石芝珊瑚（Fungiidae）的分類、生活史及其生物地理研究進展

韋雨鑫，余克服，陳 飚

（廣西大學(xué)a.廣西南海珊瑚礁研究重點實驗室；b. 珊瑚礁研究中心；c. 海洋學(xué)院，南寧 530004）

石芝珊瑚科（Fungiidae）在分類學(xué)上隸屬刺胞動物門（Cnidaria）珊瑚蟲綱（Anthozoa）六放珊瑚亞綱（Hexacorallia） 石珊瑚目（Scleractinia），該科物種的生長形態(tài)猶如蘑菇，因而又被稱為蘑菇珊瑚（mushroom coral）（Hoeksema, 1989a）。在石珊瑚目中，石芝珊瑚科具有最新修訂的分類學(xué)系統(tǒng)，且個體具有易于識別、收集和計數(shù)的特點，因此常被作為定量生態(tài)學(xué)研究的模型種群（model groups）（Goffredo et al., 2000; Benzoni et al., 2012;Hoeksema,2012a;Feliciano et al.,2018）。石芝珊瑚科包含17個屬，具有多樣化的進化分歧與豐富的物種多樣性，是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的框架構(gòu)建者和維持珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)平衡的主要貢獻者。與其他的珊瑚種類相比，大部分石芝珊瑚是由單個巨大的水螅體（polyp）所形成，并存在獨特的生活史，即幼年的固著生活（attached living）階段和成年的自由生活（free living）階段（Gittenberger et al.,2011;Benzoni et al.,2012）。由于成年石芝珊瑚具有運動能力，能在不同類型的基質(zhì)（包括巖石、沙地、淤泥等）上生存，并進行正常的營養(yǎng)獲取與光合作用，因而得名“會走路的珊瑚”（趙盛龍，2009）。但目前中國對于石芝珊瑚的生理、生態(tài)特征的相關(guān)研究仍較少。因此，本文從石芝珊瑚的物種多樣性、生活史、空間分布特征3個方面進行綜述，以期進一步了解石芝珊瑚的生物學(xué)特性、生物地理分布模式、環(huán)境適應(yīng)能力及其對珊瑚礁的生態(tài)貢獻。

1 石芝珊瑚的物種多樣性

石芝珊瑚是刺胞動物門珊瑚蟲綱六放珊瑚亞綱石珊瑚目石芝珊瑚科所有種類的統(tǒng)稱。石芝珊瑚科（Fungiidae） 由Dana 于1846 年 建 立（Hoeksema,1989a），該科下屬的物種大多是由一個水螅體單獨形成骨骼的單體珊瑚（solitary coral），而少部分為群體珊瑚（colonial coral）。單體石芝珊瑚可依據(jù)口的數(shù)量差異，分為單口、多口與假單口——“長口”（實際上是多口的融合）（鄒仁林，2001）。石芝珊瑚的珊瑚骨骼（corallum）多呈圓形、長橢圓形或葉片形。表面呈菌傘的褶襞狀，隔片（septa）上的裝飾（隔片齒，septal teeth）或呈小的顆粒狀，或呈大的葉片狀，隔片越過珊瑚杯壁（corallum wall）向外延伸形成珊瑚肋（costae），珊瑚肋刺（costal spines）從顆粒狀、短棒狀到長刺狀不等（Hoeksema, 1989a；鄒 仁 林，2001；黃 暉 等，2021）。

根據(jù)Wells 的報道，石芝珊瑚科可以追溯到白堊紀(jì)中期，是由現(xiàn)已滅絕的Synastreidae（隸屬六放珊瑚）演化而來（Wells, 1966; Hoeksema, 1989a）。前期關(guān)于石芝珊瑚科分類學(xué)的研究大部分是基于物種間生活史的差異和形態(tài)學(xué)結(jié)構(gòu)特征進行的（Wells,1966;Cairns,1984;Hoeksema,1990,1993a）。在自然環(huán)境中，根據(jù)上述特征能夠較容易地在屬的水平上區(qū)分出石芝珊瑚。而對于更精細(xì)化的鑒定，則主要依據(jù)珊瑚微結(jié)構(gòu)（micro-architecture）的差異（例如珊瑚壁、隔和肋的形態(tài)），并輔以整體形態(tài)來進行分類鑒別（Hoeksema, 1989a；鄒仁林，2001）。但由于珊瑚的形態(tài)特征會對環(huán)境的變化作出響應(yīng)，因此許多珊瑚物種存在多樣化的表型變異。例如，分布于印度尼西亞蘇拉威西島（Sulawesi Island）附近點礁的石芝珊瑚，其最初依據(jù)形態(tài)可鑒定為3 個物種；但經(jīng)過等位酶電泳（allozyme electrophoresis）分析發(fā)現(xiàn)，此區(qū)域的石芝珊瑚僅分屬于直肋圓餅珊瑚（Cycloseris costulata）和細(xì)致圓餅珊瑚（Cycloseris tenuis）2 個物種，其中直肋圓餅珊瑚（Cycloseris costulata）具有2種不同的形態(tài)（一種可能是發(fā)生在河口附近特有的生態(tài)表型）（Gittenberger et al.,2006）。因此，僅基于形態(tài)學(xué)分析會導(dǎo)致許多物種之間的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系不明確。目前，線粒體細(xì)胞色素氧化酶I 基因序列（Cytochrome Oxidase I, COI）和核糖體轉(zhuǎn)錄間隔區(qū)序列（Internally Transcribed Spacer, ITS）等高分辨率的分子標(biāo)記在珊瑚系統(tǒng)發(fā)育分析中已被廣泛運用。因此，采用分子分析與形態(tài)學(xué)特征相結(jié)合的技術(shù)手段將有助于對石芝珊瑚進行更為準(zhǔn)確的分類研究與比較分析，并擴寬對石芝珊瑚物種多樣性的認(rèn)識。

