根內(nèi)根孢囊霉對大豆成熟期生物量、根腐病及根際土壤百菌清殘留的影響

接偉光　林厚澤　楊冬瑩　姚延軒

摘要：通過隨機取樣研究接種根內(nèi)根孢囊霉（Rhizophagus intraradices）菌劑對0、1年連作大豆成熟期生物量、根際土壤AMF孢子密度、AMF侵染率及根腐病病情指數(shù)的影響，以及R. intraradices對大豆根際土壤百菌清殘留量的影響。結(jié)果表明，接種R. intraradices菌劑可以提高大豆植株的生長及養(yǎng)分吸收，顯著增加大豆植株生物量、AMF侵染率及AMF孢子密度，同時R. intraradices及百菌清均對大豆根腐病有防治效果，且相比于百菌清，R. intraradices菌劑在防治根腐病的基礎(chǔ)上改善了根際土壤微環(huán)境、增加根系發(fā)達程度等；在不同的連作年限下，R. intraradices菌劑均可顯著降低土壤中百菌清殘留量，且在接種菌劑+百菌清處理組中，0年連作大豆百菌清殘留量最低。

關(guān)鍵詞：連作大豆；根內(nèi)根孢囊霉；生物量；根腐??；百菌清殘留

中圖分類號：S435.651文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2023）14-0153-06

大豆是全球第四大糧食作物，也是我國重要的油料作物［1］，具有較高的營養(yǎng)價值以及多種益于人體健康的活性物質(zhì)［2］。近年來，為了追求大豆產(chǎn)量，不斷在同一土地上連續(xù)種植大豆，導(dǎo)致連作障礙［3］。大豆連作會降低土壤pH值［4］，使土壤有機化合物（糖、有機酸和脲酶等）增加，從而有利于根腐病致病菌的生長［5-6］，根腐病是大豆連作障礙的直接體現(xiàn)，人們常用百菌清防治大豆等作物根腐病病害［7］。百菌清是最常用的取代苯類殺菌劑［8-10］，具內(nèi)吸性廣譜性等特點，可通過接觸真菌細胞并抑制與谷胱甘肽相關(guān)的細胞呼吸酶而起殺菌作用［11］，該農(nóng)藥在環(huán)境中非常穩(wěn)定，半衰期長，蓄積毒性顯著?，F(xiàn)有研究表明，在許多蔬菜和水果如卷心菜、黃瓜、大豆中均可以檢測到百菌清殘留，這已產(chǎn)生了嚴重的食品安全威脅［12］。

大量研究表明，叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhiza fungi，簡稱AMF）對土壤中阿特拉津、多環(huán)芳烴、雙對氯苯基三氯乙烷（DDT）及對硫磷等農(nóng)藥殘留的降解具促進作用［13］。AMF廣泛存在于植物根際，是最重要的土壤微生物之一，可與80%的陸地植物形成植物-微生物共生體，在土壤肥力、植物營養(yǎng)、誘導(dǎo)植物抗性及次生代謝等方面發(fā)揮著重要作用［14］。同時，AMF能夠提高土壤酶活性，如磷酸酶和脫氫酶等［15］，增加土壤微生物活性及改變根系菌群的結(jié)構(gòu)，對清除土壤中有機污染物有重要作用［13］。Huang等接種幼套球囊霉（Glomus etunicatum）后發(fā)現(xiàn)菌根和根外菌絲可促進阿特拉津在土壤中的降解，改變土壤酶活性和總磷脂脂肪酸［16］；Wu等發(fā)現(xiàn)，AMF可顯著增加根際土壤中細菌和真菌脫氫酶的活性［17］；Huang等發(fā)現(xiàn)，AMF對玉米根中阿特拉津的降解率較高。然而，關(guān)于AMF對百菌清殘留量影響的研究較少［18］。本研究探究根內(nèi)根孢囊霉（Rhizophagus intraradices）菌劑對0年連作和1年連作大豆成熟期主要生物量、根腐病發(fā)病率及大豆根際土壤百菌清殘留量的影響，旨在為改善黑龍江省大豆連作障礙、減少大豆中百菌清殘留及生物菌劑的田間應(yīng)用提供理論基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

大豆品種為黑農(nóng)48（病害敏感型高蛋白品種），購自黑龍江省農(nóng)業(yè)科學(xué)院；試劑有百菌清（質(zhì)量分數(shù)為75%，南京利民化工有限責任公司），乙腈、丙酮、正己烷（色譜純，天津市科密歐化學(xué)試劑有限公司），氯化鈉、百菌清標準品（質(zhì)量分數(shù)≥99.0%，天津市科密歐化學(xué)試劑有限公司）。

