杭州市綠地中常見園林樹種果實(shí)引鳥特征研究

金秋爽，朱 浩，王 爽，李 坤，陳 曦，趙宏波，葉可陌

（1. 綠城房地產(chǎn)集團(tuán)有限公司，浙江 杭州 310063；2. 浙江農(nóng)林大學(xué) 風(fēng)景園林與建筑學(xué)院，浙江 杭州 311300）

生物多樣性是人類賴以生存的重要支撐，對城市的可持續(xù)發(fā)展具有重要意義[1]。鳥類是城市中最為常見且易于接近的動物，有利于促進(jìn)城市居民身心健康[2]。但是，在城市化等劇烈人類活動干擾下，鳥類賴以生存的棲息地不斷減少，鳥類生物多樣性急劇下降，引起了國內(nèi)外學(xué)者的廣泛關(guān)注[3]。長江三角洲城市群是中國經(jīng)濟(jì)發(fā)展最快的地區(qū)，城市化水平高，鳥類棲息地破碎化嚴(yán)重，研究該地區(qū)鳥類棲息環(huán)境營建的理論和方法具有重要的實(shí)踐應(yīng)用價值。城市鳥類主要食物來自植物[4]，園林植物的果實(shí)是城市鳥類植物性食物的主要組成部分[5]，合理配置掛果樹種對吸引更多鳥類具有重要意義。同時由于食物的可獲得性直接影響鳥類對生境的選擇[6]，因此對鳥類取食與食源樹種果實(shí)特性關(guān)系的分析是研究城市鳥類棲息環(huán)境構(gòu)建的重要基礎(chǔ)之一。目前涉及鳥類取食與果實(shí)特性關(guān)系的研究可歸納為果實(shí)所處植物空間、果實(shí)外特性和果實(shí)內(nèi)特性3個方面：果實(shí)所處空間的高度特征對鳥類取食有明顯影響[7]，鳥類取食時其形態(tài)特征與果實(shí)生態(tài)特征存在一定對應(yīng)性[8?9]，鳥類對不同果實(shí)類型的取食(如肉質(zhì)核果、梨果等)存在一定偏好[10]，同時受進(jìn)化演替的影響，果實(shí)顏色、大小與鳥類取食存在相關(guān)性[11?13]，鳥類更傾向于高糖分、低蛋白的果實(shí)，并且不同鳥類對果實(shí)脂肪含量的選擇傾向存在差異[14?15]。長江三角洲地區(qū)進(jìn)入秋冬季后鳥類食源整體減少，但鳥類數(shù)量卻有所增加，這使得植物果實(shí)供給壓力增大。因此，本研究以杭州市臨安區(qū)綠地中常見的秋冬季鳥類食源樹種為研究對象，分析果實(shí)特性中的果實(shí)所處植物空間、果實(shí)形態(tài)變化、果實(shí)內(nèi)含物與鳥類取食之間的關(guān)系，為長江三角洲地區(qū)城市生物多樣性規(guī)劃和引鳥植物景觀營建提供理論支撐。

1 研究區(qū)與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究在浙江農(nóng)林大學(xué)東湖校區(qū)內(nèi)開展。該校區(qū)位于浙江省杭州市臨安區(qū)，占地面積約200 hm2，屬于中亞熱帶季風(fēng)氣候，全年降水量為1 628.6 mm，全年平均氣溫為16.4 ℃。校區(qū)以校園和植物園“兩園合一”理念規(guī)劃建設(shè)，校園內(nèi)擁有湖泊、濕地、緩坡林地和草地，保存植物3 300種(含品種)，吸引鳥類超過400種[16]，生物多樣性豐富，觀測區(qū)塊為城市近自然生境，具有足夠代表性和典型性。

1.2 研究對象

選擇杭州地區(qū)園林綠化植物中常見的秋冬季鳥類食源樹種10種(表1)，所選研究對象以2 ～5株的規(guī)模分布于3處近自然生境中，且環(huán)境相似，人為主動干擾少(圖1)。在秋冬季常見鳥類中，體型較大的有白頭鵯Pycnonotus sinensis、領(lǐng)雀嘴鵯Spizixos semitorques、烏鶇Turdus merula、山斑鳩Streptopelia orientalis、黑臉噪鹛Garrulax perspicillatus等，體型較小的鳥類有絲光椋鳥Sturnus sericeus、燕雀Fringilla montifringilla、紅脅藍(lán)尾鴝Tarsiger cyanurus、北紅尾鴝Phoenicurus auroreus、紅頭長尾山雀Aegithalos concinnus、大山雀Parus major、灰頭鹀Emberiza spodocephala等。

