隴中黃土高原典型草原生物土壤結(jié)皮發(fā)育對土壤養(yǎng)分的影響

周詩晶，韓炳宏，姜佳昌，韓天虎，孫 斌，牛得草*

(1 蘭州大學(xué) 草種創(chuàng)新與草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室，農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點實驗室，草地農(nóng)業(yè)教育部工程研究中心，草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，蘭州 730020;2 甘肅省草原技術(shù)推廣總站,蘭州 730010)

黃土高原位于中國中北部，總面積約64.87 km2[1]，是世界上最大的黃土沉積區(qū)，也是中國水土流失最嚴(yán)重的地區(qū)。在人類活動干擾和氣候變化的綜合影響下，黃土高原生態(tài)環(huán)境不斷惡化，生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能降低。草原作為黃土高原分布面積最廣的植被類型，不僅是黃土高原重要的生態(tài)屏障[2]，也是發(fā)展畜牧業(yè)的重要物質(zhì)基礎(chǔ)和生產(chǎn)資源。隨退化草地的恢復(fù)，土壤地表發(fā)育有大面積的生物土壤結(jié)皮(biological soil crusts,BSCs)，進一步促進了草地的正向演替[3]。

生物土壤結(jié)皮是由隱花植物如藻類、地衣、苔蘚及豐富的微生物群落與土壤顆粒膠結(jié)形成的一類有機復(fù)合體[4-5]，覆蓋干旱半干旱生態(tài)系統(tǒng)70%的面積[1,6]。生物土壤結(jié)皮的發(fā)育過程改變了周圍環(huán)境的土壤理化性質(zhì)[7]，能夠促進生態(tài)系統(tǒng)初級生產(chǎn)力[8-9]、增加碳、氮固存[10-11]，增強沙質(zhì)穩(wěn)定性并減少沙漠風(fēng)蝕[8]，降低氣候變暖對生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力的負面影響[12]，具有重要的生態(tài)功能[13]。此外，黃土高原中的生物土壤結(jié)皮還能有效消減由降雨引起的土壤流失[14-16]，對于黃土高原的水土保持具有重要意義。生物土壤結(jié)皮的發(fā)育過程由簡單到復(fù)雜，可分為藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮和蘚結(jié)皮階段，在某些條件下可略過地衣結(jié)皮直接發(fā)育為蘚結(jié)皮。在發(fā)育過程中，一些混生結(jié)皮(如藻-地衣結(jié)皮、藻-蘚結(jié)皮)中地衣和苔蘚占總結(jié)皮的比例(蓋度)，可作為判斷該類型結(jié)皮的發(fā)育程度的依據(jù)，且在生物土壤結(jié)皮中，除優(yōu)勢種外還存在著許多原核生物和真菌等微生物群落，共同驅(qū)動生物土壤結(jié)皮發(fā)揮生態(tài)功能。然而，不同類型的生物土壤結(jié)皮對生態(tài)系統(tǒng)功能的貢獻不同[11,17]。在干旱半干旱地區(qū)，生物土壤結(jié)皮可作為評判荒漠化發(fā)生、發(fā)展和逆轉(zhuǎn)的指示生物[18-19]。因此，生物土壤結(jié)皮的發(fā)育和演替進程常被作為生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性和退化生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)評價的重要指標(biāo)[20]。

在生物土壤結(jié)皮的發(fā)育過程中，土壤肥力進一步增強，而目前有關(guān)生物土壤結(jié)皮的研究多集中于發(fā)育初期的藻結(jié)皮，對發(fā)育中后期地衣和苔蘚結(jié)皮研究較少。因此本研究就黃土高原典型草原不同發(fā)育階段的生物土壤結(jié)皮及其結(jié)皮下層土壤養(yǎng)分含量進行了分析比較，同時對不同蓋度的混生結(jié)皮及其下層土壤養(yǎng)分進行了相關(guān)性分析，以期揭示生物土壤結(jié)皮發(fā)育對土壤養(yǎng)分特征的影響，為深入了解干旱半干旱地區(qū)環(huán)境生物土壤結(jié)皮系統(tǒng)的演替進程奠定基礎(chǔ)，對于脆弱的黃土高原典型草原生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)有著重要的科學(xué)價值和實際意義。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

