干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用*

舒 園 ,居 靜** ,趙海濤 ,郝彥賓 ,李林峰

(1. 揚(yáng)州大學(xué)環(huán)境科學(xué)與工程學(xué)院 揚(yáng)州 225127;2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué) 北京 100049)

植物-植食性昆蟲(chóng)相互作用的研究近年來(lái)受到越來(lái)越多的關(guān)注[1]。研究地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間的相互作用是描述陸地生態(tài)系統(tǒng)中地上-地下聯(lián)系的核心[2]。當(dāng)植食性昆蟲(chóng)共享一個(gè)寄主植物時(shí),兩者的相互作用已被證明是由植物介導(dǎo)的,植食性昆蟲(chóng)之間可通過(guò)誘導(dǎo)植物化學(xué)或生理變化間接相互作用[3-4]。根部植食性昆蟲(chóng)可以對(duì)葉面植食性昆蟲(chóng)產(chǎn)生積極或消極的影響。植物-地上-地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用受干旱氣候脅迫的影響[5-8]。氣候變化是最重要的全球變化驅(qū)動(dòng)因素之一[9-10]。隨著全球氣候變化,干旱事件出現(xiàn)的頻率和強(qiáng)度可能會(huì)增加,因此通過(guò)對(duì)干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間的相互作用進(jìn)行研究,對(duì)預(yù)測(cè)全球氣候變化對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的影響至關(guān)重要。

目前國(guó)內(nèi)外已有大量關(guān)于干旱脅迫下植物與植食性昆蟲(chóng)的相互作用的研究,而對(duì)干旱脅迫下植物與地下食根昆蟲(chóng)的相互作用研究較少。Zvereva 等[11]的薈萃分析指出近20 年來(lái)地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物性能的研究成果并未增長(zhǎng)(1991-2000 年和2001-2010 年各發(fā)表15 項(xiàng)研究)。干旱脅迫下植物與地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用研究同樣較少。本文通過(guò)查閱大量相關(guān)文獻(xiàn),從當(dāng)前氣候下地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用、干旱脅迫對(duì)植物的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)(咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)、刺吸式昆蟲(chóng))的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)的地上食葉昆蟲(chóng)(咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)、刺吸式昆蟲(chóng))對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的影響、干旱脅迫下植物為介導(dǎo)的地下食根昆蟲(chóng)對(duì)地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)、刺吸式昆蟲(chóng)的影響等方面進(jìn)行綜述,旨在為預(yù)測(cè)未來(lái)干旱氣候?qū)ι鷳B(tài)系統(tǒng)的凈影響提供參考依據(jù)。

1 當(dāng)前氣候下地上和地下食根昆蟲(chóng)的相互作用

1.1 植物脅迫假說(shuō)和防御誘導(dǎo)假說(shuō)

目前地上與地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用主要建立在“植物脅迫假說(shuō)”(plant stress hypothesis,PSH)[12-13]和“防御誘導(dǎo)假說(shuō)”[14]兩大基礎(chǔ)上。植物脅迫假說(shuō)認(rèn)為,地下食根昆蟲(chóng)損害了植物的水分和養(yǎng)分吸收能力,這可能導(dǎo)致葉片中氮化合物的積累,從而增加植物對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的適口性。然而早期關(guān)于地上和地下食根昆蟲(chóng)相互作用的研究集中在營(yíng)養(yǎng)作為地下食根昆蟲(chóng)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)影響的一種機(jī)制上,而沒(méi)有考慮誘導(dǎo)植物防御反應(yīng)的可能性[15]。防御誘導(dǎo)假說(shuō)則認(rèn)為,地下食根昆蟲(chóng)將誘導(dǎo)植物次生代謝防御化學(xué)物質(zhì)的系統(tǒng)性增加[16],使地上食葉昆蟲(chóng)在植物地上部分的定殖變得更加困難[17]。