圖1 10種樹種生境Figure 1 Habitats of 10 tree species

表1 10種鳥類食源樹種概況Table 1 Overview of 10 tree species as food source

1.3 研究方法

在2021年11月10—23日對鳥類取食情況進(jìn)行預(yù)觀測，對研究地鳥類食源樹種進(jìn)行調(diào)查，將2021年11月25日至2022年1月24日作為觀測周期對鳥類取食情況進(jìn)行系統(tǒng)觀測，并記錄相關(guān)數(shù)據(jù)。主要研究方法如下：①鳥類取食行為觀測。每種植物各選2株作為固定觀測對象，每間隔1 d，在8：30—10：00和14：30—16：00共2個時間段，使用勝途望遠(yuǎn)鏡 10×24標(biāo)準(zhǔn)款對食果鳥類進(jìn)行觀測，記錄取食鳥類的種類、數(shù)量和取食對象。②拍照記錄。拍照記錄果實(shí)所處植物環(huán)境和果實(shí)形態(tài)變化。③果實(shí)內(nèi)含物檢測。在果實(shí)被鳥類大量取食的時間段內(nèi)，每10 d摘取果實(shí)進(jìn)行內(nèi)含物測定，選擇植物果實(shí)所共有的、在成熟過程中具有代表性的4個生理指標(biāo)，即可滴定酸(氫氧化鈉滴定法)、可溶性糖(蒽酮比色法)、淀粉(高氯酸蒽酮比色法)和可溶性蛋白(考馬斯亮藍(lán)G-250染色法)[17?18]。 ④相關(guān)性分析。用SPSS 26軟件對取食鳥類數(shù)量與果實(shí)內(nèi)含物進(jìn)行相關(guān)性和顯著性分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 果實(shí)特征

2.1.1 果實(shí)所處植物空間特征 不同的植物在枝、葉和兩者間構(gòu)成的植物空間上展現(xiàn)不同的形態(tài)，使其果實(shí)所處的環(huán)境具備不同的特征。通過對10種樹種形態(tài)的觀測記錄(表2，圖2)，將其果實(shí)所處的環(huán)境特征分為3類(圖3)：①常綠且枝硬舒展，區(qū)分明顯內(nèi)外空間，如石楠、女貞、冬青、樟樹；②常綠且枝軟密集，稍區(qū)分內(nèi)外空間，如火棘；③落葉且枝硬舒展，不區(qū)分內(nèi)外空間，如垂絲海棠、中華石楠、小葉女貞、烏桕、苦楝。

表2 果實(shí)所處植物空間Table 2 Spatial features of 10 tree species

圖2 果實(shí)所處植物空間Figure 2 Tree spatial features with fruits

圖3 果實(shí)所處植物空間特征類型Figure 3 Plant spatial features

2.1.2 果實(shí)形態(tài)變化特征 在不同果熟階段，果實(shí)的顏色、光澤和干枯狀態(tài)等會產(chǎn)生變化。本研究時間段內(nèi)10種樹種果實(shí)的變化特征可分為2類(表3)：①果實(shí)形態(tài)在果熟后60 d內(nèi)基本不變，包括火棘、石楠、女貞、小葉女貞、冬青和樟樹；②果實(shí)形態(tài)在果熟后60 d內(nèi)隨時間增加而逐漸枯萎，包括垂絲海棠、中華石楠、烏桕和苦楝。部分果實(shí)在40 d后因掉落或被取食而枝頭無掛果，其余存留的部分果實(shí)在形態(tài)上無顯著變化。其中垂絲海棠果實(shí)在同一植株同一時間段內(nèi)同時存在3種果實(shí)狀態(tài)(圖4)。

表3 10種樹種果實(shí)形態(tài)變化特征Table 3 Fruits morphology of 10 tree species

圖4 10種樹種果實(shí)形態(tài)變化特征記錄Figure 4 Changing of fruit morphology of 10 tree species