Gittenberger 等（2011）在印度—太平洋地區(qū)［包括紅海、東印度洋（安達曼海）、印度—太平洋中部和中太平洋（夏威夷）］采集了68個石芝珊瑚樣本，分別基于COI 序列數(shù)據(jù)集、ITS 序列數(shù)據(jù)集和COI+ITS組合序列數(shù)據(jù)集對樣本開展系統(tǒng)發(fā)育分析，并結(jié)合形態(tài)學(xué)的初步鑒定結(jié)果（Hoeksema,1989a）進行比較。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，所測序的樣本包含3個主要的進化枝（clade），其中1個進化枝由具有較長觸手的石芝珊瑚物種所組成，而另外2個進化枝則在形態(tài)上還無法區(qū)分。此外，基于珊瑚形態(tài)-分子（morpho-molecular）的聯(lián)合分析顯示，原屬于鐵星珊瑚科（Siderastreidae） 的Psammocora explanulata和Coscinarea wellsi與石芝珊瑚科的親緣關(guān)系更為緊密。Benzoni 等（2012）基于COI 序列和細(xì)胞核rDNA 序列（完整的ITS1、5.8S、ITS2 序列和18S、28S片段）對這2個物種進行分析，結(jié)果表明它們實際屬于石芝珊瑚科的圓餅珊瑚屬（Cycloseris）。此外，對其骨骼結(jié)構(gòu)形態(tài)特征的重新評估也證實了分子分類的分析結(jié)果，因此上述2個物種被重新命名為Cycloseris explulata和Cycloseris wellsi。另外，Oku等（2017）曾對在日本沖繩西表島（Iriomote Island）附近采集的Cycloseris hexonalis樣本進行系統(tǒng)發(fā)育研究。其中，形態(tài)學(xué)的分析結(jié)果表明，所采集的樣本可劃分為4 種形態(tài)。同時，利用線粒體COI和細(xì)胞核ITS 標(biāo)記進行的分子系統(tǒng)發(fā)育分析則表明，Cycloseris hexonalis的所有形態(tài)類型均屬于1個全新、獨立的進化分支。因此，將Cycloseris hexonalis歸入1個新建的Sinuorota屬。

形態(tài)特征與分子分析相結(jié)合，不僅能更準(zhǔn)確地推斷石芝珊瑚的分類學(xué)位置，而且有助于發(fā)現(xiàn)隱藏的物種或譜系。石芝珊瑚（Fungia fungites）曾被報道以2 種形態(tài)存在（附著和不附著）（Hoeksema et al., 2011a）。對在日本南西諸島（Nansei Island group）上采集到的石芝珊瑚（Fungia fungites）樣本進行COI 和ITS 標(biāo)記分析，其結(jié)果顯示存在2 個顯著的遺傳分支（都包含附著和不附著2種形態(tài)），分支A 是碓刺石芝珊瑚（Danafungia scruposa）和小帽狀珊瑚（Halomitra pileus）的姐妹支，而分支B 是獨立的，并與上述3 個物種存在較大的遺傳分化（Oku et al.,2020）。此外，在形態(tài)學(xué)特征上，分支A 的樣本的隔片齒密度（8～22 個/cm）和隔片齒形狀與Hoeksema（1989a）所描述的更接近（8～25個/cm）。由此推斷，分支A 是真正的石芝珊瑚（Fungia fungites），而分支B屬于1個尚未確定的物種。因此，目前發(fā)現(xiàn)的石芝珊瑚（Fungia fungites）實際上是1個物種復(fù)合體，其中還能夠劃分出超過2個以上的種或亞種類型（Oku et al.,2020）。

最新基于形態(tài)學(xué)和分子分類學(xué)的研究對石芝珊瑚科進行厘定，并確定該科包括17 個屬（約55種）。分別為Cantharellus、梳石芝珊瑚屬（Ctenactis）、圓餅珊瑚屬（Cycloseris）、刺石芝珊瑚屬（Danafungia）、石芝珊瑚屬（Fungia）、帽狀珊瑚屬（Halomitra）、輻石芝珊瑚屬（Heliofungia）、繞石珊瑚屬（Herpolitha）、石葉珊瑚屬（Lithophyllon）、葉芝珊瑚屬（Lobactis）、側(cè)石芝珊瑚屬（Pleuracti）、多葉珊瑚屬（Polyphyllia）、足柄珊瑚屬（Podabacia）、履形珊瑚屬（Sandalolitha）、Sinuorota、Zoopilus和Patelopsammia（Hoeksema et al.,2021）。目前關(guān)于石芝珊瑚科系統(tǒng)發(fā)育的相關(guān)研究（Grinblat et al.,2021）仍在進行中。下文將著重介紹幾種常見的屬。

石芝珊瑚屬Fungia。該屬中的大部分種類自由生活，單體形態(tài)主要呈圓狀、卵圓狀、扁平狀與穹頂狀，大小與陸地上的蘑菇相接近，中間僅有1個口。隔片齒小而尖，珊瑚肋成排，并形成珊瑚肋刺。石芝珊瑚屬在自然海區(qū)多呈白色、棕色等，并多見于礁坡和潟湖內(nèi)，生長基底通常為泥質(zhì)或沙質(zhì)環(huán)境。石芝珊瑚屬的分布范圍廣泛，在紅海和印度洋西部常見，代表種為石芝珊瑚Fungia fungites（Linnaeus,1758）（圖1-a）。

輻石芝珊瑚屬Heliofungia。單種屬（僅包含1個物種：輻石芝珊瑚Heliofungia actiniformis，圖1-b），其水螅體是所有珊瑚中最大的。呈長圓筒狀的觸手伸展不受晝夜節(jié)律的影響。該珊瑚個體在生活時多呈灰色、綠色和棕褐色。常見于潟湖內(nèi)碎石和沙質(zhì)基底之上或渾濁的環(huán)境中，廣泛分布于印度-太平洋海區(qū)。

梳石芝珊瑚屬Ctenactis。成年種類自由生活。形狀呈長履形或長橢圓形，骨骼直徑最長可達50 cm?；騿慰诨蚨嗫?，成年的種類多口沿中線形成中軸溝。生活時多呈棕色，常見于珊瑚礁外礁坡和潟湖，廣泛分布于印度-太平洋海區(qū)。代表種為厚實梳石芝珊瑚Ctenactis crassa（Dana,1846）（圖1-c）和刺梳石芝珊瑚Ctenactis echinata（Palas, 1766）（圖1-d）。