1.2 影響地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用的因素

已有薈萃分析得出影響地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用的4 個(gè)主要因素: 1)植食性昆蟲(chóng)到達(dá)寄主植物的順序[18]: 研究發(fā)現(xiàn)地上食葉昆蟲(chóng)在第一次到達(dá)時(shí)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)有負(fù)面影響,但在同一時(shí)間到達(dá)或在地下食根昆蟲(chóng)之后到達(dá)時(shí)不會(huì)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)產(chǎn)生負(fù)面影響。地下食根昆蟲(chóng)通常在它們同時(shí)共享一種寄主植物時(shí)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)有積極的影響,但當(dāng)它們?cè)诘厣鲜橙~昆蟲(chóng)之前或之后到達(dá)時(shí)就不會(huì)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)產(chǎn)生積極的影響[2];2)所考慮的植食性昆蟲(chóng)性能參數(shù): 即相對(duì)生長(zhǎng)率(RGR)、存活率、繁殖力、發(fā)育時(shí)間、豐度、增重、子代質(zhì)量以及壽命;3)植物生活史(一年或多年生)以及是否在實(shí)驗(yàn)室或田間進(jìn)行研究: 植物對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的反應(yīng)可能取決于它是一年生的還是多年生的[19],壽命短的植物一般比壽命長(zhǎng)的植物對(duì)氣候脅迫的變化更敏感[20-21];4)參與相互作用的植食性昆蟲(chóng)的類(lèi)型[2]: 如自由生活的葉面植食性昆蟲(chóng)可能比其他地上食葉昆蟲(chóng)種群受到咀嚼根的地下食根昆蟲(chóng)的影響小,因?yàn)樗鼈冇心芰Ω淖兤湎牡娜~的數(shù)量,以響應(yīng)植物組織質(zhì)量的變化。

2 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對(duì)地上和地下植食性昆蟲(chóng)的影響

2.1 干旱脅迫對(duì)植物的影響

干旱會(huì)引起植物生理和生物化學(xué)的變化[22-23]。不同植物種類(lèi)、基因型對(duì)干旱的適應(yīng)性,以及對(duì)不同干旱模式的反應(yīng)不同[24-25]。目前關(guān)于干旱脅迫下的植物營(yíng)養(yǎng)和防御化合物變化的特異性響應(yīng)的知識(shí)有限[26],而在這個(gè)領(lǐng)域中產(chǎn)生了“生長(zhǎng)-分化假說(shuō)”(growth-differentiation balance hypothesis,GDB)并得到了一定支持。生長(zhǎng)-分化假說(shuō)根據(jù)植物資源源-匯理論假設(shè)植物次生代謝和生長(zhǎng)之間存在生理平衡[27],以及植物處于脅迫下生長(zhǎng)速率和光合作用產(chǎn)生差異[28]。預(yù)測(cè)植物面臨干旱脅迫時(shí),植物生長(zhǎng)受限則用于生長(zhǎng)的資源減少[29],而使植物用于防御的資源增加,植物次生代謝物濃度增加,從而增強(qiáng)對(duì)植食性昆蟲(chóng)的防御[30]。根據(jù)生長(zhǎng)-分化假說(shuō),干旱脅迫程度對(duì)植物次生代謝物產(chǎn)量也有影響,預(yù)測(cè)強(qiáng)烈干旱脅迫下植物碳水化合物儲(chǔ)存匱乏,次生代謝物含量降低,而中度干旱脅迫下植物生長(zhǎng)受限,碳水化合物冗余則次生代謝物產(chǎn)量可能增加。此外,植物氮含量預(yù)計(jì)會(huì)隨著干旱脅迫的增加而增加[31]。為檢驗(yàn)生長(zhǎng)-分化假說(shuō),Gutbrodt 等[26]測(cè)量了同時(shí)經(jīng)歷不同的干旱脅迫強(qiáng)度和植食性昆蟲(chóng)作用的植物次生代謝防御化合物和氮含量,得出干旱脅迫增加直接影響植物次生代謝產(chǎn)物,但不影響總氮含量。但此類(lèi)結(jié)果推廣需考慮上述植物種類(lèi)等因素的影響[32]。

