長芒莧入侵對棄耕地土壤種子庫群落特征的影響

李妹洋,李龍沁,郝 廣,康瀕月,高 越,李洪遠,2①

(1.南開大學環(huán)境科學與工程學院,天津 300350;2.天津市跨介質復合污染環(huán)境治理技術重點實驗室,天津 300350)

生物入侵是一個全球性的環(huán)境問題,對自然生態(tài)系統(tǒng)和農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)有著深遠的影響[1]。在國際貿易快速發(fā)展、各國交流逐漸增加的背景下,生物入侵逐漸成為物種多樣性降低的主要因素之一[2]。中國是世界上受外來入侵物種危害最嚴重的國家之一[3],作為生物多樣性大國,外來物種很容易在我國多種類型的生態(tài)系統(tǒng)中長期定殖[4],對我國生態(tài)安全、生物安全和糧食安全構成重大威脅[5]。截至2020年8月,生態(tài)環(huán)境部發(fā)布的公報顯示,中國已出現(xiàn)660多個外來入侵物種。

土壤種子庫(soil seed bank)是植物生命周期中極為重要的環(huán)節(jié),承擔著地面植被更新的重要使命,同時也是植物入侵的重要方式和渠道[6]。多數(shù)研究表明,外來物種入侵會顯著影響土壤種子庫群落的多樣性和豐度[7]。土壤種子庫作為一種重要的種子資源,代表了一個可以發(fā)芽和建立植物群落的物種庫,它通過種子萌發(fā)和生長參與地上植被的自然更新[8],在生物多樣性保護和植被恢復方面具有重要的生態(tài)價值,所以了解土壤種子庫特征對于評估植被恢復潛力和演替軌跡具有重要意義[9]。國內外已有部分研究涉及入侵植物對土壤種子庫的影響,如紫莖澤蘭(Ageratinaadenophora)[10]、加拿大一枝黃花(Solidagocanadensis)[11-12]和黃頂菊(Flaveriabidentis)[13]等。研究[1]表明,空心蓮子草的入侵降低了土壤種子庫中需要光照的物種和陸生物種的幼苗密度,最終影響空心蓮子草群落的自然種子恢復潛力。有關入侵植物對土壤種子庫影響的研究大多表明入侵植物對土壤種子庫物種組成、多樣性指數(shù)產生影響,進而影響地上群落穩(wěn)定性及種間關系。這些研究結果為入侵植物管理和土著植被恢復提供了新的啟示。

長芒莧(Amaranthuspalmeri)作為入侵植物之一,已于2016年被納入第4批外來入侵物種名單。長芒莧原產于美國西部至墨西哥北部[14],是20世紀80年代中期傳入我國的一種莧科莧屬植物[15]。該植物主要生長于田園、郊野等地,入侵性和繁殖性極強[16],可使入侵地農作物大量減產,相比于同期一年生種子植物,長芒莧出苗率極高,其在適當?shù)墓庹蘸退謼l件下就可以快速萌發(fā)。目前,已在華北、華南和華中等區(qū)域發(fā)現(xiàn)該物種的自然分布種群。國內外針對長芒莧入侵機制的研究較少,且研究的關注點主要涉及其生理生態(tài)[17]及危害和防治[18]等,特別是在長芒莧除草劑的研制方面[19-20],也有研究涉及除草劑對土壤種子庫的抑制作用[21-22]。但針對長芒莧入侵機制等關鍵科學問題的研究鮮有報道,更未出現(xiàn)從土壤種子庫角度進行的相關研究,關于入侵植物長芒莧對土壤種子庫群落特征的影響研究仍鮮見。因此,探究長芒莧對入侵地土壤種子庫組成與群落結構的影響,有助于進一步揭示長芒莧入侵機制,為莧屬入侵植物的科學防控提供依據(jù)。

筆者研究以入侵植物長芒莧為對象,選取天津市武清區(qū)一塊長芒莧自然入侵棄耕地為調查采樣地,通過分析入侵地土壤種子庫群落的物種組成、多樣性指數(shù)、種子密度和種間聯(lián)結性等,試圖闡明在長芒莧不同入侵壓力和不同土層深度條件下土壤種子庫物種組成及密度變化特點,以及其對土壤種子庫物種多樣性及種間聯(lián)結性的影響。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