繞石珊瑚屬Herpolitha。自由生活的群體珊瑚，沿著中軸形成一系列口，由于群體分叉使其形狀多變，呈似字母Y、X 或V 形。生活時常為綠色或褐色，多生于礁坡和潟湖，常見于印度-太平洋海區(qū)。代表種為繞石珊瑚Herpolitha limax（Esper，1797）。

多葉珊瑚屬Polyphyllia。成年種類自由生活，多口，骨骼延長呈橢圓形或長形。珊瑚肋小而稀。在整體形態(tài)上，多葉珊瑚屬（Polyphyllia）與繞石珊瑚屬（Herpolitha） 最相似，但多葉珊瑚屬（Polyphyllia）的氣孔（stomatal）較多，在珊瑚表面分布更均勻。多生活于礁坡和潟湖，常見于印度—太平洋海區(qū)。代表種為多葉珊瑚Polyphyllia talpina（Larmarck，1801）（圖1-e）。

履形珊瑚屬Sandalolitha。自由生活的群體珊瑚。珊瑚骨骼形狀不規(guī)則（圓板形、長履形或無中軸溝）。隔片和珊瑚肋緊密排列，裝飾有粗糙且不規(guī)則的鋸齒。生活于各種珊瑚礁生境，常見于印度-太平洋海區(qū)。代表種為健壯履形珊瑚Sandalolitha robusta（Quelch,1886）（圖1-f）。

帽狀珊瑚屬Halomitra。自由生活。珊瑚骨骼常為近圓形或半圓鐘蓋形，隔片-珊瑚肋上的裝飾的形狀排列類似于Fungia fungites。多生于礁坡隱蔽處或潟湖的軟質(zhì)基底上，常見于印度-太平洋海區(qū)。代表種為小帽狀珊瑚Halomitra pileus（Linnaeus,1758）（圖1-g）。

圓餅珊瑚屬Cycloseris。單體種自由生活，骨骼呈圓形或卵圓形；群體種通常較小，骨骼形狀不規(guī)則。隔片—珊瑚肋上的裝飾細(xì)而尖。常見于泥質(zhì)基底環(huán)境中，分布于印度洋-中太平洋海區(qū)。代表種為直肋圓餅珊瑚Cycloseris costulata（Ortmann,1889）（圖1-h）。

圖1 常見的石芝珊瑚科物種Fig.1 Common species of Fungiidae family

2 石芝珊瑚的生活史

2.1 石芝珊瑚的繁殖

造礁石珊瑚有2 種基本的性別模式（sexuality），分別為：雌雄同體（hermaphroditism；水螅體能同時產(chǎn)生雄性和雌性配子）與雌雄異體（gonochorism；水螅體只產(chǎn)生雄性或雌性配子，且在整個生命史中僅存在一種性別）（Harrison et al., 1990;Baird et al.,2009）。然而，石芝珊瑚科是擁有非典型性別特征（atypical sexuality）的物種之一，而這種特征在造礁石珊瑚中并不常見。迄今為止，已報告的大多數(shù)石芝珊瑚科物種均為雌雄異體（Loya et al.,2009;Harrison,2011），但實際上石芝珊瑚的性別包括雌雄異體、順序雌雄同體[sequential protandrous hermaphrodites；水螅體尺寸較小時只表現(xiàn)雄性功能，較大時只表現(xiàn)雌性功能（Kramarsky-Winter et al.,1998;Loya et al.,2008）]以及雙向性別轉(zhuǎn)換體（Loya et al., 2008, 2009; Eyal-Shaham et al.,2020）。根據(jù)性別分配理論（sex-allocation theory）（Charnov,2020），至少有4 種石芝珊瑚屬于順序雌雄同體。例如，楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）在個體尺寸為2.5～6.0 cm 時主要表現(xiàn)為雄性，而當(dāng)個體尺寸超過9 cm時，則以雌性為主（Kramarsky-Winter et al., 1998）。此外，與植物的生殖策略類似，石芝珊瑚[如：刺梳石芝珊瑚（Ctenactis echinata）（Loya et al., 2008）和繞石珊瑚（Herpolitha limax）（Eyal-Shaham et al., 2019）] 可通過雙向性別轉(zhuǎn)變的方式響應(yīng)能量限制與環(huán)境壓力，該策略的優(yōu)勢在于雄性石芝珊瑚維持生命的物質(zhì)與能量需求要顯著低于雌性，因此性別的轉(zhuǎn)變不僅能提高石芝珊瑚的繁殖成功率，并會增強石芝珊瑚種群在應(yīng)對環(huán)境壓力與資源限制時的適應(yīng)能力（Loya et al.,2008;Eyal-Shaham et al.,2019）。值得注意的是，在對日本沖繩（Okinawa）的石芝珊瑚（Fungia fungites）繁殖量的日觀測結(jié)果顯示，該物種除雄性和雌性外，還存在部分雌雄同體的個體，這種混合性別模式的出現(xiàn)可能是受環(huán)境影響的結(jié)果（Eyal-Shaham et al.,2020），例如溫度、光照等。