2.1.3 果實(shí)內(nèi)含物特征 不同果實(shí)的4類內(nèi)含物質(zhì)量分?jǐn)?shù)均存在差異(表4)。果實(shí)的可滴定酸質(zhì)量分?jǐn)?shù)以苦楝最高，為 (18.1±1.7) mg·g?1，樟樹最低，為 (2.3±0.2) mg·g?1；淀粉質(zhì)量分?jǐn)?shù)以苦楝最高，為(45.1±0.9) mg·g?1，石楠最低，為 (4.3±0.3) mg·g?1；可溶性糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)也以苦楝最高，為 (247.00±4.05) mg·g?1，烏桕最低，為 (2.23±0.86) mg·g?1；可溶性糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)以樟樹最高，為 (13.77±0.08) mg·g?1，垂絲海棠最低，為(0.22±0.06) mg·g?1。在所選10種樹種果實(shí)中，薔薇科4種果實(shí)的可溶性糖和可溶性蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)處于較低水平；木犀科2種果實(shí)中，小葉女貞果實(shí)的淀粉、可溶性糖和可溶性蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)均高于女貞，處于較高水平；冬青果實(shí)的淀粉、可溶性糖和可溶性蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)均處于較高水平；樟樹的淀粉和可溶性蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)處于較高水平；烏桕、苦楝的4類內(nèi)含物質(zhì)量分?jǐn)?shù)均處于較高水平。

表4 10種樹種果實(shí)內(nèi)含物質(zhì)量分?jǐn)?shù)Table 4 Inclusions’contents in fruits of 10 tree species

2.2 樹種與鳥類取食相關(guān)性

如圖5所示：從不同鳥類對果實(shí)的選擇看，白頭鵯食性最廣，對10種樹種均有取食行為，且其取食的數(shù)量最多，占總量的55.2%；烏鶇對8種樹種有取食行為，其取食數(shù)量占總量的21.3%；其他鳥類的取食對象多為1 ～3種樹種，且數(shù)量相對較少。

圖5 10種樹種與鳥類取食的相關(guān)性特征Figure 5 Correlation between trees species and birds eating features of 10 tree species

從不同樹種對鳥類的吸引方面，在引鳥數(shù)量上，石楠、冬青和樟樹的引鳥數(shù)量最多，火棘、女貞、小葉女貞和烏桕次之，垂絲海棠、中華石楠和苦楝最少；在引鳥種類豐富度上，以火棘、石楠和烏桕最為突出，吸引了6種鳥類，其次是中華石楠和女貞，都只有4種，最少的是垂絲海棠，僅有白頭鵯1種鳥類取食；在引鳥持續(xù)時間上，冬青和樟樹最久，整個觀測周期內(nèi)都有取食，垂絲海棠最短，僅初期10 d左右被少量取食；火棘、石楠、女貞、小葉女貞和苦楝等取食時間均在40 d以上，中華石楠(15 d左右)和烏桕(30 d以下)的取食時間則相對較短。

2.3 果實(shí)特性與鳥類取食相關(guān)性

2.3.1 果實(shí)所處植物空間與鳥類取食 圖6表明：處于第1類環(huán)境(常綠且枝硬舒朗、區(qū)分明顯內(nèi)外植物空間)的樹種果實(shí)被鳥類取食的數(shù)量顯著高于處在第2、3類植物空間中的果實(shí)，且在第3類環(huán)境中，小葉女貞、烏桕和苦楝果實(shí)的取食要多于垂絲海棠和中華石楠。

圖6 10種樹種的果實(shí)所處植物空間類型與取食鳥類數(shù)量的關(guān)系Figure 6 Relationship of 10 tree species’ spatial feature and bird numbers

果實(shí)處于第2類環(huán)境(枝軟密集而內(nèi)外空間略有分隔)的植物僅有火棘，不同鳥類對其取食方式有所不同(圖7)。體形較大且活動于植物上層空間的鳥類如白頭鵯、領(lǐng)雀嘴鵯等，往往停留于植物頂端且枝條相對硬朗的地方進(jìn)行取食；體形較大而喜活動于地面空間的鳥類如黑臉噪鹛、烏鶇等，往往只取食垂落近地面枝條上的果實(shí)或地面落果；只有體形較小的鳥類如紅頭長尾山雀、大山雀等，會進(jìn)入到火棘內(nèi)部空間取食，但是該取食現(xiàn)象也相對較少。因此，在經(jīng)過一段時間的取食后，火棘頂部和底部的果實(shí)被取食的較為干凈，而中部和內(nèi)部的果實(shí)可以保留很長時間。