試驗在蘭州大學(xué)半干旱氣候與環(huán)境觀測站開展(35°56′46″ N,104°8′13″ E)，該區(qū)地處黃土高原，為溫帶半干旱氣候[21]，海拔1 965.8m，年降水量382 mm，年均氣溫6.7 ℃，年均無霜期90～140 d，蒸發(fā)量為1 343 mm，年日照時數(shù)約2 600 h[22]。植被類型為典型草原，主要優(yōu)勢植物有本氏針茅(Stipabungeana)、萬年蒿(Artemisiagmelinii)、冷蒿(Artemisiafrigida)和賴草(Leymussecalinus)等，土壤多為灰鈣土。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設(shè)置2013年9月，于蘭州大學(xué)半干旱氣候與環(huán)境觀測站圍封地內(nèi)選取一塊較為平坦且生物土壤結(jié)皮分布較為均勻的土地作為實驗樣地。該樣地自2005年10月開始圍封，至試驗取樣已有8年。調(diào)查的結(jié)皮類型包括蘚結(jié)皮、地衣結(jié)皮和藻結(jié)皮(圖1)。

1.2.2 樣品采集(1)生物土壤結(jié)皮生物體養(yǎng)分含量及其結(jié)皮下層土壤養(yǎng)分特征關(guān)系取樣 選取相隔約20 cm的蘚結(jié)皮(M-crust)和地衣結(jié)皮(L-crust)，用拇指鉆取地表以下0～3 cm土壤，每個樣點取4鉆混合為1份土樣，風(fēng)干后的土壤樣品，過0.25 mm篩后，用橡膠棒吸附以去除土壤內(nèi)的細根等雜質(zhì)，以供后續(xù)養(yǎng)分分析。另外，用小鏟收集該4鉆位點的蘚類和地衣結(jié)皮(圖2)，于實驗室內(nèi)將生物土壤結(jié)皮的生物體與土壤進行分離，用水沖洗干凈附著的土壤后，將結(jié)皮生物體置于105 ℃烘箱殺青30 min，后于65 ℃烘干至恒重。烘干后的結(jié)皮生物體樣品采用球磨儀粉碎，以供后續(xù)養(yǎng)分測定分析。每樣點間隔約2 m，蘚類和地衣結(jié)皮及其下層土壤各取20個樣品。

(2)生物土壤結(jié)皮發(fā)育蓋度及其微生境土壤養(yǎng)分特征關(guān)系取樣 在樣地內(nèi)，采用目測法以“S”形均勻選取不同蓋度的混生蘚類和地衣結(jié)皮各30個，使圓形取樣器(直徑約為10 cm)中的結(jié)皮蓋度均勻分布在0～100%之間，每樣點間隔約1 m，同時采集圓形取樣器中地表以下0～3 cm的土壤樣品。風(fēng)干后的土壤樣品，過0.25 mm篩后，用橡膠棒吸附以去除土壤內(nèi)的細根等雜質(zhì)，供后續(xù)養(yǎng)分分析。

1.2.3 樣品分析土壤全氮(total nitrogen,TN)和全磷(total phosphorus,TP)采用流動注射分析儀測定(FIAstar 5000)[23]；鈉(Na)、鉀(K)、鈣(Ca)元素采用火焰光度計測定；鐵(Fe)、錳(Mn)、鎂(Mg)、銅(Cu)和鋅(Zn)元素采用原子吸收分光光度計測定[24-25]。生物土壤結(jié)皮養(yǎng)分除TN采用有機元素分析儀測定外，其他元素測定方法同土壤樣品。

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用Excel 2018和SPSS 16.0結(jié)合進行統(tǒng)計分析,并用Excel 2018繪制散點圖。以Q值檢驗法除去數(shù)據(jù)中不符合條件的值，采用獨立樣本t檢驗方法分析蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮生物富集系數(shù)差異性；采用配對樣本t檢驗分析同一結(jié)皮不同組分(結(jié)皮生物體和結(jié)皮下層土壤)間的養(yǎng)分差異性，生物富集系數(shù)=結(jié)皮生物體養(yǎng)分含量/結(jié)皮下層土壤養(yǎng)分含量×100%[26]。