造礁石珊瑚的基本生殖模式分為有性生殖和無性生殖。有性生殖又分為排幼型（brooding）和排卵型（broadcast spawning）兩類。排幼型是指由珊瑚的生殖腺所產(chǎn)生的卵子和精子在胃循環(huán)腔內(nèi)完成受精，所產(chǎn)生的受精卵將會保留在珊瑚的體內(nèi)或體表，直到發(fā)育成幼蟲后才釋放至水體中；排卵型是指珊瑚的卵子和精子經(jīng)口排入水體之中，并在珊瑚體外完成受精，而后發(fā)育成幼蟲，該受精方式通常僅發(fā)生于不同珊瑚個體的卵子與精子之間。大部分石芝珊瑚物種屬于排卵型。Krupp（1983）曾觀察楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）產(chǎn)卵和發(fā)育的情況：雌性用口將卵子噴射到上方的水體中，但卵子由于尺寸和脂質(zhì)含量的影響而處于負(fù)浮力的狀態(tài)，最終落在珊瑚的口盤（oral discs）上，并隨著珊瑚表面纖毛黏液系統(tǒng)（muco-ciliary system）的活動而移出邊緣；雄性同樣以噴射的方式將精子排出，并在水中與卵子結(jié)合形成受精卵。在受精卵形成的12 h 后，其將迅速發(fā)育形成石芝珊瑚的浮浪幼蟲。在24 h 內(nèi)，石芝珊瑚浮浪幼蟲的1 個口開始發(fā)育。浮浪幼蟲可在39 h 內(nèi)取食，并在7 d 內(nèi)完成固著。除此之外，石芝珊瑚還存在混合型生殖模式，即物種兼具排卵型與排幼型的繁殖特征。已有研究表明，日本沖繩的石芝珊瑚（Fungia fungites）既可通過釋放配子的方式完成繁殖，也可以在體內(nèi)將受精卵孵育成幼體后再將其釋放至海水中（Loya et al.，2009）。對于石芝珊瑚的無性生殖，可通過出芽（budding）、橫向分裂（transverse division）或徑向碎裂（radial fragmentation）的方式完成（Hoeksema, 1989a, 2014a; Yamashiro et al., 1998; Hoeksema et al.,2010）。有性生殖對于珊瑚種群產(chǎn)生新的基因型至關(guān)重要（Krupp,1983），但是，在自由生活的珊瑚種群中，通過無性生殖的繁殖策略則能夠快速產(chǎn)生大量后代，并加快種群繁衍、擴張的速度。此外，無性繁殖還能促使后代在離開母體珊瑚后找到更為適宜生存的環(huán)境，這能夠最大限度地增加個體存活的幾率（Hoeksema et al.,2011a,2011b;2018）。因此，2 種繁殖模式的組合對提高石芝珊瑚物種多樣性與環(huán)境適應(yīng)性至關(guān)重要。

影響造礁石珊瑚繁殖時間的因素極其復(fù)雜。Hunter（1988）通過室內(nèi)模擬實驗與自然海區(qū)產(chǎn)卵時間的長期觀察，有力地證明了月球?qū)ι汉鳟a(chǎn)卵夜的控制，表明造礁石珊瑚的產(chǎn)卵模式與地-月周期存在緊密的關(guān)聯(lián)。石芝珊瑚的繁殖時間同樣也會受到地-月周期的影響。Loya 等（2009）曾觀察發(fā)現(xiàn)刺梳石芝珊瑚（Ctenactis echinata）、厚實梳石芝珊瑚（Ctenactis crassa）和彎石葉珊瑚（Lithophyllon repanda）主要在每年7—8 月滿月（full moon）后的第4—8天的夜晚進行繁殖。此外，海表溫度的季節(jié)性變化也是影響珊瑚繁殖時間的主要因素（Harrison et al.,1990）。據(jù)報道，石芝珊瑚在夏季隨月運周期（lunar cycles）進行大量繁殖，夏季的每個月僅有1次短暫的產(chǎn)卵活動，并在秋季隨著溫度的降低而減少產(chǎn)卵，而冬、春季則未發(fā)現(xiàn)石芝珊瑚存在產(chǎn)卵活動（Krupp,1983）。另外，石芝珊瑚還存在白天同步產(chǎn)卵的現(xiàn)象（Mangubhai et al.,2007;Eyal-Shaham et al.,2019）。由于石芝珊瑚的配子僅能存活若干小時，而同步釋放配子則可有效提高整個種群受精的成功率。

2.2 石芝珊瑚的營養(yǎng)模式

珊瑚與蟲黃藻（Symbiodiniaceae）存在緊密的共生關(guān)系，蟲黃藻能利用無機營養(yǎng)物質(zhì)進行光合作用，并將所固定的有機碳轉(zhuǎn)運進珊瑚宿主體內(nèi)，為宿主提供超過95%的營養(yǎng)來源（周進，2014）。據(jù)統(tǒng)計，約85%的珊瑚是通過水平傳遞（horizontal transmission；從周圍環(huán)境中獲取微生物）的方式從水體之中獲得蟲黃藻，石芝珊瑚也不例外（Krupp,1983;Harrison et al.,1990）。Krupp（1983）首次發(fā)現(xiàn)楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）的浮浪幼蟲水平傳遞蟲黃藻的模式。此外，Schwarz 等（1999）曾描述楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）獲取蟲黃藻的過程：在受精后的第3天，楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）的幼蟲已形成完整的口腔和胃腔，并能主動進食。在加入食物（經(jīng)過均質(zhì)處理的鹵蟲homogenized artemia）后，可觀察到幼蟲的口腔末端發(fā)生擴張并排出黏液并不加區(qū)別地攝入任何顆粒，包括在實驗中所添加的蟲黃藻。蟲黃藻通常以2 種方式進入楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）的幼蟲的體內(nèi)，其中，一部分的蟲黃藻會混合于其他顆粒物中，并形成較大食物團被幼蟲的口腔所吞噬（圖2-a），幼蟲的黏液鏈（mucous strand）則會吸附另一部分的蟲黃藻，進而被幼蟲的內(nèi)胚層的共生細(xì)胞所吸收并完成共生體系的構(gòu)建（圖2-b）。除蟲黃藻外，所有攝入的顆粒物均在第二天被消化或排出。另外，石芝珊瑚幼蟲攝食活動的強度與蟲黃藻共生關(guān)系構(gòu)建的成功率存在緊密的正相關(guān)關(guān)系，這表明蟲黃藻的水平傳遞效率與石芝珊瑚幼蟲口腔的發(fā)育程度關(guān)系密切（Schwarz et al.,1999）。

圖2 掃描電子顯微照片記錄的楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）幼蟲獲取蟲黃藻的過程Fig.2 Scanning electron micrograph recorded the process of acquisition of symbiodiniaceae by larvae of Lobactis scutaria