2.2 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的影響

干旱脅迫可通過(guò)植物生理改變植物與昆蟲(chóng)的關(guān)系[27]。干旱脅迫下植物一般葉片全氮、氨基酸、色氨酸含量增加,有利于地上食葉昆蟲(chóng)生長(zhǎng)發(fā)育[33]。干旱脅迫還可能導(dǎo)致植物質(zhì)量下降,降低植物含水量改變植物的營(yíng)養(yǎng)含量,增加葉片韌性,降低植物適口性[34-35],不利于地上食葉昆蟲(chóng)。根據(jù)生長(zhǎng)-分化假說(shuō)干旱改變了植物防御化合物濃度,嚴(yán)重干旱脅迫下植物缺乏碳水化合物的存儲(chǔ)來(lái)生產(chǎn)防御化合物,造成專(zhuān)食性和廣食性地上食葉昆蟲(chóng)取食偏好發(fā)生改變。正如Gutbrodt 等[26]指出的,與對(duì)照植物相比斜紋夜蛾(Spodoptera littoralis)(廣食性)更喜歡遭受?chē)?yán)重干旱脅迫的植物,而歐洲粉蝶(Pieris brassicae)(專(zhuān)食性)則更喜歡水分充足的植物。干旱一般通過(guò)改變植物養(yǎng)分以及防御化合物濃度使地上食葉昆蟲(chóng)存活率、發(fā)育時(shí)間、質(zhì)量和成蟲(chóng)體重改變[36]。如Bezemer 等[37]指出干旱脅迫下在葉中生活的潛葉蟲(chóng)發(fā)育時(shí)間延長(zhǎng),而咀嚼葉的昆蟲(chóng)發(fā)育時(shí)間縮短(快速發(fā)育可能使幼蟲(chóng)不那么容易被捕食和寄生[38])。另外,干旱脅迫以植物為介導(dǎo)對(duì)地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)和刺吸式昆蟲(chóng)的影響不同。研究表明,地上食葉昆蟲(chóng)獲取植物氮的能力與葉片水分損失導(dǎo)致的植物適口性變化有關(guān),干旱脅迫下植物葉片相對(duì)含水量下降可使咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)咀嚼葉片的能力下降,從而減少咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)獲取植物葉片中增加的氮[19]。干旱脅迫下植物韌皮部發(fā)生生理變化[39],膨壓降低不利于刺吸式昆蟲(chóng)取食從而難以獲取氮等養(yǎng)分[40]。如Wade 等[41]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下蚜蟲(chóng)質(zhì)量與氮或氨基酸濃度之間無(wú)顯著相關(guān)性,Hale 等[42]發(fā)現(xiàn)氨基酸的增加并不利于蚜蟲(chóng),Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下紫花苜蓿(Medicago sativaL.)上的蚜蟲(chóng)豐度降低54%。

此外Jactel 等[43]所做的薈萃分析還發(fā)現(xiàn),干旱脅迫下地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)和刺吸式昆蟲(chóng)對(duì)植物的影響不同。干旱脅迫下植物膨壓降低,刺吸式昆蟲(chóng)對(duì)植物造成的傷害顯著降低,且植物葉片更堅(jiān)韌,咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)對(duì)植物造成的傷害也降低,但未能在薈萃分析中觀察到咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)與干旱脅迫程度之間顯著的負(fù)相關(guān)性,故干旱脅迫下咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)能對(duì)植株造成較大的傷害,且與干旱脅迫的程度無(wú)關(guān)。

