蜂產(chǎn)品中活性成分對蜜蜂健康的影響

胡浩 喬江濤 張紅城 │文

1 北京電子科技職業(yè)學(xué)院生物工程學(xué)院，100176；2 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蜜蜂研究所，北京100093

近些年，世界各國學(xué)者逐漸開始關(guān)注蜜蜂食物中的營養(yǎng)成分與蜜蜂健康的關(guān)系，并取得一定成果。對于蜜蜂而言，蜂蜜不僅僅是能量來源，蜂花粉也不僅僅是蛋白質(zhì)來源，蜂蜜和蜂花粉中的營養(yǎng)成分在蜜蜂健康上發(fā)揮著重要作用[1]。本文綜述蜂蜜、蜂花粉中營養(yǎng)成分對蜜蜂健康的影響，旨在為今后蜜蜂飼料的研發(fā)與生產(chǎn)，以及我國養(yǎng)蜂業(yè)的健康快速發(fā)展等提供一些思路和建議。

一、活性成分與蜜蜂健康

1.p-香豆酸與蜜蜂健康

p-香豆酸是蜂產(chǎn)品中常見的一種活性成分，廣泛存在于蜂蜜、蜂花粉中。p-香豆酸在洋槐蜜中平均含量為0.147mg/kg，油菜蜜為0.773 mg/kg，椴樹蜜為0.178 mg/kg，荊條蜜為0.134 mg/kg，荔枝蜜為0.129 mg/kg，龍眼蜜為0.133 mg/kg，蕎麥蜜為0.23 mg/kg[2]；在向日葵蜂花粉中p-香豆酸（結(jié)合態(tài)）的平均含量為3g/kg[3]。

p-香豆酸會抑制卵巢發(fā)育。蜂王和工蜂的生長發(fā)育不同是由工蜂飼喂的食物差異造成的，蜂王在生長發(fā)育過程中食用蜂王漿，而工蜂則是前3天食用蜂王漿，之后改為食用蜂糧（蜜蜂用蜂花粉和蜂蜜混合而來）。Mao等研究發(fā)現(xiàn)，蜂蜜和蜂糧中p-香豆酸能夠通過調(diào)節(jié)蜜蜂的基因表達(dá)來抑制蜜蜂卵巢的發(fā)育[4]。他們認(rèn)為蜂王成長過程中食用蜂王漿一方面是為了獲取生長發(fā)育所需的營養(yǎng)物質(zhì)，另一方面也是為了避免食用蜂蜜和蜂糧中帶入的p-香豆酸對其卵巢發(fā)育造成影響。而工蜂由于食用蜂糧，則抑制了卵巢發(fā)育[4]。

p-香豆酸能提高蜜蜂免疫力、延長壽命。蜜蜂在自然界中容易受到農(nóng)藥和寄生蟲的影響，Liao等發(fā)現(xiàn)p-香豆酸能夠延長蜜蜂在攝入2種常見殺蟲劑后的壽命[1]。Wong等發(fā)現(xiàn)p-香豆酸能夠延長蜜蜂攝入吡蟲啉后的壽命[5]。Leonov等發(fā)現(xiàn)蜂蜜中的p-香豆酸能夠上調(diào)蜜蜂所有解毒基因和特定抗微生物多肽基因的表達(dá)，從而提高蜜蜂的免疫力[6]。此外，Mao等建議可以把p-香豆酸添加到飼喂蜜蜂的蔗糖中，用來提高蜜蜂對農(nóng)藥和殺菌劑的抵抗能力[7]。

2.脫落酸與蜜蜂健康

脫落酸是一種常見的植物激素，有順,反-脫落酸和反,反-脫落酸兩種同分異構(gòu)體。在花蜜、蜂蜜和成年蜜蜂體內(nèi)都發(fā)現(xiàn)脫落酸[8]。其中，石南花中富含脫落酸，其脫落酸含量范圍2.5～16.6mg/100g[9]。此外，Qiao等對6種常見蜂蜜中脫落酸進(jìn)行定量分析，發(fā)現(xiàn)脫落酸在椴樹蜜、洋槐蜜、油菜蜜、荊條蜜、荔枝蜜和龍眼蜜中的平均含量分別為2.21mg/kg、3.45mg/kg、0.71mg/kg、0.42mg/kg、28.34 mg/kg、104.3mg/kg[2]。