2 結(jié)果與分析

2.1 生物土壤結(jié)皮生物體及其微生境的土壤養(yǎng)分特征

對不同結(jié)皮生物體(蘚類和地衣)的同一組分(結(jié)皮生物體和結(jié)皮下層土壤)養(yǎng)分含量進行分析發(fā)現(xiàn)，除蘚結(jié)皮下層土壤中TN含量顯著高于地衣結(jié)皮下層土壤外，其余養(yǎng)分在兩類結(jié)皮結(jié)皮下層土壤中差異不明顯(表1)。對于結(jié)皮生物體來說，常量養(yǎng)分TN含量在兩類結(jié)皮生物體中的差異不明顯，而TP和K則表現(xiàn)為蘚結(jié)皮生物體顯著高于地衣結(jié)皮。在微量礦質(zhì)養(yǎng)分中，除地衣結(jié)皮生物體中Ca含量是蘚類結(jié)皮生物體的8.8倍，Ca含量在兩類結(jié)皮生物體中的差異十分顯著外，其余養(yǎng)分(Na、Cu、Fe、Mg、Mn、Zn)均表現(xiàn)為蘚類結(jié)皮生物體顯著高于地衣結(jié)皮生物體。

表1 生物土壤結(jié)皮生物體養(yǎng)分與土壤養(yǎng)分含量特征統(tǒng)計表Table 1 Statistics on the nutrient and soil nutrient content characteristics of biological soil crust organisms

生物土壤結(jié)皮生物體對養(yǎng)分的富集具有選擇性(表1)。對于土壤中的常量元素(N、P和K)，蘚類和地衣生物體對TN和TP的富集作用明顯，其結(jié)皮層生物體TN、TP含量顯著高于其結(jié)皮下層土壤，尤其是TN，其富集系數(shù)分別高達807.4%和950.8%；而對K無明顯富集作用。此外，對于土壤中的微量元素，蘚結(jié)皮生物體對Cu和Zn也有較強富集作用，其富集系數(shù)分別為122.4%和244.5%；地衣結(jié)皮生物體則對Ca的富集作用較強，其富集系數(shù)為208.6%。其余礦質(zhì)養(yǎng)分元素(Na、K、Fe、Mg和Mn)在蘚類和地衣結(jié)皮生物體中的富集效應(yīng)不明顯，且其均表現(xiàn)為結(jié)皮生物體中的含量顯著低于結(jié)皮下層土壤。

2.2 生物土壤結(jié)皮發(fā)育蓋度與其微生境土壤養(yǎng)分的相關(guān)性分析

對不同蓋度的生物土壤結(jié)皮及其對應(yīng)的下層土壤養(yǎng)分含量進行相關(guān)性分析發(fā)現(xiàn)，無論是蘚類結(jié)皮還是地衣結(jié)皮，兩者之間均無顯著線性相關(guān)關(guān)系，且不同蓋度的生物土壤結(jié)皮其微生境土壤養(yǎng)分含量集中分布在一定范圍內(nèi)(圖3)。對于土壤中的常量養(yǎng)分，蘚類和地衣結(jié)皮中的TN和TP含量分別集中在0.8～2.0 mg·g-1和0.6～1.5 mg·g-1；而K含量變化范圍較大，分布在19～27 mg·g-1之間。

圖3 生物土壤結(jié)皮蓋度與其土壤養(yǎng)分特征關(guān)系Fig.3 Relationship between biological soil crust cover and its soil nutrient characteristics

對于微量礦質(zhì)養(yǎng)分，不同蓋度的蘚類和地衣結(jié)皮微生境Cu、Mn和Zn養(yǎng)分含量十分相近，分別集中在0.04～0.05 mg·g-1、0.63～0.70 mg·g-1和0.12～0.16 mg·g-1之間。而不同蓋度的蘚類和地衣結(jié)皮Na、Ca、Fe和Mg養(yǎng)分含量變化范圍較大，分別分布在13～19 mg·g-1、50～80 mg·g-1、25～33 mg·g-1和24～28 mg·g-1之間。對不同蓋度蘚類與地衣結(jié)皮微生境土壤養(yǎng)分進行均值分析發(fā)現(xiàn)，蘚結(jié)皮微生境土壤中TN、TP、Ca、Na、K、Fe和Cu含量高于地衣結(jié)皮，其余元素在兩類結(jié)皮間差異不明顯(表2)。

表2 不同蓋度蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮微生境平均土壤養(yǎng)分特征Table 2 Average soil nutrient characteristics of moss crust and lichen crust microhabitats at different cover levels