2.3 石芝珊瑚的生長發(fā)育

大多數(shù)石芝珊瑚科的成員以單體的形式生長，少數(shù)為群體生長，且超過70%的物種在其生活史中均存在自由生活階段（Hoeksema et al., 2016）。已有研究表明，幼年石芝珊瑚的柄（stalk）與口盤的分離是由骨骼溶解促進的（Yamashiro et al., 1987;Yamashiro et al.,1994），溶解過程破壞了有序、致密的晶體堆積，導(dǎo)致骨架斷裂的表面呈現(xiàn)白色和白堊色（Yamashiro et al.,1996）。一些石芝珊瑚幼年時固著于堅硬的基底上，在口盤生長直徑接近50 mm 時，會主動溶解附著在柄狀基片上的骨骼，并脫離基底自由生活（Oku et al.,2020）。所有的單體珊瑚和少部分的群體珊瑚[如梳石芝珊瑚屬（Ctenactis）、繞石珊瑚屬（Herpolitha）、多葉珊瑚屬（Polyphyllia）、履形珊瑚屬（Sandalolitha）] 均具備上述生活史特征（黃暉等，2021）。然而，大多數(shù)的群體石芝珊瑚種類[如石葉珊瑚屬（Lithophyllon）和足柄珊瑚屬（Podabacia）]均終生保持固著生活的狀態(tài)。

石芝珊瑚的生長速率與尺寸大小有關(guān)。顆粒側(cè)石芝珊瑚（Pleuractis granulosa）、刺梳石芝珊瑚（Ctenactis echinata）、楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）和石芝珊瑚（Fungia fungites）等物種的生長速率隨著珊瑚體型的增加而降低（Chadwick et al.,2000; Goffredo et al., 2003; Knittweis et al., 2009）。此外，珊瑚在成長過程中骨骼長寬比的變化速率對骨骼形狀也具有一定的影響（Goffredo et al.,2003）。當(dāng)珊瑚口盤長寬比等距生長時，通常會形成圓形骨骼（如石芝珊瑚屬）；而當(dāng)長寬比呈異速生長時（口盤長比寬長得快），往往會形成橢圓形（如梳石芝珊瑚屬）。圓形骨骼可能是石芝珊瑚最原始的骨骼類型，而生活區(qū)域的環(huán)境壓力會促使其由圓形發(fā)育轉(zhuǎn)變?yōu)闄E圓形發(fā)育，以便更好地清除沉積物和獲取食物（Goffredo et al.,2003）。在石芝珊瑚死后，其鈣質(zhì)骨骼會存留在沙質(zhì)棲息地附近，并作為其他珊瑚幼蟲附著的基底，從而為形成新的斑塊礁奠定基礎(chǔ)（Yamashiro et al.,1987）。

2.4 獨特的生存策略——移動性（mobility）

石芝珊瑚有一個獨特的生存策略，大多數(shù)種類在自由生活階段具有在不同棲息地之間遷移的能力（Chadwick, 1988; Hoeksema, 1988; Chadwick et al.,1992; Hoeksema, 2012b），并根據(jù)差異的環(huán)境情況移動到淺層或深層礁帶。一些石芝珊瑚物種會通過向外礁坡等淺水區(qū)域遷移的方式以增加自身的光合作用效率（Hoeksema, 2012b）。例如，楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）在淺水區(qū)域可以達到很高的種群密度，表明該區(qū)域可能是最適合它們生活的棲息地（Goffredo et al.,2000）。而許多石芝物種能夠向較深的水域進行遷移，并適應(yīng)該區(qū)域沙質(zhì)基底的環(huán)境。例如，一些自由生活的圓餅珊瑚屬（Cycloseris）的成員可生活于較深水域的沙質(zhì)棲息地中（Hoeksema,2012b）。而形態(tài)特征（表面光滑度、隔片形態(tài)和骨骼密度等）的差異也會影響石芝珊瑚對棲息環(huán)境的選擇偏好性（Hoeksema,2012a）。例如，刺梳石芝珊瑚（Ctenactis echinata） 和石芝珊瑚（Fungia fungites）具有巨大的珊瑚肋刺，這可為防止其在礁區(qū)過快的下滑提供額外的摩擦阻力。此外，這些物種的口表面發(fā)育有尖銳而狹窄的隔片，該特性不具備保護組織免受沉積物傷害的能力，導(dǎo)致其不適合在沙質(zhì)基底上生存（Hoeksema,2012a）。另外，由于石芝珊瑚具有移動性的特點，這會直接導(dǎo)致該科中大多數(shù)自由生活的物種之間可能不存在群落飽和（community saturation） 和競爭排斥（competitive exclusion）（Hoeksema, 2012b）。獨特的移動性還能夠促使石芝珊瑚從與大型群體珊瑚的競爭接觸中撤退（Chadwick,1988），并能有效利用絕大多數(shù)珊瑚無法存活的沙質(zhì)棲息地（Chadwick et al.,1992），從而拓寬其在珊瑚礁中的生態(tài)位。

