever and Cline,1983)。在調查這些光誘捕器的高度和誘捕率的關系時,可能是原本昆蟲飛翔的高度不同,或者是光源的視認性不同(Herczig and Mészáros,1994)。另一方面,根據(jù)昆蟲用哪個仰角捕捉光源,就可以得出誘蟲數(shù)量變化可能結果(Pickens and Thimijan,1986),光源的仰角屬性,今后還有進一步驗證的價值。

3.8 光源的發(fā)光方向

在不是點光源的情況下,有人指出發(fā)光面的方向(Orientation)可能影響誘集數(shù)量。在向家蠅Muscadomestica開展40 W黑光燈源的室內試驗中,將光源的長軸水平放置,是垂直配置的2.6倍引誘效果(Pickens and Thimijan,1986)。

4 昆蟲趨光性機制和適應性意義

昆蟲如何接受光和光源的屬性、處理信息,并通過運動接近光源,這種趨光性的行動機制,以及接近光源的性質對昆蟲有什么好處等等,關于趨光性的適應意義,迄今為止提出了許多假說,其中一些經過各種驗證而被稱為理論。在關于趨光性的假設中,現(xiàn)在最有力的是指南針/羅盤理論、馬赫帶理論、以及開放空間理論。但是,無論哪一種理論,都不能充分說明廣泛物種中的趨光現(xiàn)象和迄今為止觀察到的趨光性特征。

4.1 羅盤理論

以鱗翅目蛾類昆蟲為主,很多昆蟲將天空的自然光源作為長距離移動時羅盤的基準點(compass reference)來使用(Buddenbrock,1917;Baker,1978;Wehner,1984)。在長距離移動時,昆蟲將月亮和太陽作為確定方向的視覺目標,將燈火等夜間人造光源誤認為月亮和太陽,從而引起對光源的外觀上的引誘。羅盤理論認為,通過保持一定的定位角度來固定體軸,昆蟲是直線移動的。在這種情況下,如果誤認人造光源為太陽或月亮的昆蟲對相對接近的人造光源作為記號,則定位角度(α),昆蟲為了保持相對于記號的定位角度而不斷修正體軸,以光源為中心螺旋狀飛翔(Baker and Sadovy,1978);據(jù)預測,昆蟲會在火焰和人造光源的周圍以螺旋的形式飛行,這種羅盤理論能更好地說明昆蟲會在火焰和人造光源的周圍飛行的事實,這是Nature雜志刊登的Baker and Sadovy(1978)對歐洲地老虎Noctuapronuba引誘光源特征的報道。月球表面大小的視直徑為0.518°,在試驗中使用的125 W水銀燈和月亮大致相同大小的地方,蛾類被吸引走了,他們認為人造光源很可能被誤認為月亮。

通過羅盤理論來解釋多種昆蟲的趨光現(xiàn)象,還存在幾個疑點。其中一個是維持定位角度的問題。在羅盤理論中,圖2的定位角度α像這樣,相對于光源,以個體、個體群、物種等為單位,分別具有特定的定位角度。定位角度越是銳角,昆蟲就越被人造光源直線吸引,90°時,昆蟲在保持與光源等距離的同時在周圍旋轉,在90°以上的情況下,可以從光源飛出去(Boyadzhiev,1999),個體應該顯示相同的定位角度。但是,當被人工光源吸引,觀察在光源周圍旋轉的昆蟲時,發(fā)現(xiàn)同一個體在很短的時間內多次反轉旋轉方向。這種定位角度短時間內的變化,指南針理論解釋不出來,以自然光源的定位角度和對人造光源表示的定位角度相同為前提,唯一驗證這一點的研究是Sotthibandhu and Baker(1979),同樣以歐洲地老虎為材料,以月亮為指南針的基準點使這頭蛾子飛行——使用室外懸掛飛行裝置,對月球和125 W的水銀燈進行了飛翔試驗,向以20°到+1°的定位角度定位的6頭蛾提供了人工光源,結果表明每頭蛾在光源上的定位角度幾乎和月球顯示的相同。

圖2 蛾子向光飛行軌跡的三種定向理論(仿Spencer et al.,1997)