2.3 干旱脅迫下植物為介導(dǎo)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的影響

目前干旱脅迫下植物與地下食根昆蟲(chóng)的相互作用研究甚少[44]。已有研究表明,干旱脅迫可使地下食根昆蟲(chóng)脫水死亡,從而降低它們?cè)谕寥乐械牧餍新蔥45]。地下食根昆蟲(chóng)對(duì)根的傷害會(huì)影響植物水分和養(yǎng)分的吸收、植物碳水化合物的儲(chǔ)存、激素的合成和次生化學(xué)物質(zhì)的產(chǎn)生[46]。已有研究還發(fā)現(xiàn)干旱脅迫對(duì)植物生理的影響普遍大于地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物的影響[19]。如Morecroft 等[47]發(fā)現(xiàn)夏季干旱可以直接改變植物的分布和豐度。然而干旱等環(huán)境因子是否以相加的方式增加了地下食根昆蟲(chóng)造成的根系傷害對(duì)植物的不利影響,目前未有定論。地下食根昆蟲(chóng)經(jīng)常與非生物脅迫(如干旱)一起作用于植物[5]。Zvereva 等[11]薈萃分析得出干旱脅迫下地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物的負(fù)面影響比兩者單獨(dú)作用時(shí)平均要強(qiáng)一倍,即干旱等環(huán)境因子與地下食根昆蟲(chóng)造成的植物根系傷害對(duì)植物生長(zhǎng)的不利影響是疊加的。Dunn 等[48]研究發(fā)現(xiàn),干旱脅迫下地下食根昆蟲(chóng)玉米根葉甲(Diabrotica virgifera)幼蟲(chóng)使植物光合作用降低23%且氣孔導(dǎo)度顯著降低。但也有研究指出干旱脅迫與地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物的影響無(wú)明顯交互作用[44]。如Barnett 等[44]發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲(chóng)造成的植物根系損傷未加劇干旱脅迫的影響。此外研究還發(fā)現(xiàn)干旱和地下食根昆蟲(chóng)的雙重脅迫作用于植物時(shí),可再生植物受損的組織加強(qiáng)化學(xué)防御,將營(yíng)養(yǎng)從根分配到地上組織[49-51]。

3 干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用

3.1 地上食葉昆蟲(chóng)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的影響

干旱脅迫下地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用,以干旱脅迫與地下食根昆蟲(chóng)以植物為介導(dǎo)影響地上食葉昆蟲(chóng)的研究較多,而地上食葉昆蟲(chóng)以植物為介導(dǎo)對(duì)地下食根昆蟲(chóng)的影響研究較少。但也有研究指出干旱脅迫下地上食葉昆蟲(chóng)存在的情況下,地下食根昆蟲(chóng)的性能降低[12]。Staley 等[19]發(fā)現(xiàn)地上食葉昆蟲(chóng)通過(guò)降低植物生產(chǎn)力來(lái)減少其根生物量,從而減少地下食根昆蟲(chóng)可獲得的食物量,降低地下食根昆蟲(chóng)生存。地上食葉昆蟲(chóng)還可抵消地下食根昆蟲(chóng)對(duì)多種植物性狀的影響。如Ryalls 等[40]研究發(fā)現(xiàn)地下象甲科Sitona discoideus的幼蟲(chóng)破壞紫花苜蓿根瘤和根系,減少根系吸水量,而地上刺吸式昆蟲(chóng)蚜蟲(chóng)通過(guò)促進(jìn)土壤吸水抵消地下象蟲(chóng)對(duì)植物土壤水分有效性的影響,以減輕地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物的危害。

3.2 地下食根昆蟲(chóng)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的影響

根據(jù)植物脅迫假說(shuō),地下食根昆蟲(chóng)會(huì)引起植物水分脅迫,類(lèi)似于干旱處理。研究植物介導(dǎo)的地上-地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用可能與干旱脅迫下植物-地上食葉昆蟲(chóng)的相互作用相似,因此地下食根昆蟲(chóng)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)相互作用的機(jī)制是誘導(dǎo)宿主干旱脅迫[52-54]。地下食根昆蟲(chóng)可在寄主植物內(nèi)誘導(dǎo)與干旱類(lèi)似的應(yīng)激反應(yīng)[52],使植物氮含量增加或生理受損。如在多年生黑麥草(Lolium perenne)中,地下食根昆蟲(chóng)移走植物的細(xì)根以減少植物水分吸收從而誘導(dǎo)水分脅迫[53]。此時(shí)地下食根昆蟲(chóng)可使植物葉片中氮等初級(jí)代謝物積累。類(lèi)似于干旱脅迫會(huì)增加植物初級(jí)代謝物,改變植物氮和氨基酸濃度[55]。研究發(fā)現(xiàn)干旱脅迫與地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物氮含量存在交互作用,且其中干旱脅迫水平和地下食根昆蟲(chóng)密度也影響兩者對(duì)植物氮含量的交互作用,僅干旱脅迫下,植物氮濃度增加,而有地下食根昆蟲(chóng)時(shí)植物氮濃度則降低。Soler 等[56]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫下地下甘藍(lán)根花蠅(Delia radicum)取食蕓苔屬(Brassica)植物時(shí)導(dǎo)致氮濃度下降;而植物在高密度的地下食根昆蟲(chóng)處理下,干旱脅迫則不再提高其葉片氮含量[57]。如Tariq 等[57]發(fā)現(xiàn)植物在高干旱脅迫水平和高密度的地下食根昆蟲(chóng)甘藍(lán)根花蠅的作用下,葉片氮濃度顯著降低。然而僅通過(guò)氮含量變化無(wú)法準(zhǔn)確判斷干旱脅迫下地下食根昆蟲(chóng)對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的影響,還需結(jié)合干旱脅迫下植物適口性的變化。研究表明干旱脅迫下植物適口性的變化會(huì)使地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)以及刺吸式昆蟲(chóng)受到不利影響。如Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫雖增加了植物總氨基酸濃度但降低了刺吸式昆蟲(chóng)蚜蟲(chóng)的豐度;Huberty 等[58]發(fā)現(xiàn)盡管植物脅迫期間葉片氮含量增加,但植物膨脹率和水分含量同時(shí)減少會(huì)干擾地上食葉昆蟲(chóng)獲取和利用氮。此外新提出的脈沖脅迫假說(shuō)發(fā)現(xiàn)一輪干旱脅迫和植物膨脹率的恢復(fù)會(huì)有益于地上刺吸式昆蟲(chóng)取食并從中獲取增加的植物氮[58]。