調查采樣地位于天津市武清區(qū)廣賢路東側,地理位置為39°20′50.97″ N,117°4′13.32″ E。該區(qū)地處華北沖積平原下段,海拔最高為13 m,最低為2.8 m。該區(qū)屬溫帶半濕潤大陸性季風氣候區(qū),年均氣溫為11.6 ℃,年降水量為606 mm。土壤類型以潮土為主,土層深厚,土質較黏。土壤pH偏弱堿性,土壤w(全氮)為1.7 g·kg-1,土壤w(全磷)為0.48 g·kg-1[23]。經過前期考察,長芒莧入侵前樣地區(qū)域為栽培作物大豆棄耕地,各樣地相鄰較近,且近6年來未開展過任何防除措施,確保無人為和地理因素干擾。代表性植物有苣荬菜(Sonchuswightianus)、狗尾草(Setariaviridis)、堿蓬(Suaedaglauca)、地膚(Kochiascoparia)和藜(Chenopodiumalbum)等常見鄉(xiāng)土植物。

1.2 樣品采集

采樣地長約400 m,寬約60 m,面積約為2.4萬m2。2021年3月初進行土壤種子庫采樣工作,采樣時間選擇在種子萌發(fā)前,在表土采集區(qū)域依據(jù)長芒莧不同入侵壓力分別設置試驗區(qū)組,根據(jù)長芒莧蓋度差異將試驗區(qū)組劃分為輕度入侵壓力區(qū)組(<30%)和重度入侵壓力區(qū)組(>80%),每個區(qū)組分為2個樣地。每個樣地選取6個1 m×1 m代表性樣方,每個樣方按五點取樣法用取土環(huán)刀采集0～5、>5～10和>10～15 cm 3個土層深度樣品,將不同土層深度樣品分別放入塑料自封袋內帶回實驗室進行萌發(fā)試驗。

1.3 萌發(fā)試驗

采用溫室萌發(fā)法,于土壤取樣后開始。首先,剔除土壤中雜物(砂石與植物殘體如根、莖、葉等),將過濾后的土壤樣品均勻平鋪在育苗平盤(53.5 cm × 28.5 cm × 5 cm)內,保證溫度、光照和水分等條件的一致性,定期澆水使土壤保持濕潤。溫度保持在25～30 ℃,光照為自然光,每2 d澆1次水并及時觀察種子萌發(fā)情況,待幼苗長出鑒定后,記錄并移除。定期人為翻動土壤,整個萌發(fā)試驗開展到連續(xù)3周內沒有新的幼苗出現(xiàn)即結束,整個萌發(fā)試驗周期為70 d。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用Excel 2016對數(shù)據(jù)進行初步處理,采用SPSS Statistics 26對數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析,采用R 4.1.2的“ggplot2”軟件包制圖。采用廣義線性模型分析入侵壓力和土層深度及其交互作用對土壤種子庫的影響。利用非度量多維尺度分析(NMDS)和PERMANOVA分析,比較不同區(qū)組土壤種子庫群落結構的空間變異性。土壤種子庫物種多樣性特征采用Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Pielou均勻度指數(shù)、Simpson生態(tài)優(yōu)勢度指數(shù)和 Margalef豐富度指數(shù)表征;采用Spearman秩相關系數(shù)分析不同入侵壓力下土壤種子庫物種種間相關性。相關公式為

Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H):

(1)

Pielou 均勻度指數(shù)(J):

J=H/lnS。

(2)

Simpson優(yōu)勢度指數(shù)(D):

(3)

Margalef 豐富度指數(shù)(d):

d=(S-1)/lnN。

(4)

Spearman秩相關系數(shù)(r):

(5)

式(1)～(5)中,S為土壤種子庫中物種總數(shù);N為土壤種子庫中物種總個體數(shù);Pi為物種i個體數(shù)占種子庫物種總個體數(shù)的重要值;n為樣方數(shù);xij和xkj為物種i與k在樣方j中的秩。

2 結果與分析

2.1 不同入侵壓力和土層深度條件下土壤種子庫組成與密度

共調查兩個入侵壓力區(qū)組,每個區(qū)組2個樣地,共4個樣地。所有區(qū)組土壤種子庫共統(tǒng)計到30種植物,隸屬于17科30屬(表1)。

表1 所有樣地土壤種子庫密度及物種組成

表2 不同入侵壓力下土壤種子庫物種多樣性、豐富度和均勻度指數(shù)

