陸地生態(tài)系統(tǒng)土壤有機(jī)碳分解溫度敏感性研究進(jìn)展

朱 珠，徐 俠*，楊賽蘭，彭凡茜，張惠光，蔡 斌

(1.南京林業(yè)大學(xué)生物與環(huán)境學(xué)院，江蘇 南京 210037；2.武夷山國(guó)家公園科研監(jiān)測(cè)中心，福建 武夷山 354300)

土壤是地球表面最大的碳庫(kù)，有機(jī)碳儲(chǔ)量約為1 550 Pg，是大氣碳儲(chǔ)量(750 Pg)的2倍，植被碳儲(chǔ)量(560 Pg)的3倍[1-2]。因此，其微小變化都可能顯著影響大氣中CO2濃度的波動(dòng)，進(jìn)而對(duì)全球氣候變化趨勢(shì)產(chǎn)生較大影響[3-7]。土壤有機(jī)碳的分解是陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的一個(gè)極為重要的部分[8-9]，探討有機(jī)碳分解的動(dòng)態(tài)變化及調(diào)控機(jī)理，有助于深入理解陸地生態(tài)系統(tǒng)的生物地球化學(xué)循環(huán)和土壤碳儲(chǔ)量的變化[10-14]，對(duì)全球碳循環(huán)以及準(zhǔn)確預(yù)測(cè)全球氣候變化的趨勢(shì)具有重要科學(xué)意義[15-18]。

溫度是影響土壤有機(jī)碳分解過程的重要因素，土壤有機(jī)碳分解的溫度敏感性指數(shù)(Q10)是指溫度每升高10 ℃，土壤有機(jī)碳分解速率所增加的倍數(shù)。Q10越大，表明土壤有機(jī)碳分解對(duì)溫度變化就越敏感[19-22]。Q10不僅取決于有機(jī)碳分子的固有動(dòng)力學(xué)屬性，也受到環(huán)境條件的限制和微生物屬性的影響。筆者綜述了培養(yǎng)溫度模式、底物質(zhì)量、物理化學(xué)保護(hù)和微生物屬性對(duì)土壤有機(jī)碳分解溫度敏感性的影響，揭示土壤有機(jī)碳分解溫度敏感性研究中不確定性的來(lái)源，為揭示陸地生態(tài)系統(tǒng)的地下過程對(duì)氣候變化的響應(yīng)提供參考。

1 培養(yǎng)溫度模式對(duì)Q10的影響

目前，學(xué)者們進(jìn)行了大量的室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)，使用不同的培養(yǎng)和測(cè)量方法來(lái)估算土壤有機(jī)碳分解的Q10，深入分析了土壤有機(jī)碳分解對(duì)溫度的響應(yīng)。然而，不同的培養(yǎng)方法和培養(yǎng)模式很難解釋不同研究的結(jié)果，導(dǎo)致了Q10估算的不準(zhǔn)確性和不確定性。例如：Zhu等[23]研究發(fā)現(xiàn)，與變溫條件下Q10(1.5～2.0)相比，恒溫條件下估算的土壤呼吸Q10達(dá)到1.6～2.7，較前者高出了9%～30%；滕澤宇等[24]采集了兩種不同林型(長(zhǎng)白山針葉林和闊葉林)的土壤為樣品，分別在恒溫和變溫模式下進(jìn)行4個(gè)月的室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)，結(jié)果表明恒溫處理Q10(均值1.51)明顯低于變溫模式Q10(均值2.23)。在室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)中，Q10的差異主要來(lái)源于不同培養(yǎng)溫度下底物消耗的不均勻性以及微生物對(duì)特定培養(yǎng)溫度的熱適應(yīng)性。

為了彌補(bǔ)傳統(tǒng)恒溫培養(yǎng)模式的不足，近年來(lái)科研人員發(fā)展了變溫培養(yǎng)模式[30]，該模式對(duì)同一批土壤樣品先逐漸升溫，然后逐漸降溫，再根據(jù)特定的溫度下測(cè)定的Rs來(lái)估算Q10。變溫培養(yǎng)模式較好地克服了恒溫模式的缺陷，即土壤微生物對(duì)恒定培養(yǎng)溫度的適應(yīng)性以及不同培養(yǎng)溫度底物消耗不均的特點(diǎn)，是對(duì)傳統(tǒng)方法的重要改進(jìn)。