研究發(fā)現(xiàn)干旱脅迫可通過(guò)改變植物化學(xué)變化改變地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間相互作用的強(qiáng)度[59-61]。干旱脅迫和地下食根昆蟲(chóng)的結(jié)合可通過(guò)增加植物對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的敏感性[62],通過(guò)誘導(dǎo)植物防御,加強(qiáng)其對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的負(fù)面效應(yīng)。研究表明地下食根昆蟲(chóng)在一些植物種中對(duì)根的傷害可誘導(dǎo)一系列防御機(jī)制增加葉片防御[63]。地下食根昆蟲(chóng)會(huì)改變植物地上部分產(chǎn)生防御化合物的濃度[63]以及分布[60]從而對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)產(chǎn)生不利影響。如Tindall 等[4]發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲(chóng)稻水象甲(Lissorhoptrus oryzophilus)幼蟲(chóng)取食水稻(Oryza sativa)根時(shí)可增加植物酚類(lèi)化合物濃度而減慢地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)草地貪夜蛾(Spodoptera frugiperda)的生長(zhǎng)速度。然而也有研究指出干旱脅迫不影響植物化學(xué)成分,如Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫降低了紫花苜蓿的結(jié)瘤和根系氮含量,而根和地上部化學(xué)成分未受影響。

3.3 影響干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用的因素

干旱脅迫下地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用可能的幾種機(jī)制如圖1 所示: 根據(jù)植物脅迫假說(shuō)地下食根昆蟲(chóng)引起的植物水分脅迫增加了植物的氮含量,且研究表明干旱脅迫與地下食根昆蟲(chóng)對(duì)植物氮含量還存在交互作用,但是否有益于地上食葉昆蟲(chóng)還需結(jié)合干旱脅迫下植物適口性的變化。根據(jù)防御誘導(dǎo)假說(shuō)地下食根昆蟲(chóng)誘導(dǎo)植物地上部分產(chǎn)生防御化合物不利于地上食葉昆蟲(chóng)生存。目前已知干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用,除受植物氮等營(yíng)養(yǎng)元素的含量、適口性的變化以及防御化合物濃度的影響外,還會(huì)受到多種因素干擾:

圖1 干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用可能的幾種機(jī)制Fig.1 Several possible mechanisms of plant mediated interaction between aboveground and underground herbivores under drought stress

1)植物群落組成: 研究發(fā)現(xiàn)以根和枝葉為食的植食性昆蟲(chóng)能夠通過(guò)改變其共享寄主植物的化學(xué)成分來(lái)相互影響,通過(guò)改變鄰近植物的養(yǎng)分礦化和吸收速率,影響植物間的競(jìng)爭(zhēng)。Ryalls 等[40]發(fā)現(xiàn)雜草和豆類(lèi)混合種植時(shí),地下食根昆蟲(chóng)象甲科Sitona discoideus的幼蟲(chóng)取食豆科植物根瘤時(shí)可以增加伴生禾草對(duì)氮的吸收,提高生產(chǎn)力,豆科植物個(gè)體氨基酸濃度下降,導(dǎo)致地上刺吸式昆蟲(chóng)蚜蟲(chóng)種群數(shù)量降低[40]。