圖7 火棘被鳥類取食情況Figure 7 Birds eating fruits of P. fortuneana

2.3.2 果實(shí)形態(tài)變化與鳥類取食 研究(圖8)發(fā)現(xiàn)：鳥類對第1類果實(shí)(形態(tài)在果熟后60 d內(nèi)基本不變)的取食持續(xù)時間較長，一般持續(xù)到枝頭被取食干凈且?guī)缀鯚o掛果為止。但是，不同鳥類對第2類果實(shí)(形態(tài)在果熟后60 d內(nèi)隨時間增加而逐漸枯萎)的取食則有所不同。在觀察白頭鵯對垂絲海棠的取食行為中發(fā)現(xiàn)：由于垂絲海棠果實(shí)在同一株植物上同時存在不同的狀態(tài)，白頭鵯往往優(yōu)先取食成熟度較高、顏色相對較深的果實(shí)，而相對青澀且顏色較淺的，以及開始萎縮干枯的果實(shí)則幾乎沒有被取食(圖9)。在觀察其他鳥類對中華石楠和烏桕果實(shí)的取食行為中發(fā)現(xiàn)：在果實(shí)處于飽滿、新鮮狀態(tài)時取食較多，在果實(shí)開始干枯后取食變少至消失，枝頭仍有果實(shí)保留。

圖8 鳥類取食時段與植物果熟及掛果時段比較Figure 8 Comparison of bird feeding periods with fruits ripening and hanging periods

圖9 垂絲海棠被取食現(xiàn)象Figure 9 Feeding phenomenons of M. halliana

2.3.3 果實(shí)內(nèi)含物與鳥類取食 在選擇相關(guān)性分析的研究對象時，應(yīng)在取食鳥類、取食時間和食源樹種3個方面進(jìn)行甄別。第一，在所觀測的食果鳥類中，白頭鵯和烏鶇是主要種群，占據(jù)觀測記錄總數(shù)約75%，同時這2種鳥類的食性最廣，分別取食了10種和8種果實(shí)，在食果鳥類中具有代表性。第二，在研究對象的時間段選擇上，應(yīng)考慮上述2種鳥類對各果實(shí)持續(xù)取食的時間，通過分析圖5，認(rèn)為在觀測記錄期第11 ～40天這2種鳥類對大部分植物果實(shí)都有持續(xù)性取食行為，相對比較適宜。第三，在食源樹種選擇中，應(yīng)考慮果實(shí)所處植物空間特征和果實(shí)形態(tài)變化特征相近的植物，同時這2種鳥類都應(yīng)具有對其取食的行為。綜上，選定白頭鵯和烏鶇，石楠、樟樹和冬青作為研究對象，以第11 ～40天為研究時間段，統(tǒng)計此期間取食各果實(shí)的2種鳥類數(shù)量，以此為研究數(shù)據(jù)分析鳥類取食與果實(shí)內(nèi)含物的相關(guān)性。

表5表明：雖然白頭鵯和烏鶇的取食數(shù)量與4類內(nèi)含物沒有顯著相關(guān)性，但是存在一定的影響關(guān)系。①可滴定酸質(zhì)量分?jǐn)?shù)與白頭鵯和烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)系數(shù)分別為0.882和0.211，呈正相關(guān)，其中可滴定酸與烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)性較弱；②淀粉質(zhì)量分?jǐn)?shù)與白頭鵯和烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)系數(shù)分別為?0.775和?0.020，呈負(fù)相關(guān)，其中淀粉質(zhì)量分?jǐn)?shù)與烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)性微弱；③可溶性糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)與白頭鵯和烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)系數(shù)分別為0.941和0.866，呈正相關(guān)，相關(guān)性強(qiáng)；④可溶性蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)與白頭鵯取食數(shù)量的相關(guān)系數(shù)為?0.326，呈負(fù)相關(guān)，與烏鶇取食數(shù)量的相關(guān)系數(shù)為0.509，呈正相關(guān)。綜上可知，只有可溶性糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)與2種鳥類取食數(shù)量的相關(guān)性最強(qiáng)，對鳥類取食存在積極影響。

表5 白頭鵯、烏鶇取食數(shù)量與石楠、樟樹、冬青果實(shí)各內(nèi)含物質(zhì)量分?jǐn)?shù)的相關(guān)性分析Table 5 Correlation analysis between feeding counts of P. sinensis,T. merula feeding and fruits contents of Ph. serratifolia,C. camphora, I. chinensis