石芝珊瑚的向下遷移包括主動和被動2種模式（Hoeksema,1988;Chadwick et al.,1992）。在斜坡上自由活動的石芝珊瑚可通過水的運動或重力作用實現(xiàn)由淺水向深水的移動，一旦到達較深的礁坡和沙質(zhì)基底，其移動速率便會下降，甚至幾乎完全不動（Denis et al.,2015;Palmas et al.,2021）。此外，石芝珊瑚可在自由生活的階段通過被動遷移的方式避開與其他珊瑚的物理接觸，且具有較低的攻擊性（Chadwick,1988;Chadwick et al.,1992）。但是，如果它們在被動遷移過程中接觸到競爭物種或敵害生物（如：長期不動且會產(chǎn)生毒素的海綿）時，則會通過主動遷移的方式擺脫風(fēng)險（Abelson et al.,1999; Voogd et al., 2005; Gittenberger et al., 2011;Hoeksema et al., 2014b）。例如，楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）可通過主動擴張其水螅體方式進行移動，以逃脫鄰近物種的威脅（Chadwick,1988; Hoeksema et al., 2012c）。此 外，Ohara 等（2021）研究發(fā)現(xiàn)，石芝珊瑚在被珊瑚碎屑掩埋或分布區(qū)域內(nèi)的鹿角珊瑚（Acropora corals）過度生長時，會通過主動遷移的方式擺脫困境。另外，石芝珊瑚的移動距離與移動速率會受到多種因素的影響，如：沉積物類型、形態(tài)大小和底面粗糙度等（Ohara et al.,2021）。Chadwick（1988）曾把不同尺寸大小的楯形葉芝珊瑚（Lobactis scutaria）放置在細(xì)疣薔薇珊瑚（Montipora verrucosa）的碎片旁，發(fā)現(xiàn)尺寸較小的珊瑚在實驗開始3周后平均移動了7.12±11.04 mm，而尺寸較大的珊瑚則移動了3.12± 2.42 mm。除此之外，長橢圓形石芝珊瑚的移動速度明顯快于圓形珊瑚，且底面光滑的石芝珊瑚的移動速度也顯著高于底面粗糙的石芝珊瑚（Ohara et al.,2021）。值得注意的是，Ohara 等（2021）在日本沖繩恩納村（Onna） 附近的珊瑚礁（26°30′35.28″N，127°52′55.92″E）觀測發(fā)現(xiàn)，在秋季，石芝珊瑚具有較高的遷移率。但在臺風(fēng)影響時期，石芝珊瑚的遷移率在統(tǒng)計上出現(xiàn)顯著下降。雖然，上述現(xiàn)象與石芝珊瑚的被動遷移策略似有矛盾，但此現(xiàn)象背后的機制還有待進一步研究。

3 石芝珊瑚的空間分布模式及其影響因素

3.1 石芝珊瑚的空間分布模式

造礁石珊瑚主要分布于南北緯30°之間的熱帶與亞熱帶淺海海域，在生物地理學(xué)上可大致劃分為2個區(qū)系，分別是印度—太平洋區(qū)系（Indian-Pacific fauna）與大西洋—加勒比海區(qū)系（Atlantic-Carribean fauna）（Kohn,2001）。石芝珊瑚在印度—太平洋區(qū)系具有較高的物種豐富度（species richness），并分布于非洲東海岸至美洲西海岸寬闊的熱帶、亞熱帶海域，是該區(qū)域珊瑚物種多樣性的重要組成部分（圖3）。石芝珊瑚獨特的生活史特征為其幼蟲提供“固著—擴散”的機會，這促使其能夠在不同類型的珊瑚礁基質(zhì)上生存（Ohara et al.,2021），包括巖石、沙地與淤泥等（Hoeksema, 2012b;Hoeksema et al.,2019）。因此，石芝珊瑚具有較強的環(huán)境適應(yīng)能力，并能夠分布于多樣化的生境中（Hoeksema,1991;1993b;2012a;2015）。

圖3 石芝珊瑚的全球分布特征Fig.3 Global distribution characteristics of Fungiidae

3.1.1 跨大陸架分布模式 發(fā)育于大陸架之上的珊瑚礁是研究跨大陸架環(huán)境梯度對珊瑚組合多樣性影響的理想模型（Hoeksema et al., 2019）。深度、離岸距離、海流等是影響該分布模式的主要環(huán)境參數(shù)（Cleary et al.,2005）。關(guān)于石芝珊瑚分布模式的研究表明，該物種的跨大陸架分布規(guī)律與Connell（1978）所提出的珊瑚礁“中度干擾假說”（intermediate disturbance hypothesis）一致。在對印度尼西亞Spermonde 群島底棲生物（benthic taxa）多樣性研究中發(fā)現(xiàn)，該地區(qū)石芝珊瑚的物種豐富度和香農(nóng)多樣性指數(shù)（Shannon's Diversity Index）隨深度和離岸距離的變化呈單峰變化（Cleary et al.,2005）。大多數(shù)的石芝珊瑚在大陸架中部的礁斜坡上（距海岸線12.5～30.0 km，海底深度在30～50 m之間）顯示出最高的豐度，這與該區(qū)域受到適宜的波浪作用密切相關(guān)（Hoeksema,2012a）。此外，對雅加達海域千島群島（Thousand Islands archipelago）石芝珊瑚多樣性研究顯示，總物種多樣性的峰值出現(xiàn)在海底深度介于30～60 m之間的中部珊瑚礁，而不是距離大陸最遠(yuǎn)的北部珊瑚礁（Hoeksema et al.,2019）。這是由于近岸海域具有較淺的深度與強烈的地表徑流影響[例如，在Hoeksema（2012a）的研究中近岸區(qū)域海底最大深度僅為15 m]，導(dǎo)致該海域具有更低的透光度與更高的渾濁度，并抑制珊瑚的光合作用效率。因此，在近岸分布的石芝珊瑚具有更強的抵抗高渾濁度環(huán)境的能力，而部分主要生活于大深度的石芝珊瑚類型（如圓餅珊瑚屬）則在該區(qū)域較為罕見（Hoeksema,2012a;Hoeksema et al.,2019）。另外，位于大陸架外緣的近海區(qū)域易受到上升流和強烈波浪作用的影響（Cleary et al.,2005; Hoeksema, 2012a），這會限制石芝珊瑚的生長。因此，僅有少量石芝珊瑚物種在生理上具備適應(yīng)近岸和近海環(huán)境的能力（Cleary et al.,2005）。相比之下，大陸架中部區(qū)域海域具有較高的海水透明度（地表徑流影響較弱）、較大的深度梯度（包括能讓耐高濁度的物種生活的沙質(zhì)基底）、較低的富營養(yǎng)化程度以及適宜的波浪作用，這將有利于石芝珊瑚的生長、發(fā)育，并促使其群落形成單峰結(jié)構(gòu)的跨大陸架生物地理分布模式（Cleary et al., 2005;Hoeksema,2012a;Hoeksema et al.,2019）。