2)植物防御化合物分布均勻度: 研究發(fā)現(xiàn)植物地上部分防御化合物是否分布均勻?qū)Φ厣鲜橙~昆蟲(chóng)的影響也很重要[60]。如研究發(fā)現(xiàn)十字花科(Brassicaceae)植物中最突出的次生代謝物硫代葡萄糖苷,它在植物防御中起著中心作用[64],干旱脅迫和地下食根昆蟲(chóng)不僅會(huì)影響植物中硫代葡萄糖苷的濃度還影響其分布[65-67]。如Tariq 等[57]研究發(fā)現(xiàn)十字花科植物在干旱脅迫和地下食根昆蟲(chóng)取食的共同作用下,硫代葡萄糖苷濃度增加且分布也較均勻時(shí)對(duì)地上刺吸式昆蟲(chóng)蚜蟲(chóng)的影響是最顯著的,而僅濃度最高對(duì)蚜蟲(chóng)的影響卻不是最顯著;又如Bezemer 等[60]發(fā)現(xiàn)有地下食根昆蟲(chóng)Agriotes lineatus時(shí)會(huì)誘導(dǎo)植物地上部分防御,此時(shí)棉花(Gossypium herbaceum)葉片中萜類(lèi)化合物的濃度增加且分布均勻,使地上咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)的相對(duì)增長(zhǎng)率下降。

3)植食性昆蟲(chóng)種類(lèi): 因?yàn)橹参锓烙ǔ８行У貙?duì)抗廣食性植食性昆蟲(chóng)而不是專(zhuān)食性植食性昆蟲(chóng)[68],因此這些影響也隨地上食葉昆蟲(chóng)以及地下食根昆蟲(chóng)取食種類(lèi)(廣食性和專(zhuān)食性)的專(zhuān)業(yè)化程度而不同[69]。

4)植物激素: 干旱脅迫對(duì)植物介導(dǎo)的地上和地下食根昆蟲(chóng)的相互作用存在干擾[70-72]和加強(qiáng)效應(yīng)[8]。干旱脅迫下植物可能因激素干擾或因干旱脅迫和植食性昆蟲(chóng)取食產(chǎn)生代謝產(chǎn)物的冗余而對(duì)植食性昆蟲(chóng)產(chǎn)生更強(qiáng)烈的反應(yīng)[73]。研究發(fā)現(xiàn)植物次生代謝產(chǎn)物激素也會(huì)調(diào)控地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用[74]。植物在識(shí)別植食性昆蟲(chóng)作用之后,通過(guò)改變植物激素網(wǎng)絡(luò)來(lái)重新調(diào)整它們的新陳代謝[75]。例如,已知植物激素中主要通過(guò)茉莉酸防御植食性昆蟲(chóng),而水楊酸可抑制茉莉酸分泌;此外研究發(fā)現(xiàn)地下食根昆蟲(chóng)取食植物時(shí)僅誘導(dǎo)植物茉莉酸而不誘導(dǎo)水楊酸,故植物有地下食根昆蟲(chóng)取食時(shí)能增加植物茉莉酸分泌且不受水楊酸抑制,從而進(jìn)一步提高植物對(duì)地上食葉昆蟲(chóng)的防御[5]。

5)生境: 由于不同物種對(duì)環(huán)境因素的反應(yīng)不同[76],因此不同生境對(duì)地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用影響也不同。簡(jiǎn)單的生境會(huì)比復(fù)雜的生境更不穩(wěn)定[77],簡(jiǎn)單生境如干旱和半干旱生態(tài)系統(tǒng)中的植物物種,相互作用的地上和地下植食性昆蟲(chóng)多樣性相對(duì)較低,生態(tài)系統(tǒng)脆弱而對(duì)干旱脅迫敏感[78]。推測(cè)簡(jiǎn)單生境下的地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間相互作用的強(qiáng)度更大。然而也有研究指出干旱和半干旱地區(qū)的植物很好地適應(yīng)了該地區(qū)年降水量的波動(dòng)[79],植物適應(yīng)性強(qiáng),簡(jiǎn)單生境下的植物-植食性昆蟲(chóng)之間的相互作用不會(huì)對(duì)干旱脅迫做出強(qiáng)烈的反應(yīng)。如Holmgren 等[80]發(fā)現(xiàn)干旱和半干旱生態(tài)系統(tǒng)中的短命植物會(huì)對(duì)該地區(qū)脈沖式降水導(dǎo)致的干旱脅迫迅速反應(yīng),使地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間相互作用的強(qiáng)度降低。