脫落酸能增加越冬蜂存活數(shù)量和增強(qiáng)蜜蜂抗螨能力。自然環(huán)境的變化會對蜂群造成極大的影響，蜜蜂自身免疫力越強(qiáng)，蜂群抵抗環(huán)境變化的能力也就越強(qiáng)。Ramirez等發(fā)現(xiàn)脫落酸能夠激活蜜蜂幼蟲的應(yīng)激反應(yīng)，進(jìn)而提高蜜蜂幼蟲對低溫的耐受性[10]。Negri等（2020）發(fā)現(xiàn)脫落酸能夠提高成年蜜蜂對香芹酚和草酸的耐受度，前者是蜂農(nóng)經(jīng)常使用的一種殺菌劑，后者則是常用的殺螨劑[11]。此外，Negri等（2015）向蜜蜂飼喂添加脫落酸的食物后，在蜜蜂幼蟲和成年蜜蜂體內(nèi)都檢測到脫落酸；此外，還發(fā)現(xiàn)脫落酸具有增加蜜蜂免疫細(xì)胞活力，提高蜜蜂傷口愈合能力，增加越冬蜂存活數(shù)量和增強(qiáng)蜜蜂抗螨能力等作用[12]。

3.槲皮素與蜜蜂健康

槲皮素作為一種常見的黃酮類物質(zhì)，存在于蜜蜂和蜂花粉中。槲皮素能降低農(nóng)藥和殺螨劑對蜜蜂產(chǎn)生的不良影響。蜜蜂作為重要的授粉昆蟲，很容易受到殘留在花蜜和花粉上農(nóng)藥的危害。Mao等指出槲皮素通過上調(diào)CYP9Q酶基因的表達(dá)來提高蜜蜂對擬除蟲菊酯殺蟲劑和有機(jī)磷農(nóng)藥的耐受性[13]。Liao等（2017）發(fā)現(xiàn)槲皮素可以減少殺蟲劑β-氟氯氰菊酯和聯(lián)苯菊酯對蜜蜂的毒副作用，從而延長蜜蜂壽命[1]。此外，Liao等（2019）認(rèn)為氟吡菌酰胺降低蜜蜂的飛行能力，進(jìn)而危害蜂群健康[14]。他們研究發(fā)現(xiàn)槲皮素能夠調(diào)節(jié)線粒體修復(fù)，促進(jìn)蜜蜂肌肉中產(chǎn)生大量三磷酸腺苷，提高其飛行能力。最后，Johnson等發(fā)現(xiàn)槲皮素能夠降低殺螨劑——氟胺氰菊酯對蜜蜂的毒副作用[15]。Gao等通過向蜜蜂飼喂添加高劑量槲皮素的糖漿后，發(fā)現(xiàn)槲皮素能夠促進(jìn)工蜂卵巢發(fā)育，促進(jìn)工蜂建造王臺[16]。

4.脂肪酸與蜜蜂健康

蜂花粉中含有多樣脂肪酸，包括飽和脂肪酸和不飽和脂肪酸，其中不飽和脂肪酸又分單不飽和脂肪酸和多不飽和脂肪酸。Dong等采用氣質(zhì)聯(lián)用的方法對來自中國的20種蜂花粉中脂肪酸進(jìn)行定性和定量分析，發(fā)現(xiàn)棕櫚酸、硬脂酸、α-亞麻酸、亞油酸、二十二酸和芥酸在20種蜂花粉中都存在，并首次在蜂花粉中定量神經(jīng)酸[17]。

脂肪酸對于昆蟲的生長和繁殖有著極其重要的影響。Ziegelmann等發(fā)現(xiàn)棕櫚酸和硬脂酸是蜜蜂精液中的主要飽和脂肪酸[18]。Stanley等發(fā)現(xiàn)花生四烯酸與蜜蜂體內(nèi)脂聯(lián)蛋白的轉(zhuǎn)錄表達(dá)息息相關(guān)[19]。Dong等認(rèn)為神經(jīng)酸對于蜜蜂神經(jīng)系統(tǒng)和大腦發(fā)育發(fā)揮著重要作用[17]。亞油酸、亞麻酸、花生四烯酸和神經(jīng)酸是蜜蜂生長發(fā)育的必需脂肪酸。

5.蜜蜂食物中其他物質(zhì)與蜜蜂健康

Qiao等首次在椴樹蜜中發(fā)現(xiàn)存在N-（2-苯乙基）乙酰胺，推測其能夠增加蜜蜂采集蜂蜜的能力，在蜜蜂飼料中添加少量的N-（2-苯乙基）乙酰胺或者咖啡因，能夠提高蜂蜜的產(chǎn)量[20]。Mao等發(fā)現(xiàn)蜂蜜中存在短葉松素，5-甲氧基短葉松素和松屬素能夠提高CYP9Q酶的活性，從而提高蜜蜂抵抗殺菌劑或者農(nóng)藥的能力[7]。Othman等認(rèn)為蜜蜂食用蜂蜜能夠提高其學(xué)習(xí)能力和記憶力[21]。Alaux等發(fā)現(xiàn)蜂花粉中的營養(yǎng)成分能夠激活蜜蜂體內(nèi)代謝酶，明顯上調(diào)蜜蜂的長壽基因和抗菌肽基因[22]。此外，蜂花粉中的營養(yǎng)成分通過提高蜜蜂的免疫力，不僅能減少殺蟲劑對蜜蜂產(chǎn)生的危害，還能抵抗病原體對蜜蜂的傷害，例如微孢子蟲、細(xì)菌和病毒。