AMF菌劑：根內(nèi)根孢囊霉（R. intraradices）由黑龍江東方學(xué)院食品工程學(xué)院實驗室制備。利用紫花苜蓿擴繁制得菌劑：土壤與細沙過篩后，以土壤、細沙和蛭石（體積比為5 ∶2 ∶3）混合物為基質(zhì)，121 ℃ 間歇1 h滅菌保存，隨后將播種容器表面消毒后裝入2/3滅菌基質(zhì)，澆適量無菌水后均勻撒入40 g R. intraradices母菌劑，灑少量無菌水覆上述滅菌基質(zhì)0.5 cm，均勻撒入25 g紫花苜蓿種子，灑少量無菌水，覆上述滅菌基質(zhì)3 cm，灑少量無菌水，定期澆水；最后于出芽后種植4個月后收獲菌劑。

1.2 儀器與設(shè)備

試驗設(shè)備有不銹鋼提式滅菌鍋（上海申安醫(yī)療器械廠）、電熱鼓風干燥箱（上海一恒科技有限公司）、電熱恒溫水浴鍋、電熱恒溫培養(yǎng)箱、生化培養(yǎng)箱（上海一恒科學(xué)儀器有限公司）、體式顯微鏡（北京泰克儀器有限公司）、光學(xué)顯微鏡（麥克奧迪實業(yè)集團有限公司）、雙人單面凈化工作臺（蘇州凈化設(shè)備有限公司）、氣相色譜儀（安捷倫科技有限公司）、勻漿機（廣州儀科實驗室技術(shù)有限公司）、氮吹儀（北京優(yōu)晟聯(lián)合科技有限公司）、pH值計［梅特勒-托利儀器（上海）有限公司］、臺式微量高速離心機（湘儀離心機儀器有限公司）、電泳儀（北京市六一儀器廠）、凝膠成像分析系統(tǒng)（美國Protein Simple公司）。

1.3 試驗設(shè)計

本試驗于2019年5—10月在黑龍江東方學(xué)院試驗田進行，試驗大豆田分為2個主區(qū)域，即連作0年大豆田（0年）和連作1年大豆田（1年）。大豆播種日期為5月3日，收獲日期為2019年9月30日。試驗采用隨機區(qū)組設(shè)計，每個主區(qū)域設(shè)為2個處理：噴灑百菌清，B；接種R. intraradices菌劑+噴灑百菌清，RB。每個處理為1個小區(qū)，每個小區(qū)面積為 20 m2，壟間距約為45 cm，每個主區(qū)域3次重復(fù)。將R. intraradices菌劑距離表層土4 cm均勻撒下，后將大豆種子撒在菌劑上方，每小區(qū)均使用菌劑 200 g；將80 g百菌清溶于60 L（每667 m2用量）水后，有效濃度為80 mg/mL。在大豆出苗后60、90 d噴灑，每個百菌清處理小區(qū)噴灑5.5 L，4個農(nóng)藥小區(qū)，共記22 L。大豆出苗后150 d進行取樣，隨機選擇不同處理的大豆植株3株及其根際土壤。

1.4 大豆主要生物量測定

試驗于大豆成熟期進行取樣，隨機選擇不同處理的大豆植株3株，測定其株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量和百粒質(zhì)量。大豆植株的株高從莖與根的連接處開始至植株的最高點；莖粗是量取大豆植株根與莖部連接處的粗度；根干質(zhì)量是以莖與根連接點為標記，取大豆植株根，測定其干質(zhì)量；地上干質(zhì)量是以莖與根連接點為標記，取大豆植株地上部分，殺青后以80 ℃將大豆植株烘干至質(zhì)量不再變化測定其質(zhì)量；百粒質(zhì)量是在大豆成熟期，從每個處理中隨機選取100粒大豆，測定其質(zhì)量。

1.5 大豆根際土壤AMF孢子密度測定

在大豆成熟期時利用濕篩傾析法測定大豆根際土壤AMF孢子密度。稱取50 g土樣于燒杯中，加入100 mL蒸餾水后浸泡30 min。將篩子孔徑數(shù)目為由上至下以40～280目擺好，上層3/4的上清液集中一點緩慢倒入上層篩子中，接著繼續(xù)向燒杯中加入50 mL蒸餾水，重復(fù)操作，直到燒杯中土壤溶液澄清后，將其全部倒入篩網(wǎng)中，用蒸餾水輕輕沖洗各篩面上的篩出物，將280目篩子上的殘余物用蒸餾水沖洗到100 mL的離心管中，3 000 r/min離心3 min，離心后立即棄去上清液，并重復(fù)1次后將60 mL 60%蔗糖溶液倒入管內(nèi)，用玻璃棒緩慢攪動使沉淀充分懸浮，離心2 min后再次攪動沉淀重復(fù)離心1次。將清液濾于280目篩，用無菌水沖去蔗糖后緩慢沖至85 mm平皿內(nèi)。實體顯微鏡下記錄40個視野的孢子數(shù)量。