3.1.2 珊瑚礁地貌帶分布模式 在珊瑚礁地貌帶范圍內(nèi)，礁體物理結(jié)構(gòu)會對石芝珊瑚分布產(chǎn)生影響，石芝珊瑚通常在陡峭的坡向地貌上表現(xiàn)出最高的多樣性（Claereboudt, 1988; Latypov, 2007; Prasetia et al.,2020）。離岸斜坡（offshore reef slopes）是石芝珊瑚最原始的棲息地（Claereboudt, 1988; Latypov,2007; Prasetia et al., 2020），而近岸生境（onshore habitats）、淺層礁坪（shallow reef flats）和沙質(zhì)基底（deep sandy reef bases）則可能隸屬于衍生的棲息地（Hoeksema,2015）。Spermonde群島珊瑚礁區(qū)的研究發(fā)現(xiàn)，石芝珊瑚密度的峰值出現(xiàn)在較為陡峭的斜坡區(qū)域（Hoeksema,2012a）。此外，光照也是影響石芝珊瑚地貌帶分布的主要因素。在紅海北部埃拉特（Eilat）珊瑚礁區(qū)，大多數(shù)石芝珊瑚生活于深度＜10 m 的礁坪和礁坡地貌帶中，密度可達15 ind/m2，并覆蓋約5%的基質(zhì)，而在深度10～50 m的礁坡上卻很少見（Goffredo et al.2000,2003）。當(dāng)水深＜20 m 時，絕大多數(shù)石芝珊瑚分布于弱光照強度的礁體（受遮擋的區(qū)域）中，該生境具有較低的物種競爭水平、沉積速率和捕食強度，可為幼年石芝珊瑚提供有利的生存條件（Dinesen,1983;Sammarco,1991;Goffredo et al.,2000）。而在水深>20 m 的區(qū)域，石芝珊瑚主要分布在開闊、無遮擋的區(qū)域（Goffredo et al.,2000,2003），這可能與部分石芝珊瑚類群的趨光性密切相關(guān)（Fabricius et al.,2003）。生活在較深區(qū)域的石芝珊瑚物種的形狀通常比淺水區(qū)域更為扁平，這是由于在深度較大的區(qū)域，光線主要來自上方，石芝珊瑚的形狀越平坦，所能接收到的光照越充足（Hoeksema et al.,1989b）。除此之外，潟湖由于較為極端的環(huán)境通常被認(rèn)為不利于珊瑚生長（覃禎俊，2020）。但已有研究發(fā)現(xiàn)，石芝珊瑚在南海珊瑚礁的潟湖中仍可以很好地適應(yīng)和生存，甚至發(fā)生聚集現(xiàn)象（圖4） （Hoeksema,1993;Qin et al.,2021），這可能與其共生的微生物群（microbiota）的環(huán)境適應(yīng)性密切相關(guān)（Qin et al.,2019,2021），但關(guān)于石芝珊瑚在潟湖生境中的分布規(guī)律和影響因素還有待進一步研究。

圖4 南海石芝珊瑚的群體聚集現(xiàn)象（a.西沙甘泉島外礁坡；b.西沙銀嶼潟湖坡；c.西沙石嶼外礁坡；d.馬來西亞古達珊瑚礁外礁坡）Fig.4 Aggregation of Fungiidae in the South China Sea(a.the outer reef slope of Robert Island,Xisha;b.the lagoon slope of Yin Yu,Xisha;c.the outer reef slope of Shi Yu,Xisha;d.the outer reef slope of Kudat coral reef,Malaysia)

3.1.3 緯向分布模式 石芝珊瑚的多樣性從赤道向兩極隨緯度的增加而降低。澳大利亞東部（09°09′S—31°28′S）的相關(guān)研究顯示，石芝珊瑚物種豐富度的最大值出現(xiàn)在該區(qū)域的北部，僅巴布亞灣（Gulf of Papua，＜10°S）就擁有近30 種石芝珊瑚。但是，位于該區(qū)域南部的弗雷澤島（Fraser Island，>25°S）以南僅能觀察到5種石芝珊瑚（Hoeksema,2015）。此外，紅海北部石芝珊瑚的生長常數(shù)（K=0.049～0.109）僅為赤道附近海域石芝珊瑚生長常數(shù)（K=0.215～0.404）的一半，生長速率與緯度之間呈顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系（Chadwick et al.,2000;Goffredo et al., 2003）。無獨有偶，石芝珊瑚（Fungia fungites）的生長速率也呈現(xiàn)類似變化規(guī)律，其K值由澳大利亞大堡礁（Great Barrier Reef）附近（17°S）的0.215 下降至到沙姆沙伊赫（Sharm el Sheikh；27°N）的0.088（Goffredo,1995），并隨著緯度的升高再次下降至埃拉特（Eilat；29°N）的0.049（Goffredo et al.,2003）。

綜上，石芝珊瑚的空間分布模式在不同物種之間存在很大的差異。這可能與物種在形態(tài)和生活史策略上的差異有關(guān)。因此，進一步對石芝珊瑚的空間分布模式與變化規(guī)律進行研究，將有助于加深對該物種種質(zhì)資源總量與多樣性的了解，并為揭示其應(yīng)對氣候變化的機制與潛力提供生物地理學(xué)證據(jù)。