4.2 馬赫帶理論

在馬赫帶(Mach band)理論中,昆蟲被吸引到光源附近,是因錯覺引起的逃避到最黑暗方向的定位行為,明暗對比現(xiàn)象的一種馬赫帶(Mach bands)和切夫勒錯覺(Chevreul illusion),在人的視覺中也能觀察到,在不同的亮度之間對比度更明顯,是可以作為輪廓捕捉的現(xiàn)象,與明度高的部分接觸的黑暗部分,在心理上比實際要陰暗。引起明暗對比的神經機構,是由節(jié)肢動物的鱟復眼發(fā)現(xiàn)的,被稱為側抑制(Hartlineetal., 1956)。昆蟲也有側抑制機構,所以和人類一樣,與明度高的區(qū)域接觸的黑暗區(qū)域被認為是更暗的。因此,光源明亮部分的旁邊的黑暗比周圍的黑暗更加暗,打算逃避在黑暗中的昆蟲,相反地在光源周圍直線定位。

Hsiao(1973)利用巧妙的實驗裝置,分析了美洲棉鈴蟲Helicoverpazae對光源的移動軌跡,將蛾子固定在實驗池水面的發(fā)泡苯乙烯小船上,通過翅膀扇動來記錄游船的軌跡,定量分析了蛾子的移動軌跡和到達位置。對于懸掛在水面正上方的8 W黑光燈,蛾子直線移動到光源正下方,并在其周圍旋轉。另一方面,在實驗池的壁面配置了15 W的黑光,在形成垂直明暗邊緣的情況下,蛾子相對于邊緣大約直線移動,并且很多蛾子到達明暗邊緣的正側面的暗部,一部分蛾子到達光源側的明亮部分。同時Hsiao表示,在野外垂直設置15 W的黑光燈,在其旁邊配置涂有粘接劑的黑色撞擊板,觀察并記錄粉紋夜蛾Trichoplusiani、美洲棉鈴蟲、甜菜夜蛾Spodopteraexigua到達距離光源多遠的位置。結果表明,無論在哪種情況下,在離光源約15～45 cm的位置,都觀察到了黏著蟲數(shù)的最高值。

4.3 開放空間理論

狹義的趨光性也包含羅盤定位理論,但是,趨光性表面意思是直接定位到光源明亮的部分,屬于“真正的趨光性”。認為昆蟲定位在光源明亮部位的假說被稱為開放空間理論(圖2),昆蟲認為人工光源是開放空間的指示而被捕捉(Mazokhin-Porshnyyakov,1960)。落葉之下或林冠覆蓋的樹林內的昆蟲在逃離它們的封閉空間時,必須朝向天空等明亮的部分飛去。被人工光源吸引的昆蟲是以開放空間為目標移動的,這是真趨光理論解釋。

美國白蛾Hyphantriacunea羽化后不久的成蟲,被觀察到了向樹冠上空開放的夜空飛翔的行為,被指出是由于趨光性而定位在微光的夜空中(Hidaka,1972)。長小蠹Platypusquercivorus(Igetaetal.,2003)和羅漢松蛀皮天牛Hirticlytuscomosus(Sato,2005)等森林的鉆蛀性昆蟲類,已經確認成蟲通過趨光性,以定位在森林內存在的間距和林地邊緣等開放空間。

4.4 其他假設

由于人工光源的紅外線成分與某種蛾類雌性激素的紅外輻射相似,所以有人提出生物天線假說,蛾類會誤以為光是交配對象的雌性而被吸引(Callahan,1977),一方面,Robinson and Robinson(1950)主張,蛾類在光源周圍飛來飛去的行為是被光源捕捉到的行為,解釋為通常的行動受到阻礙而引起向光源側彎曲的反應(Robinson,1952)。但是,這些假說可以說明一些昆蟲的物種趨光性,而不足以說明廣泛的昆蟲趨光性現(xiàn)象,包括這個假說的前提在內,試驗驗證是不夠的。另外,也有昆蟲趨光行為的光脅迫假說,受光源照射后個別物種的一些生理響應或某些基因表達以及生命過程的影響(桑文等,2016;Duan等,2017)。

5 昆蟲向人工光源移動的軌跡

在闡明趨光性的行動機制上,與到達光源的位置同樣重要的是昆蟲對光源的飛翔或步行軌跡及其特征,這些是不同的(Spenceretal.,1997)。在羅盤理論中,昆蟲在光源上畫螺旋狀逐漸接近;在馬赫帶理論中,昆蟲在光源的旁邊一直定位;在開放空間理論中描繪直線移動到光源中心的軌跡(圖2)。但是,由于定量觀察困難等原因,不僅在野外觀察,在室內試驗中也幾乎沒有正確記錄昆蟲向光源移動軌跡的研究,Hsiao(1973)使用上述的小船的美洲棉鈴蟲蛾的試驗,比較了對煙草天蛾Manducasexta觀察到的定位角度。與5 W 白熾燈泡相比,煙草天蛾的平均定位角度接近-0.22°±2.7°和0°,顯示了真正的趨光理論所預期的向光源中心的直線移動。