3 討論與結(jié)論

在鳥類生存的各類生境中，其種群多樣性最高的是林地，其次是灌草叢和湖泊洼地，居民區(qū)最少，這與受人類活動干擾的影響有關(guān)[19?20]。在受干擾程度較高時，多數(shù)鳥類喜歡在高大的樹木上棲息和取食[21?22]，這與本次觀測結(jié)果基本相同，即樹木高大且隱蔽性較好的植物前來取食的鳥類數(shù)量較多。在常綠與落葉植物組合中，石楠、樟樹等形成的植物空間比中華石楠、垂絲海棠等隱蔽。在落葉植物中，小葉女貞是長勢較高的小喬木，烏桕和苦楝是大喬木且掛果位置遠(yuǎn)離地面，而中華石楠和垂絲海棠都是灌木或近小喬木，掛果位置離地面近。這2組植物中，每組的前者相比于后者，都能夠?yàn)轼B類提供低干擾、高安全的取食環(huán)境，因此取食鳥類數(shù)量相對較多。同時鳥類為了規(guī)避潛在干擾和風(fēng)險，對果實(shí)所處植物空間的起落便捷性也有較高要求，這與觀測結(jié)果中鳥類對火棘的取食行為方式基本一致。由于火棘枝條柔軟、生長緊密、互相穿插，且枝條上長有1 ～2 cm的尖刺，使得植物內(nèi)部空間狹小錯亂，同時火棘果實(shí)又簇生垂掛于枝條上，所處植物空間不利于鳥類停留起飛和活動，因此形成了頂端和底部的果實(shí)被大量取食而中間幾乎無取食的現(xiàn)象。由此可見，植物果實(shí)所處的空間環(huán)境特征對鳥類取食具有顯著影響，包含了安全隱蔽性和起落便捷性2個方面原因，安全隱蔽性越高、起落越便捷，鳥類的取食傾向就越明顯，而在受人為干擾更大的城市環(huán)境中，這一現(xiàn)象可能會愈加顯著。

鳥類對果實(shí)的選擇也依賴于植物果實(shí)的基本特征。其中一個重要因素是果實(shí)的成熟期，鳥類往往喜歡取食成熟度較高的果實(shí)[23]。而果實(shí)成熟的本質(zhì)是內(nèi)含物發(fā)生改變，其主要特征之一是糖分的不斷積累，結(jié)合本研究果實(shí)內(nèi)含物與鳥類取食數(shù)量的相關(guān)性分析結(jié)果，說明鳥類更喜取食含糖量高的果實(shí)。另一個因素是果實(shí)成熟的形態(tài)特征，這是因?yàn)轼B類色覺敏銳，更喜顏色鮮艷的果實(shí)[24?25]，同時果實(shí)的掛果狀態(tài)及保持能力體現(xiàn)了果實(shí)成熟后的新鮮程度和內(nèi)含物穩(wěn)定程度。結(jié)合本研究觀測結(jié)果可知：在果實(shí)顏色明亮、色澤飽滿時，鳥類取食傾向性高，在果實(shí)成熟過后開始枯萎而顏色暗淡時，鳥類取食傾向性變低。

此外，植物果實(shí)中還存在較多因素影響著鳥類的取食傾向。如火棘，雖然果實(shí)所處空間不利于鳥類取食，果實(shí)含糖量比其他種類果實(shí)要低，但是在引鳥數(shù)量和引鳥種類多樣性上效果都較好，除開果小和顏色鮮艷明亮外，火棘果實(shí)氨基酸種類和含量均豐富[26]，這可能是其受鳥類青睞的重要因素。再如烏桕，果實(shí)在同一時間段的含糖量比其他種類果實(shí)要低，但其油脂含量超高，這可能是促使其被大量取食的原因。相反，苦楝果實(shí)的含糖量相比于其他種類果實(shí)要高，但是果實(shí)含有毒成分[27]，這可能是只有在后期果實(shí)減少的情況下才記錄到其被取食現(xiàn)象的原因。

本次研究結(jié)果可為長江三角洲地區(qū)城市引鳥植物景觀營建提供以下建議：在食源樹種選擇上，應(yīng)考慮具有較好掛果保持能力和較高含糖量果實(shí)的樹種，重點(diǎn)考慮常綠或高大喬木類掛果樹種；在食源樹種種植位置上，應(yīng)充分考慮其隱蔽性，特別是涉及有落葉灌木或小喬木時，應(yīng)種植在人為干擾較小的區(qū)域或與高大喬木合理搭配，為鳥類提供安全的取食空間。