根據(jù)廣義線性模型檢驗結果,土壤種子庫密度在輕度入侵區(qū)組和重度入侵區(qū)組之間差異顯著。輕度入侵區(qū)組土壤種子庫有21種,隸屬于10科;禾本科植物幼苗最多,共2 285株,占幼苗總個體數(shù)的33.61%,其中,最多的為狗尾草(Setariaviridis)和馬唐(Digitariasanguinalis)。莧科植物幼苗占該區(qū)幼苗總數(shù)的15.78%,幼苗組成全部為長芒莧。重度入侵區(qū)組土壤種子庫有25種,隸屬于14科;莧科植物幼苗最多,共3 359株,占幼苗總個體數(shù)的87.27%,其中,幼苗組成全部為長芒莧。

根據(jù)植物生活型劃分,所有區(qū)組共有一、二年生草本植物21種,多年生草本植物10種。輕度入侵區(qū)組土壤種子庫種子數(shù)量占所有入侵地種子庫總量的63.85%,其中,一、二年生草本植物14種,多年生草本植物7種,兩者種子數(shù)量分別占該區(qū)總種子數(shù)量的77.15%和22.85%;重度入侵區(qū)組土壤種子庫種子數(shù)量占所有入侵地種子庫總量的36.15%,其中,一、二年生草本植物17種,多年生草本植物8種,兩者種子數(shù)量分別占該區(qū)總種子數(shù)量的99%和1%,一年生草本植物長芒莧種子數(shù)量占該區(qū)總種子數(shù)量的86.92%?？傮w來看,輕度入侵區(qū)組土壤種子庫種子數(shù)量比重度入侵區(qū)組多,兩種入侵壓力下植被類型均以一年生草本植物為主。

廣義線性模型表明,不同入侵壓力下土壤種子庫密度存在顯著差異(圖1),輕度入侵區(qū)組土壤種子庫密度顯著大于重度入侵區(qū)組(P<0.01),而長芒莧種子密度則表現(xiàn)為輕度入侵區(qū)組顯著小于重度入侵區(qū)組(P<0.01),不同土層深度間土壤種子庫中有活力的種子數(shù)量整體差異顯著(P<0.01),入侵壓力與土層深度之間無交互作用(P>0.05),所有入侵壓力下土壤種子庫中有活力的種子主要分布在上層(0～5 cm)。

就同一入侵區(qū)組而言,柱子上方英文小寫字母不同表示不同土層深度間種子密度差異顯著(P<0.05)。箱式圖上下端線表示樣本最大值和最小值,箱框線表示數(shù)據(jù)波動程度,箱內線表示中位數(shù),箱外黑點表示樣本離群值。

2.2 不同入侵壓力和土層深度對土壤種子庫物種多樣性的影響

利用Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Simpson優(yōu)勢度指數(shù)、Pielou均勻度指數(shù)和 Margalef豐富度指數(shù)對土壤種子庫群落多樣性進行分析。由表 2 可知,所有樣地土壤種子庫物種多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)均表現(xiàn)為輕度入侵區(qū)組>重度入侵區(qū)組,在入侵壓力下所有指數(shù)均表現(xiàn)為區(qū)組內無差異(P>0.05),區(qū)組間差異顯著(P<0.01)。整體來看,該地土壤種子庫物種較為豐富。

采用廣義線性模型分析入侵壓力和土層深度對土壤種子庫物種多樣性、豐富度和均勻度指數(shù)等因變量的影響。廣義線性模型結果顯示入侵壓力與土層深度之間無顯著交互作用,表明不同土層深度土壤種子庫持久性受入侵壓力的影響不大。

圖2顯示,重度入侵壓力區(qū)組土壤種子庫Shannon-Wiener多樣性指數(shù)顯著低于輕度入侵壓力區(qū)組(P<0.05),其中,在不同土層深度間各區(qū)組土壤種子庫物種多樣性指數(shù)無顯著差異(P>0.05),且土層深度與入侵壓力之間無顯著交互作用。各區(qū)組各土層土壤種子庫Simpson優(yōu)勢度指數(shù)變化規(guī)律與Shannon-Wiener多樣性指數(shù)變化一致。

就同一幅圖中同一入侵區(qū)組而言,柱子上方英文小寫字母不同表示不同土層深度間某指標差異顯著(P<0.05)。箱式圖上下端線表示樣本最大值和最小值,箱框線表示數(shù)據(jù)波動程度,箱內線表示中位數(shù),箱外黑點表示樣本離群值。