在這些研究之外的移動軌跡的報告可以說是非常片段的。當遠離光源的位置時,某種昆蟲會直線地或向Z字形光源移動,在其他物種中也觀察到無視光源直接飛行(Robinson and Robinson,1950;Stewartetal., 1969)。在觀察到從遠距離到光源的接近行為時,根據(jù)試驗條件和物種,報告了各種各樣的結果。例如,Baker and Sadovy(1978)認為,夜蛾科昆蟲對兩種光源的反應僅在以光源為中心的3 m范圍內觀察到,因此認為距離過短。也有人認為這是由于試驗方法不恰當(Bowden,1982)。此外,125 W的汞燈對昆蟲誘導光源的半徑為50 m～700 m(Bowden and Morris,1975;Bowden,1982)。

觀察到接近光源的昆蟲在光源周圍表現(xiàn)出復雜的行為,但是以下沒有特定的傾向。Robinson and Robinson(1950)指出,光源周圍昆蟲的飛翔行為,一是在特定的距離內接近光源,一部分圍繞光源旋轉后,立即飛走的行為;另一種是,它是一種邊搖搖晃晃地飛翔邊接近光源,然后邊以陡峭狀的曲線一邊加速接近光源,然后穿過光源邊緣再次接近光源的反復行動。據(jù)報道,受野外光源(誘捕器)吸引的煙草天蛾在接近光源的過程中會在地面上降落或碰撞(Hartstacketal., 1968)。通過對光源周圍飛翔的蛾類飛行軌跡進行影像分析,在接近光源時,隨著蛾類角速度的急劇增加,會出現(xiàn)迷失定位方向的行為。同樣的觀察,飛行速度通常在接近光源時是最小的,在離開光源時是最大的(Muirhead-Tomson,1991)。但在觀察煙草天蛾的室內試驗中得到了相反的飛行速度傾向。以0.4 m/s的速度接近光源的天蛾在從光源飛離時,會以0.29 m/s的速度降低飛行速度(Spenceretal., 1997)。

昆蟲相對于太陽和月亮等自然光源的定位行動的研究例子很多(Wehner,1984),但是記錄了面向光源行動的移動軌跡的例子不多,盲蝽科Miridae的可可褐盲蝽Distantiellatheobroma在野外釋放試驗,釋放時間是在黎明的時候,觀察到了太陽在低高度位置上可可褐盲蝽直線飛行的傾向。另一方面,在太陽來到頭頂?shù)恼?觀察到了可可褐盲蝽螺旋飛翔和水平曲折飛翔的復雜移動軌跡。

6 結語

在光源周圍聚集的昆蟲中,有多少是以趨光性為原因聚集起來的?那么,什么樣的趨光性行為機制將昆蟲引導到光源上呢?我們還在尋找答案的階段,對趨光性的理解更加困難。

到目前為止,昆蟲趨光性的研究,即對于放置在野外或實驗室內的人工光源的昆蟲誘導和回避的研究,大多著眼于光源本身的吸引。但是,很多人都直觀地聯(lián)想到的趨光性,昆蟲定位在光源明亮的部分,我們已經清楚地認識到,僅憑目前的趨光理論是無法解釋廣泛的趨光現(xiàn)象的。我們需要針對昆蟲對人造光源的到達位置和移動途徑或軌跡,以許多物種為對象,進一步進行野外的調查研究,在受控實驗室內,應仔細驗證在野外觀察到的到達位置和移動軌跡是否可再現(xiàn),如Shields(1989)指出的,昆蟲和人類的眼睛有很大的不同,需要嚴格控制用于實驗的人工光源的光和光源的屬性,可以容易控制波長和光強度等光屬性、大小和形狀等光源的視覺屬性的LED照明的普及,將促進今后昆蟲對光的行為反應進行研究。

對昆蟲的趨光性和趨光性現(xiàn)象的進一步理解,將會改進和開發(fā)包括更高誘蟲性的光誘捕器在內的視覺誘捕器,基于在粘著式光誘捕器、燈光采集、水盤誘捕器等各種領域中使用的豐富多彩的視覺誘捕器(Shimada,2018),是一條新形式的專性誘蟲性光源開發(fā)之路。而且,更加讓我們感到對生物行為的深奧之處的驚嘆,那就是,在我們身邊的生物現(xiàn)象中還殘留著一個巨大的謎團,再一次被趨光現(xiàn)象所吸引,并警示我們要開展更加深入的研究。