1.6 大豆侵染率的測定

在大豆成熟期時隨機選取大豆根系50個根段，用堿性品紅法測定AMF侵染率，方法如下。

采用堿性品紅法測定AMF侵染率。首先隨機選取50個根樣用蒸餾水沖洗干凈后晾干，切成約 1 cm 長的小根段后于福爾馬林-醋酸-乙醇（FAA）固定液中浸泡4 h以上，隨后取出根段，用蒸餾水反復(fù)沖洗晾干后放入10% KOH溶液的試管中完全浸泡，于90 ℃水浴鍋中加熱1 h后，倒掉KOH溶液，用蒸餾水沖洗根樣直至溶液澄清，隨后向試管中加5%乳酸溶液浸泡5 min后，在試管中加入酸性品紅染色液，水浴90 ℃加熱1 h后，將根樣取出，于乳酸甘油溶液中浸泡脫色后，將根樣置于甘油中，最后將根樣置于載玻片上進行觀察。

AMF侵染率=（AMF侵染的根段數(shù)/檢測根段數(shù)）×100%，每個處理重復(fù)3次。

1.7 大豆根腐病發(fā)病率的測定

在大豆成熟期時取不同連作年限各處理大豆完整根系，用自來水將根部沖洗干凈，自然陰干。參照表1評定大豆根腐病的病情指數(shù)，每個處理重復(fù)3次。

1.8 百菌清殘留測定方法

1.8.1 色譜條件

色譜柱：弗羅里矽柱；柱溫：270 ℃；進樣口溫度：200 ℃；檢測器溫度：320 ℃；載氣：氮氣；流速：1 mL/min；進樣方式：分流進樣，進樣比10 ∶1；進樣量：1.0 μL。

1.8.2 百菌清殘留測定

首先將大豆成熟期土壤樣品過篩，備用。稱取5.0 g樣品并加入10 mL乙腈放入勻漿機中勻漿2 min，濾紙過濾，將清液濾至含有1 g NaCl的100 mL具塞量筒中，收集濾液 5 mL，置于超聲波清洗儀中振蕩1 min使有效成分充分溶解后，室溫靜置30 min使乙腈相與水相分離，隨后從原溶液中移取10.00 mL乙腈溶液置于燒杯，80 ℃水浴，通入氮氣，蒸發(fā)近干后加入2 mL正己烷，蓋上鋁箔，待凈化；隨后將5 mL丙酮-正乙烷（體積比為1 ∶9）混合溶劑、5 mL正乙烷淋至固相萃取色譜柱中，溶劑將至色譜柱表層時，立即加入上述凈化液，用刻度離心管收集洗脫液，然后使用 5 mL 混合溶劑淋洗固相萃取色譜柱2次，對裝有凈化的離心管進行氮吹，50 ℃ 水浴，溶劑小于5 mL后用正乙烷定容至 5 mL，在振蕩器上混合后待測。

1.8.3 百菌清殘留量計算

定性分析：以試樣中未知成分保留時間，對比同方法下標準樣品的保留時間，相差在±0.05 min內(nèi)，即確定為同一物質(zhì)。

定量結(jié)果計算：測得樣品百菌清殘留量以質(zhì)量分數(shù)ω計，單位為mg/kg。

式中：ρ表示百菌清標準品質(zhì)量濃度，mg/L；A表示樣品中百菌清峰面積；As表示百菌清標準品峰面積；V1表示樣品液體體積，mL；V2表示進樣液體體積，mL；V3表示樣品定容體積，mL；m表示試樣質(zhì)量，g；計算結(jié)果保留2位有效數(shù)字。

1.9 數(shù)據(jù)處理

使用SPSS 22.0軟件處理數(shù)據(jù)及計算標準差，數(shù)據(jù)均使用3次重復(fù)均值±標準差表示，顯著水平為P<0.05，使用Origin 8.5軟件作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 R. intraradices菌劑和百菌清對大豆主要生物量的影響