3 討 論

3.1 生物土壤結(jié)皮生物體及其微生境的土壤養(yǎng)分特征

生物土壤結(jié)皮的形成和發(fā)育顯著增加了其微生境土壤養(yǎng)分含量，是養(yǎng)分貧瘠的生態(tài)系統(tǒng)獲取養(yǎng)分的重要途徑[27]。本研究結(jié)果表明，蘚結(jié)皮及其結(jié)皮下層土壤中的TN含量均高于地衣結(jié)皮，且兩者的結(jié)皮下層土壤TN含量差異顯著，這與Pietrasiak等[28]的研究結(jié)果相同。Pietrasiak等[28]研究發(fā)現(xiàn)，氮固定效率在不同結(jié)皮類型中差異顯著，藍藻結(jié)皮的固定能力顯著高于其他類型的結(jié)皮，苔蘚類和綠藻結(jié)皮也表現(xiàn)出較高的固定率，這是因為雖然苔蘚不固定氮，但它往往伴隨著固氮藍藻生長，這些藍藻可能是蘚結(jié)皮固氮能力升高的原因，因此本研究中蘚結(jié)皮及其下層土壤表現(xiàn)出較高的TN含量。本研究結(jié)果顯示，微量礦質(zhì)養(yǎng)分Na、Fe、Mg和Mn，在蘚結(jié)皮中的含量均顯著高于地衣結(jié)皮，這可能是因為，蘚結(jié)皮的發(fā)育程度較地衣結(jié)皮更高，對養(yǎng)分具有更明顯的累積效應(yīng)[29]，因此其內(nèi)部養(yǎng)分含量顯著高于地衣結(jié)皮。

本研究結(jié)果表明，蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮對土壤養(yǎng)分的富集作用明顯，尤其是TN和TP，其生物富集系數(shù)分別高達807.4%和950.8%。然而，不同種類的生物土壤結(jié)皮對養(yǎng)分的富集作用不盡相同。研究發(fā)現(xiàn)，蘚結(jié)皮對Cu和Zn(富集系數(shù)分別為122.4%和244.5%)具有富集作用，而地衣結(jié)皮則對Ca(富集系數(shù)208.6%)具有富集作用。由此可見，對于土壤中的微量礦質(zhì)元素，蘚結(jié)皮對Cu和Zn較其他養(yǎng)分優(yōu)先利用，而地衣結(jié)皮對Ca的需求最高，可能是因為蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮對不同礦質(zhì)養(yǎng)分元素的喜好具有差異性。已有研究表明，生物土壤結(jié)皮的存在通常與其生境周圍植物組織中Cu、Zn和K含量的增加有關(guān)[30]，因此，結(jié)皮生物體中較高的Cu、Zn和K含量可能是生物土壤結(jié)皮發(fā)育的先決條件。Harper等[30]認(rèn)為，生物土壤結(jié)皮其生境周圍的維管植物根系與其競爭土壤種的礦質(zhì)養(yǎng)分，如Fe、Mn、Na、P、Zn等，鈣質(zhì)、沙質(zhì)土壤中常缺乏此類元素。因此，蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮對不同礦質(zhì)養(yǎng)分富集作用的差異也有可能是由維管植物的競爭造成的。但由于本研究未涉及生物土壤結(jié)皮生境周圍的維管植物，還需進一步深入研究。不同類型生物土壤結(jié)皮對養(yǎng)分富集作用不同，在后續(xù)的研究中，我們要對生物土壤結(jié)皮類型進行更明細的劃分，了解微生物在生物土壤結(jié)皮發(fā)育過程中的互相作用機制，以明晰生物土壤結(jié)皮發(fā)育與土壤養(yǎng)分特征的關(guān)系。