在最適溫度下，Q10通常是根據(jù)土壤呼吸與溫度(T)之間的非線性關(guān)系來(lái)進(jìn)行擬合計(jì)算的。由恒溫培養(yǎng)模式下離散的溫度(3～5個(gè)溫度值)得到的數(shù)據(jù)點(diǎn)有限，可能會(huì)降低土壤有機(jī)碳分解溫度響應(yīng)的擬合精度，增加擬合誤差，從而降低Q10估計(jì)值的準(zhǔn)確性[31]。Robinson 等[32]研究表明，要增加參數(shù)擬合的準(zhǔn)確性至少需要大約20個(gè)均勻分布的培養(yǎng)溫度。此外，用更多的溫度測(cè)量數(shù)據(jù)擬合土壤呼吸-溫度響應(yīng)曲線，比用2～3個(gè)溫度下的數(shù)據(jù)估算Q10提供了更準(zhǔn)確的估計(jì)值?；诖耍文铢i等[33]研發(fā)了一種新型的連續(xù)變溫培養(yǎng)結(jié)合連續(xù)自動(dòng)測(cè)定的模式(VCM模式)。VCM模式不但基本克服了傳統(tǒng)的Q10研究的主要缺陷，而且通過測(cè)定更多溫度下土壤微生物呼吸速率來(lái)提高Q10的擬合精度。但是這種模式對(duì)實(shí)驗(yàn)設(shè)備投入要求較高，并且很難控制土壤中水分變化對(duì)微生物活性的影響。

恒溫模式與變溫模式測(cè)得的Q10存在一定的差別，例如：劉穎等[34-35]通過原位實(shí)驗(yàn)測(cè)得的長(zhǎng)白山林地內(nèi)斷根土壤呼吸Q10為2.55，室內(nèi)變溫培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)測(cè)得的同區(qū)域內(nèi)闊葉紅松林和紅松云冷杉林土壤Q10分別為2.4和2.3；而王淼等[36]通過室內(nèi)恒溫培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)測(cè)得長(zhǎng)白山北坡云冷杉俺針葉林土壤Q10平均值為2.19。與恒溫模式下的Q10值相比，變溫模式估算出的Q10與森林原位土壤呼吸Q10更為接近。因此，在氣候變化背景下，利用室內(nèi)培養(yǎng)方法估算土壤呼吸Q10時(shí)，既要考慮不同氣溫下土壤呼吸之間的差異，也要注意到溫差變化所帶來(lái)的影響，并且基于單個(gè)位點(diǎn)的年平均溫度來(lái)設(shè)置培養(yǎng)溫度，更能準(zhǔn)確比較不同位點(diǎn)間Q10的差異。

2 底物質(zhì)量對(duì)Q10的影響

土壤有機(jī)碳是動(dòng)植物和微生物殘?bào)w在各個(gè)階段降解物質(zhì)的混合體，其中不同的碳組分具有完全不同的物理化學(xué)性質(zhì)、穩(wěn)定性和周轉(zhuǎn)時(shí)間，而對(duì)不同碳庫(kù)的溫度敏感性的認(rèn)知仍然缺乏[37-40]。盡管目前的ESMs模型里仍然是假設(shè)所有碳庫(kù)的Q10相同[41]，但是對(duì)于不同的土壤碳庫(kù)，尤其是對(duì)于慢速周轉(zhuǎn)碳庫(kù)和惰性周轉(zhuǎn)碳庫(kù)來(lái)說(shuō)，單一的Q10并不能準(zhǔn)確地反映出土壤碳分解對(duì)溫度變化的響應(yīng)[42-43]，因?yàn)槎栊蕴季哂泻芨叩姆€(wěn)定性，周轉(zhuǎn)時(shí)間長(zhǎng)，短期的實(shí)驗(yàn)難以反映出惰性碳的分解情況。