與輕度入侵區(qū)組相比,重度入侵區(qū)組Pielou均勻度指數(shù)顯著降低(P<0.05,圖2)。不同土層深度間無顯著差異(P>0.05),土層深度與入侵壓力之間無顯著交互作用。

2.3 長芒莧入侵對土壤種子庫物種種間聯(lián)結性的影響

2.3.1不同入侵壓力下土壤種子庫群落結構的NMDS及PERMANOVA分析

基于 Bray-Curtis 相似性系數(shù)對不同入侵壓力下土壤種子庫數(shù)據(jù)進行非度量多維尺度分析(NMDS),結果(圖3)表明,輕度入侵區(qū)組與重度入侵區(qū)組重疊部分較少。Stress為0.114 8<0.2,說明該分析結果具有一定的解釋意義,該圖形能準確地反映數(shù)據(jù)的真實分布。采用PERMANOVA分析對不同入侵壓力下土壤種子庫群落差異是否顯著進行量化,PERMANOVA檢驗結果為P= 0.001,表明不同入侵壓力下土壤種子庫群落結構差異顯著,物種組成和分布相似性低,說明長芒莧入侵對土壤種子庫群落結構影響較大。

A為輕度入侵區(qū)組,B為重度入侵區(qū)組。

2.3.2不同入侵壓力下土壤種子庫物種種間相關分析

對所有區(qū)組土壤種子庫中種子密度占優(yōu)勢(≥90%)的物種進行Spearman秩相關分析,得到相關系數(shù)半矩陣(表3～5)。

表3 輕度入侵區(qū)組土壤種子庫物種相關系數(shù)半矩陣

表4 重度入侵區(qū)組土壤種子庫物種相關系數(shù)半矩陣

由表3～4可知,所有區(qū)組沒有與長芒莧呈顯著負相關的種對,輕度入侵區(qū)組負相關種對數(shù)占總種對數(shù)的33.0%,正相關種對數(shù)遠大于負相關種對數(shù),與長芒莧相關的種對中呈不顯著負相關的植物有堿蓬(Suaedaglauca)、狗尾草(Setariaviridis)、葎草(Humulusscandens)、大豆(Glycinemax)和打碗花(Calystegiahederacea)。與輕度入侵區(qū)組相比,重度入侵區(qū)組中負相關種對數(shù)占比更高,占總種對數(shù)的39.74%,其中,大豆未在重度入侵區(qū)出現(xiàn),與長芒莧相關的種對中呈不顯著負相關的植物有堿蓬、狗尾草和早熟禾(Poaannua)。整體來看,輕度入侵區(qū)組土壤種子庫群落抵抗力和穩(wěn)定性更高。

當將研究區(qū)整體作為分析對象時,由表5可知,共有3個呈顯著和極顯著負相關的種對,這3個種對都與長芒莧有關,其中,與長芒莧呈顯著負相關的植物為堿蓬,呈極顯著負相關的植物有狗尾草和大豆,進一步說明長芒莧入侵對本地農作物大豆、堿蓬及狗尾草有明顯的排斥作用。

表5 所有區(qū)組土壤種子庫物種相關系數(shù)半矩陣

3 討論

3.1 長芒莧入侵對土壤種子庫組成與密度的影響

研究區(qū)屬于城郊區(qū),輕度入侵區(qū)組與重度入侵區(qū)組土壤種子庫種子密度分別高達2 477和1 402?！-2,與天津城郊樣地土壤種子庫研究規(guī)模[24]類似,其中,重度入侵區(qū)組長芒莧密度是輕度入侵區(qū)組的3倍。外來物種對生態(tài)系統(tǒng)的入侵是對群落結構的最大威脅之一[9],研究入侵種是否對群落變化產生影響,一般從群落組成及結構入手進行分析。筆者研究與張敏等[25]研究方法一致,基于Bray-Curtis距離對兩個區(qū)組土壤種子庫群落數(shù)據(jù)進行NMDS和PERMANOVA分析,發(fā)現(xiàn)長芒莧入侵顯著干擾土壤種子庫群落結構及物種組成,入侵壓力的不同導致土壤種子庫的差異性。