3.2 生物土壤結(jié)皮發(fā)育蓋度與微生境土壤養(yǎng)分的相關(guān)特征

生物土壤結(jié)皮蓋度是干旱半干旱地區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的重要評價指標(biāo)和生態(tài)學(xué)參數(shù),對于實現(xiàn)生態(tài)環(huán)境監(jiān)測具有重要意義。同時，生物土壤結(jié)皮的形成和發(fā)育也顯著增加了土壤有機質(zhì)(Soil Organic Matter,SOM)的含量，且高蓋度生物土壤結(jié)皮SOM含量高于低蓋度[31]。而本研究結(jié)果顯示，無論蘚結(jié)皮還是地衣結(jié)皮，其結(jié)皮蓋度與下層土壤養(yǎng)分含量之間并無顯著線性相關(guān)關(guān)系，說明生物土壤結(jié)皮下層的土壤養(yǎng)分并不隨結(jié)皮蓋度的增加而增加，這與Raúl的研究成果——Ca對結(jié)皮的蓋度有積極影響不一致[32]。這可能是因為，SOM來源于植物、動物以及微生物殘體，極易受環(huán)境和人類活動的影響[33]；而土壤中的礦質(zhì)元素養(yǎng)分主要來源于成土母質(zhì)，且成土母質(zhì)是決定其含量的最主要因素[34]，因此不同蓋度生物土壤結(jié)皮的土壤養(yǎng)分含量較為一致，其蓋度與土壤養(yǎng)分間的正相關(guān)關(guān)系不明顯。對不同蓋度蘚類和地衣結(jié)皮下層的土壤進行均值分析比較，發(fā)現(xiàn)發(fā)育有蘚結(jié)皮的土壤TN、TP、Na、K、Ca、Cu、Fe含量高于地衣結(jié)皮，而、Mg、Mn和Zn含量與地衣結(jié)皮土壤無明顯差異或略低于地衣結(jié)皮，這與2.1中蘚類和地衣結(jié)皮微生境土壤養(yǎng)分的結(jié)果略有不同。這是因為2.1中是來自于100%蓋度生物土壤結(jié)皮的微生境土壤，而本節(jié)是蓋度均勻分布在0～100%間的生物土壤結(jié)皮微生境土壤的均值，存在其他非隱花植物的干擾，因此兩者之間不具有比較性。生物土壤結(jié)皮的形成發(fā)育是一個高度動態(tài)的變化過程，在生物土壤結(jié)皮與土壤理化性質(zhì)相互影響的過程中，各土壤因子也在單獨或交互地影響著生物土壤結(jié)皮有機體的生理活動，進而影響生物土壤結(jié)皮的發(fā)育過程[35]。因此，在以后的研究中，描述土壤理化性質(zhì)動態(tài)變化過程中生物土壤結(jié)皮形成機制以及生物土壤結(jié)皮發(fā)育過程中土壤理化性質(zhì)的變異十分必要。另外，研究土壤因子在生物土壤結(jié)皮形成發(fā)育過程中的作用機理，定量確定關(guān)鍵土壤因子也是需要解決的問題。

4 結(jié) 論

不同類型生物土壤結(jié)皮生物體對土壤養(yǎng)分的吸收與富集存在差異，蘚結(jié)皮生物體對TN、TP、Cu和Zn的生物富集作用較強，而地衣結(jié)皮生物體對TN、TP和Ca的生物富集作用較強；相較于地衣結(jié)皮，蘚結(jié)皮對養(yǎng)分的累積效應(yīng)更強，發(fā)育有蘚結(jié)皮的土壤中的TN含量顯著高于地衣結(jié)皮，且除Ca外，蘚結(jié)皮生物體中TP、Na、K、Cu、Fe、Mg、Mn和Zn均顯著高于地衣結(jié)皮；(3)混生結(jié)皮中地衣或苔蘚蓋度與其對應(yīng)的土壤養(yǎng)分含量之間無顯著線性相關(guān)關(guān)系，且不同蓋度的地衣或苔蘚結(jié)皮的土壤養(yǎng)分含量均集中在一定變化范圍內(nèi)。

本研究分析了黃土高原不同發(fā)育階段的生物土壤結(jié)皮及其結(jié)皮下層土壤養(yǎng)分，揭示了生物土壤結(jié)皮發(fā)育對土壤養(yǎng)分特征的影響，對脆弱的黃土高原典型草原生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)有著重要的科學(xué)價值和實際意義。但本研究僅按優(yōu)勢種將生物土壤結(jié)皮劃分為藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮和蘚結(jié)皮三大類，若能通過高通量測序等技術(shù)手段確定結(jié)皮中隱花植物群落類型，探究微生物在生物土壤結(jié)皮發(fā)育過程中與土壤的相互作用機制，有助于理解生物土壤結(jié)皮發(fā)育與土壤養(yǎng)分特征的關(guān)系。