3.2 影響石芝珊瑚的生態(tài)環(huán)境因素

水溫、渾濁度、波浪等環(huán)境因素對石芝珊瑚的生長、發(fā)育有顯著影響。首先是水溫。適宜石芝珊瑚生長的水溫一般要求在22.0～30.0℃之間，其生長率在水溫較高的熱帶海域要顯著高于水溫較低的海域（梁景芬，1981）。因此，石芝珊瑚多樣性隨緯度的增加而減少的現(xiàn)象也與水溫的降低密切相關(guān)（聶寶符，1997）。但是，對日本沖繩北部珊瑚礁的相關(guān)研究卻顯示，在造礁石珊瑚受熱脅迫影響已大量減少或局部滅絕的情況下，石芝珊瑚仍能大量存活并保持良好的健康狀況（Loya et al.,2008）。這表明石芝珊瑚對熱壓力具有較強的耐受能力（Hoeksema, 1991; Hoeksema et al., 2011b）。其次是渾濁度。大陸沿岸的沉積速率較高，而石芝珊瑚個體的形態(tài)扁平，容易受到高渾濁度與沉積壓力的影響，并導(dǎo)致其死亡（梁景芬，1981；Chadwick et al.,1992）。但相較于其他珊瑚，石芝珊瑚卻具有獨特的泥沙排斥策略（sediment exclusion strategy），并能夠耐受高渾濁度的礁區(qū)環(huán)境。例如，石芝珊瑚可利用纖毛觸手的活動清潔、黏液分泌和組織擴張等方式有效避免沉積物覆蓋其表面（Gilmour, 2002;Bongaerts et al.,2012）。此外，波浪也是影響石芝珊瑚生長狀況的因素之一。已有研究表明，波浪作用會削弱石芝珊瑚的浮浪幼蟲在淺水區(qū)域的沉降能力（Ohara et al., 2021）。而石芝珊瑚成年個體普遍較小，在受到較強的波浪作用時，易被掀起、擊碎或翻轉(zhuǎn)致死（Dollar，1982）。因此，適宜的波浪作用將有助于石芝珊瑚的存活與生長。

4 結(jié)論與展望

本文從物種多樣性、生活史和空間分布特征3個方面綜述了目前石芝珊瑚的相關(guān)研究進展。石芝珊瑚是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)框架的主要構(gòu)建者之一，具有豐富的物種多樣性、獨特的生活史策略和廣闊的生物地理分布范圍。最新基于形態(tài)學(xué)和分子分類學(xué)的研究確定石芝珊瑚科現(xiàn)包括17 個屬（約55 種）。石芝珊瑚是具有非典型性別特征的物種之一，其可通過性別轉(zhuǎn)變的方式提高自身的繁殖成功率，并增強石芝珊瑚種群在應(yīng)對環(huán)境壓力與資源限制時的適應(yīng)能力。此外，超過70%的石芝珊瑚物種具有獨特的生活史特征，即幼年固著生活和成年自由生活。成年自由生活階段的石芝珊瑚所具備的獨特的生活史策略——移動性，會促使其在不同空間尺度上呈現(xiàn)差異分布特征，并影響其種群應(yīng)對氣候變化的適應(yīng)性與恢復(fù)力。此外，石芝珊瑚是全球性珊瑚物種，廣泛分布于印度-太平洋珊瑚礁區(qū)系，并能在巖石、沙地以及淤泥等多樣化的生境中存活，其物種豐富度遵循從赤道向兩極隨緯度的增加而降低的規(guī)律，且滿足單峰結(jié)構(gòu)的跨大陸架生物地理分布模式。但目前國內(nèi)對石芝珊瑚的研究還比較少，僅局限于部分珊瑚共/附生微生物的相關(guān)研究涉及到該物種（Qin et al.,2019,2021）。石芝珊瑚現(xiàn)有的分類系統(tǒng)缺乏進化生物學(xué)對分子鐘的標(biāo)定，其起源與進化分歧的時間及其與歷史氣候事件之間的關(guān)系尚不明確。此外，珊瑚以浮浪幼蟲的形式在不同珊瑚礁之間遷移，是珊瑚應(yīng)對氣候變化的潛在生存策略。然而，目前鮮有研究從群體遺傳學(xué)的角度分析石芝珊瑚的遷移擴散機制及其驅(qū)動因素。

南海珊瑚礁星羅棋布，總面積約為37 935 km2，占世界珊瑚礁總面積6.2%（王麗榮等，2014），對維持南海的生物多樣性和生態(tài)平衡具有極其重要的作用（許紅等，2021）。但是，自20世紀(jì)80年代以來，在氣候變化和人類活動不斷加劇的影響下，全球珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)受到了不同程度的損害（Silverstein et al., 2015; Heron et al., 2016; Hughes et al.,2017）。南海珊瑚礁作為連接印度—太平洋珊瑚礁區(qū)系的重要橋梁，面臨著更為急劇的退化（余克服，2012，2018）。因此，探索石芝珊瑚在南海珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中的物種多樣性演變規(guī)律、空間分布特征、遺傳連通性與環(huán)境適應(yīng)潛力，將為全面的揭示南海珊瑚應(yīng)對全球氣候變化的潛力、策略與機制提供證據(jù)。結(jié)合當(dāng)前研究現(xiàn)狀，建議從以下幾個方面對石芝珊瑚開展進一步研究：

1）采用形態(tài)學(xué)與分子分類相結(jié)合的技術(shù)手段，深入分析石芝珊瑚科下不同屬、種的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系，系統(tǒng)厘定南海石芝珊瑚科的譜系，并結(jié)合化石證據(jù)與分子鐘，標(biāo)定石芝珊瑚各屬、種的進化分歧時間，揭示地質(zhì)歷史時期的氣候事件對石芝珊瑚物種多樣性演變的影響與驅(qū)動機制。

2）借助珊瑚礁生態(tài)學(xué)的調(diào)查手段，統(tǒng)計南海不同緯度、島礁和地貌帶之間石芝珊瑚的豐度（科或?qū)偌墸┡c覆蓋度的空間分布特征，闡明南海石芝珊瑚多樣性的變化規(guī)律與優(yōu)勢類型，揭示南海石芝珊瑚環(huán)境適應(yīng)性的屬、種間差異。

3）利用群體遺傳學(xué)的相關(guān)方法，選擇南海典型的廣布種與區(qū)域種石芝珊瑚，從基因型的角度探討南海石芝珊瑚的種群歷史動態(tài)、遺傳多樣性、遺傳分化以及基因交流情況，闡明多類型的地理（空間距離、地貌差異等）與環(huán)境要素（溫度、光照強度、營養(yǎng)鹽等）對南海石芝珊瑚遺傳結(jié)構(gòu)和聯(lián)通性的生態(tài)影響，揭示南海石芝珊瑚種群的遷移擴散路徑與環(huán)境適應(yīng)潛力。