近地表取樣的土壤種子庫往往更加多樣化和豐富[26],筆者研究中隨著土層深度的增加,長芒莧種子密度顯著降低且主要分布在上層(0～5 cm),輕度入侵區(qū)組土壤種子庫密度為重度入侵區(qū)組的2倍,輕度入侵區(qū)組不同土層深度物種組成差異顯著且上層物種主要為長芒莧,而重度入侵區(qū)組中層(>5～10 cm)與下層(>10～15 cm)深度之間物種組成無顯著差異,認為此與長芒莧的入侵年限有關;另外,對于一些具有休眠特性的物種而言,采用誘萌法可能會帶來一些實驗誤差。這也與長芒莧首先在上層土壤種子庫中聚集,進而入侵整個土壤種子庫群落有關。相比于其他物種,長芒莧出苗期早、結種量大且適生性強,種子很容易通過水進行遠距離漂浮傳播,在黏質土中易停留在土壤表面從而更易聚集于種子庫。該植物具有較高的光合速率,可能存在較強的表型可塑性,因此,在無人為干擾的棄耕地土壤種子庫中更易成功定殖并快速擴張,因此需要在土壤種子庫萌芽初期、長芒莧可能出現(xiàn)爆發(fā)性生長的時候采取一定的防控措施。

3.2 長芒莧入侵對土壤種子庫物種多樣性及種間關系的影響

筆者研究中取樣地為長芒莧入侵的大豆棄耕地,但近幾年來該棄耕地無人為干擾,是在自然演替過程中形成的土壤種子庫。這也可能是土壤種子庫中除入侵植物長芒莧外雜草占比較高而大豆占比較低的原因,DALTON等[27]研究認為土壤種子庫的多樣性及豐富度高表明其對植物入侵具有一定的抵御能力[28]。

筆者研究中所有區(qū)組土壤種子庫中Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Simpson優(yōu)勢度指數(shù)和Pielou均勻度指數(shù)均表現(xiàn)為重度入侵區(qū)組小于輕度入侵區(qū)組,但Margalef豐富度卻表現(xiàn)為重度入侵區(qū)組大于輕度入侵區(qū)組?？紤]到重度入侵區(qū)組在統(tǒng)計個別物種時將其計入物種數(shù)量,但未將不同區(qū)組密度大小等本底值計入其中,個別雜草相對于整個區(qū)組而言,個體數(shù)量微乎其微,可忽略不計,且周邊林下雜草有向樣地擴散的趨勢,這也可能是重度入侵區(qū)組物種豐富度大于輕度入侵區(qū)組的原因。

相較于輕度入侵區(qū)組,重度入侵區(qū)組土壤種子庫物種多樣性指數(shù)明顯降低,這與王瑞麗等[29]研究結果類似,即長芒莧與其他大部分入侵植物一樣,對土壤種子庫物種多樣性產生負面影響,表明長芒莧通過降低土壤種子庫物種多樣性、干擾其群落物種組成,從而快速入侵當?shù)厣鷳B(tài)系統(tǒng)。RODRIGUEZ[30]研究認為,將入侵物種與本土植物的種間作用納入未來的生態(tài)學研究,對于明確生態(tài)系統(tǒng)過程和生物多樣性變化至關重要。筆者研究對土壤種子庫相關物種進行Spearman秩相關分析,結果表明大豆、堿蓬和狗尾草是受長芒莧負面影響較大的物種,考慮到長芒莧易出現(xiàn)在沿農田邊緣的生境內且在生長后期株高能達到2 m及以上,所以易入侵晚播作物如大豆和玉米等,BRUNDU等[14]與章茂林等[15]的研究中也提到了長芒莧的入侵易使大豆等糧食作物減產;在花果期長芒莧植株高大、枝葉茂盛,會影響狗尾草和堿蓬等矮小植株的光合作用。

長芒莧與大豆、堿蓬和狗尾草在重度入侵區(qū)組與輕度入侵區(qū)組半矩陣系數(shù)表中呈現(xiàn)不顯著負相關,當將兩個區(qū)組作為整體分析時,則呈顯著負相關。重度入侵區(qū)組沒有大豆出現(xiàn),這是因為該地棄耕以及長芒莧入侵年限較長,致使大豆種子庫逐漸消亡。土壤種子庫持久性與種子大小有關[31],長芒莧種子小、易夾帶傳播,再加上大豆棄耕地無人為干擾,認為這是其在短短幾年內快速入侵土壤種子庫及當?shù)厣鷳B(tài)系統(tǒng)的原因。探究長芒莧入侵農田是否有利于當?shù)厣锒鄻有缘姆€(wěn)定與發(fā)展以及通過何種方式作用于本土植物對于進一步防控長芒莧十分必要[32],同時今后也要加強長芒莧在進口糧谷和糧食產區(qū)內的監(jiān)測預警和防范管控。