4 研究展望

隨著氣候變化對(duì)生態(tài)群落的威脅,結(jié)合多種相互作用的物種進(jìn)行研究是維持生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的關(guān)鍵。然而由于植物品種和植食性昆蟲(chóng)種類(lèi)眾多,以及試驗(yàn)環(huán)境等影響,研究結(jié)果局限性較大。目前理解和預(yù)測(cè)以植物為介導(dǎo)的地上-地下植食性昆蟲(chóng)相互作用應(yīng)對(duì)干旱脅迫仍然是一個(gè)巨大的挑戰(zhàn)[81-82]。尤其是嚴(yán)重干旱脅迫會(huì)導(dǎo)致植物死亡和植物群落多樣性的改變[83],這些過(guò)程都應(yīng)考慮在內(nèi)。

1)研究表明干旱脅迫可能會(huì)增強(qiáng)或削弱干旱脅迫下以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用,這取決于所研究的系統(tǒng)和兩個(gè)群體相互作用的機(jī)制[84]。目前還需進(jìn)一步研究明確以植物為介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)之間相互作用的主導(dǎo)機(jī)制,才能更好地解釋干旱脅迫下兩者的相互作用。關(guān)于干旱脅迫下植物如何影響地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用已有較多的研究,而干旱脅迫下植物介導(dǎo)的地上和地下植食性昆蟲(chóng)的相互作用是脅迫反應(yīng)還是誘導(dǎo)防御,兩者還沒(méi)有確切的定論。也有研究表明兩者可能都不是地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用的機(jī)制,如Staley 等[19]發(fā)現(xiàn)干旱脅迫導(dǎo)致的植物葉片總氮和酚類(lèi)物質(zhì)的濃度都不是地下食根昆蟲(chóng)減少地上食葉昆蟲(chóng)潛蛾科(S.brunnichella)的豐度和性能的可能機(jī)制。未來(lái)應(yīng)更傾向綜合研究并向群落生態(tài)推廣,集中在植物-植食性昆蟲(chóng)相互作用之間的機(jī)制上,以解決營(yíng)養(yǎng)相互作用將如何響應(yīng)不斷變化的環(huán)境因素的問(wèn)題[57]。

2)為了避免地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用研究的局限性,有一些新方法的提出。如誘導(dǎo)防御理論目前已有兩種新方法: 一是“全植物”方法,即同時(shí)測(cè)量植物的生長(zhǎng)和防御,而且地上和地下部分都要測(cè)量[85],此方法更精確、更全面地評(píng)估植物防御理論。二是基因組、轉(zhuǎn)錄組和代謝組學(xué)技術(shù),即一種無(wú)偏見(jiàn)的化學(xué)分析方法,識(shí)別和量化盡可能多的有機(jī)體代謝物,更綜合地分析影響相互作用過(guò)程中的植物化合物[86]。

3)此外很少有長(zhǎng)期的地上和地下植食性昆蟲(chóng)相互作用的研究[17]。長(zhǎng)期實(shí)地試驗(yàn)可能與短期進(jìn)行的實(shí)驗(yàn)室試驗(yàn)有不同的結(jié)果[2]。其次關(guān)于地上刺吸式昆蟲(chóng)物種的許多數(shù)據(jù)來(lái)自蚜蟲(chóng)[17],而多數(shù)地下食根昆蟲(chóng)物種數(shù)據(jù)來(lái)自咀嚼類(lèi)昆蟲(chóng)。未來(lái)的研究應(yīng)擴(kuò)大范圍完善試驗(yàn)結(jié)果。