二、蜜蜂營養(yǎng)學(xué)的啟示

1.蜜蜂抗螨的特需食物

蜜蜂營養(yǎng)基因組學(xué)研究表明，蜜蜂感染螨蟲后，其免疫系統(tǒng)和消化系統(tǒng)將受到嚴(yán)重影響。雖然蜂花粉能夠滿足蜜蜂的營養(yǎng)需求和增強(qiáng)免疫力，但是，當(dāng)蜜蜂感染螨蟲后，蜜蜂體內(nèi)與蛋白代謝相關(guān)基因顯著下調(diào)，造成蛋白質(zhì)水解酶、肽酶表達(dá)量下降，酶活力降低。從而抑制蜜蜂對蛋白質(zhì)的消化吸收，不能完全利用花粉中的蛋白質(zhì)來維持其生理發(fā)育[22]。

蜜蜂感染螨蟲后，對花粉中的營養(yǎng)素不消化、不吸收、漲肚子、無力飛行，處于隱性饑餓狀態(tài)，換句話說蜜蜂在感染螨蟲后是餓死的。因此，需要開發(fā)蜜蜂感染螨蟲后的特需食品，以替代蜂花粉，從而補(bǔ)充必需氨基酸。研究表明，蜜蜂需要10種必需氨基酸來維持其生長發(fā)育，包括精氨酸、組氨酸、賴氨酸、色氨酸、苯丙氨酸、蛋氨酸、蘇氨酸、亮氨酸、異亮氨酸和纈氨酸[22]。這意味著這些氨基酸不能由蜜蜂合成，必須直接在飲食中獲得。蜜蜂抗螨的特需食品中，應(yīng)該添加足量的這10種游離氨基酸來替代蜂花粉，來維持生長發(fā)育。

2.脫脂蛋白粉不能替代花粉

在自然條件下，蜜蜂主要依靠花蜜和花粉來滿足食物需求和維持群體生存。在人工飼養(yǎng)時，為了降低成本，通常用脫脂蛋白粉來替代花粉飼喂蜜蜂。脫脂蛋白粉的脂肪含量通常小于1%，遠(yuǎn)低于蜂花粉中的脂肪含量（2%～16%），脂肪酸的種類也遠(yuǎn)少于蜂花粉的脂肪酸種類，這是造成蜜蜂成蟲和幼蟲死亡、蛻皮羽化失敗、發(fā)育畸形和生育能力下降的主要原因[19]。脫脂蛋白粉缺乏蜜蜂生長發(fā)育所需的必須營養(yǎng)物質(zhì)，如蜜蜂生長發(fā)育的必需脂肪酸——亞油酸、亞麻酸、花生四烯酸和神經(jīng)酸，以及p-香豆酸等，進(jìn)而會影響蜜蜂免疫力、壽命、幼蟲羽化等功能。因此，脫脂蛋白粉不能替代花粉來飼喂蜜蜂。

3.蔗糖不能替代蜂蜜

值得注意的是，在越冬和春繁期間應(yīng)該為蜜蜂提供充足的蜂蜜和花粉，以保證蜜蜂的健康和強(qiáng)群。為了降低成本，有些養(yǎng)蜂人在越冬和春繁期間飼喂蔗糖代替蜂蜜，這對蜜蜂的生長發(fā)育非常不利。蜂蜜中含有p-香豆酸、槲皮素、脫落酸和低聚糖等，這些成分可以增強(qiáng)蜜蜂免疫力、延長壽命、抵抗農(nóng)藥毒性，以及有助于蜜蜂幼蟲對低溫的耐受性，此外對維持腸道菌群平衡有重要作用[9]。而蔗糖中沒有這些活性成分，不能用蔗糖代替蜂蜜飼喂蜜蜂。

三、展望

要大力加強(qiáng)蜜蜂營養(yǎng)學(xué)的研究，研發(fā)出飼養(yǎng)蜜蜂所需的營養(yǎng)補(bǔ)充劑和輔助抗病、增強(qiáng)免疫力的“特需食物”。要建立蜜蜂福利制度，善待蜜蜂，保證蜜蜂得到充足的營養(yǎng)和良好的管理，更好地為生態(tài)多樣性和人類健康服務(wù)。