表2為不同連作年限下大豆植株的生物量。由表2可知，隨著連作年限增加，大豆植株株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量和百粒質(zhì)量逐漸減低，且不同試驗處理對大田大豆植株各項生物量影響不同。0年連作大豆接種菌劑后，鮮質(zhì)量、株高、莖粗、根長和百粒質(zhì)量比對照組分別增加16%、20%、82%、45%、9%，與百菌清處理組相比，分別增加7%、8%、36%、27%、4%，說明接種R. intraradices菌劑可使大豆主要生物量明顯增高，且相比于百菌清，菌劑更有促生作用。1年連作大豆接種菌劑后，大豆主要生物量分別增加 19%、20%、101%、56%和10%，與1年連作百菌清處理組相比，分別增加了12%、4%、51%、11%和2%，該種變化趨勢與0年連作大豆變化趨勢相似。接種菌劑后，0年連作和1年連作大豆主要生物量比對照組增加了9%～101%。噴灑百菌清后，0年連作大豆株高、根干質(zhì)量、百粒質(zhì)量比對照組分別增加8%、33%和6%，莖粗和地上干質(zhì)量無顯著變化，1年連作大豆株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量、百粒質(zhì)量與空白對照相比分別增加7%、15%、34%、41%和8%，表明噴灑百菌清對0年連作大豆部分生物量影響較小。噴灑百菌清后，與空白對照相比，0年連作和1年連作大豆主要生物量增加了 6%～41%。當菌劑和百菌清混合施用時，對比0年連作大豆對照組植株株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量和百粒質(zhì)量分別增加 19%、26%、60%、56%和 7%，與菌劑單獨作用相比，株高、莖粗和地上干質(zhì)量增加3%、5%、8%，根干質(zhì)量降低 12%，百粒質(zhì)量無顯著變化（P＞0.05），與百菌清單獨作用相比，株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量和百粒質(zhì)量分別增加10%、13%、20%、37%和 1%，表明 R. intraradices菌劑可改善土壤環(huán)境，促進大豆根系中干物質(zhì)的積累和轉(zhuǎn)運，比菌劑和農(nóng)藥混合施用更有利于提高大豆生物量。而CK 1年連作大豆對比0年連作株高、莖粗、根干質(zhì)量、地上干質(zhì)量和百粒質(zhì)量分別降低 4%、8%、24%、26%和 21%，表明連作可導(dǎo)致土壤環(huán)境改變，顯著降低大豆生物量。

2.2 R. intraradices菌劑和百菌清對大豆根際土壤AMF孢子密度、AMF侵染率和根腐病發(fā)病率的影響

2.2.1 不同處理對AMF孢子密度的影響

由圖1可知，接種R. intraradices菌劑后可顯著提高土壤中AMF孢子密度，說明R. intraradices與本試驗樣地土著AMF之間無競爭作用，在侵染、發(fā)育及繁殖方面相互促進共同生長；隨著連作年限的增加，各處理AMF孢子密度逐漸降低。由噴灑百菌清處理組、接種R. intraradices菌劑并噴灑百菌清處理組可以看出，百菌清對AMF孢子密度有一定抑制作用，可能的原因是百菌清對大豆根際土壤產(chǎn)生一定毒性作用，進而降低了AMF孢子密度。

2.2.2 不同處理對AMF侵染率的影響

大豆在幼苗期時，AMF即可侵染大豆根系（0年連作、1年連作）形成共生關(guān)系，無論是接種R. intraradices菌劑、噴灑百菌清及R. intraradices菌劑與百菌清混合處理，AMF均可和大豆形成菌根共生體，并隨著大豆生長時間的增加而不斷增加，且不同處理的AMF侵染率均在大豆成熟期時達到最高。

此外，由圖2可知，接種R. intraradices菌劑可顯著提高連作大豆AMF的侵染率；由接種R. intraradices菌劑處理組和接種R. intraradices菌劑并噴灑百菌清處理組對比可以看出，百菌清對AMF有一定的刺激作用，會提高其對大豆的侵染率，但隨著大豆生長的推移這種刺激作用逐漸減弱，大豆成熟期時轉(zhuǎn)為抑制作用。同時，隨著連作年限的增加，大豆AMF侵染率大體呈增長趨勢。

2.2.3 不同處理對根腐病病情指數(shù)的影響

大豆成熟期時不同處理對連作大豆根腐病病情指數(shù)的影響如圖3所示，可以看出不同連作年限及接種處理，大豆根腐病的病情指數(shù)不同。從CK來看，大豆根腐病病情指數(shù)隨著連作年限的增加而增加，說明連作會使大豆植株病情加重。由圖3還可以看出，百菌清在大田防治大豆根腐病有良好的應(yīng)用效果，但在不同的連作年限下防治效果不同，可能的原因是土壤中不同的微生物菌群結(jié)構(gòu)導(dǎo)致的。接種R. intraradices菌劑后，不同連作年限大豆根腐病病情指數(shù)均有下降，說明接種R. intraradices菌劑對不同連作年限大豆根腐病均有防治效果。

2.3 R. intraradices菌劑對大豆及根際土壤百菌清殘留量的影響

大豆成熟期時不同處理土壤中百菌清殘留情況如圖4所示。由圖4可以看出，隨著連作年限的增加，大豆根際土壤中百菌清殘留量增加，但不顯著，可能是由連作障礙引起的大豆根際土壤性質(zhì)發(fā)生改變，進而影響百菌清的降解。

百菌清在土壤中的降解以細菌為主，如土壤中存在大量的芽孢桿菌（Bacillus sp.）和腸桿菌 （Enterobacter sp.），可對百菌清進行分解代謝，由連作土壤高通量測序分析結(jié)果可知大豆連作會抑制細菌的生長繁殖、改變根際土壤的菌群結(jié)構(gòu)，顯著降低細菌的豐度，從而導(dǎo)致百菌清的降解受阻。由接種R. intraradices菌劑并噴灑百菌清處理組可以看出，R. intraradices可顯著降低大豆根際土壤中百菌清的殘留量，目前AMF對土壤中有機污染物的降解機制尚不清楚，本研究接種R. intraradices菌劑并噴灑百菌清處理組可降低百菌清殘留量可能的原因是R. intraradices對土壤中百菌清降解有關(guān)酶及土著降解菌生物活性具有積極的促進作用，菌根圈效應(yīng)可顯著提高根際土壤包括百菌清降解菌在內(nèi)的多種微生物及土壤酶的生物活性［19］，這可能是百菌清殘留量降低的主要原因。此外，研究發(fā)現(xiàn)AMF可加速土壤中多數(shù)有機污染物的降解速率，如阿特拉津、多環(huán)芳烴及DDT等［20］。

3 結(jié)論與討論

本試驗通過測定不同處理、不同連作年限對大豆成熟期時植株主要生物量、根腐病病情指數(shù)及百菌清殘留量的影響，結(jié)果表明，接種R. intraradices菌劑、噴灑百菌清均可以顯著提高大豆生物量，且R. intraradices菌劑與百菌清相比作用更全面、持久且環(huán)保；接種R. intraradices菌劑會顯著提高AMF的侵染率及AMF孢子密度，連作及百菌清對AMF孢子密度有抑制作用；連作會提高大豆根腐病病情指數(shù)，R. intraradices及百菌清對大豆根腐病均有防治效果，且相比于百菌清直接抑制致病菌外，R. intraradices菌劑還可以改善根際土壤環(huán)境、增加根系發(fā)達程度等。程蛟等的試驗證明，田間施加不同的AMF菌劑可以提高大豆的生物量；在大豆連作苗期接種根內(nèi)根孢囊（R. intraradices）可改變根際真菌群落組成，能顯著降低大豆根腐病的病情指數(shù)［21-22］；Frey-Klett等的試驗表明，植物分泌的萜內(nèi)酯是幫助AMF定位宿主的萌發(fā)信號，可刺激AMF菌絲的生長，促進AMF侵染［23］。

噴灑百菌清后，農(nóng)藥在大豆根際土壤中形成不同程度的殘留，隨著連作年限的增加，土壤中百菌清的殘留較多，說明百菌清在自然環(huán)境中不易被完全降解，同時連作障礙會抑制降解菌的生理活性，延長百菌清在土壤中完全降解的時間。在不同的連作年限下，R. intraradices菌劑均可降低土壤中百菌清的殘留量，說明R. intraradices對土壤中百菌清的降解有促進作用。R. intraradices也可能直接參與了百菌清的降解，Sogorb等的研究表明，微生物主要通過產(chǎn)生還原酶、水解酶等對百菌清進行降解［24］，同時Singh等研究發(fā)現(xiàn)，AMF的菌絲可以產(chǎn)生水解酶來分解土壤中多數(shù)有機物，很有可能也參與百菌清的分解，AMF既可以促進土壤中有機物的分解，又可以加速植物及根際細菌對土壤中有機質(zhì)的利用［25］。

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收稿日期：2022-09-13

基金項目：黑龍江省重點研發(fā)計劃指導(dǎo)類項目（編號：GZ20210166）。

作者簡介：接偉光（1981—），男，山東萊陽人，博士，副教授，研究方向為微生物資源挖掘與利用。E-mail：jieweiguang2007@126.com。