土壤有機(jī)碳依據(jù)分解特性大致分為易分解(質(zhì)量高)和難分解(質(zhì)量低)碳組分[44]。根據(jù)Arrhenius動(dòng)力學(xué)理論[45]，不同的碳庫(kù)化學(xué)結(jié)構(gòu)越復(fù)雜，微生物分解所需要的活化能越高，溫度敏感性會(huì)越大。因此，難分解碳的Q10會(huì)高于不穩(wěn)定有機(jī)碳的[46-49]。在室內(nèi)長(zhǎng)期的培養(yǎng)過程中，一般認(rèn)為微生物會(huì)優(yōu)先利用易分解有機(jī)碳，即分解前期觀測(cè)到的絕大部分CO2來(lái)自易分解有機(jī)碳，而后期檢測(cè)到的CO2來(lái)自難分解有機(jī)碳。根據(jù)CO2估算的前、后期Q10就分別對(duì)應(yīng)易分解和難分解有機(jī)碳。Fierer等[50]采用天然13C同位素示蹤技術(shù)，通過將土壤置于不同溫度下進(jìn)行培養(yǎng)，應(yīng)用3種碳分解溫度敏感性模型，證實(shí)了與快速周轉(zhuǎn)碳庫(kù)(不穩(wěn)定碳庫(kù))相比，土壤慢速周轉(zhuǎn)碳庫(kù)(難分解碳庫(kù))對(duì)全球氣溫升高的響應(yīng)更加敏感，而且對(duì)總的碳釋放量的貢獻(xiàn)更大。由于土壤碳質(zhì)量會(huì)隨著土壤深度的增加而降低[51]，因此也有很多研究人員通過比較不同土層深度的溫度敏感性來(lái)揭示不同碳庫(kù)的溫度敏感性的差異。Q10隨土層深度的變化呈現(xiàn)多元化格局，大多數(shù)研究表明Q10沿土壤剖面增加，但也有研究表明Q10沿剖面下降[52]或在不同土壤深度間無(wú)顯著差異[53]。

盡管很多的研究結(jié)果與“碳質(zhì)量-溫度”假說(shuō)一致，難分解有機(jī)碳的Q10要大于易分解有機(jī)碳的Q10，但也有不少研究得到相反的結(jié)果，即難分解有機(jī)碳的Q10并不比易分解有機(jī)碳的Q10高[54]。Fang等[55]發(fā)現(xiàn)培養(yǎng)早期和后期分解的溫度敏感性沒有顯著差異，在表層和深層土壤中也沒有觀察到溫度敏感性的統(tǒng)計(jì)學(xué)顯著差異。Knorr等[37]研究者將實(shí)驗(yàn)室土壤培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)擬合到土壤多碳庫(kù)模型時(shí)，他們不僅計(jì)算出活性碳庫(kù)分解對(duì)溫度有積極反應(yīng)，而且還計(jì)算出活性碳庫(kù)分解具有更高的溫度敏感性。這可能是因?yàn)榇蠖鄶?shù)有機(jī)碳位于惰性碳庫(kù)中，在較短的培養(yǎng)期間沒有大量分解。如果沒有在模型中進(jìn)行分區(qū)，那么占比較大的惰性有機(jī)碳的溫度敏感性，會(huì)掩蓋其他兩個(gè)小比例的活性碳庫(kù)的溫度敏感性。因此，在以后的研究中，可以通過長(zhǎng)期室內(nèi)培養(yǎng)和多碳庫(kù)模型的結(jié)合來(lái)估算不同土壤碳庫(kù)的Q10，從而進(jìn)一步探索不同土壤碳庫(kù)的Q10調(diào)控的潛在機(jī)制。

3 物理化學(xué)保護(hù)對(duì)Q10的影響

土壤有機(jī)碳分解的本質(zhì)是化學(xué)反應(yīng)，有機(jī)碳的活化能決定化學(xué)反應(yīng)的溫度敏感性；但土壤有機(jī)碳的分解又是酶促反應(yīng)過程，因而也根據(jù)遵循米-曼方程，底物有效性或者底物濃度決定化學(xué)反應(yīng)的速度及其溫度敏感性。在一般情況下，更復(fù)雜的分子結(jié)構(gòu)具有更高的活化能，因此具有更高的溫度敏感性。然而，環(huán)境限制因素對(duì)土壤有機(jī)物的約束間接降低底物可利用性，從而抑制或掩蓋“內(nèi)在”溫度敏感性，通常導(dǎo)致測(cè)量的(或“表觀”)溫度敏感性低于預(yù)期[56-57]。土壤團(tuán)聚體對(duì)有機(jī)碳的保護(hù)和有機(jī)碳-礦物結(jié)合作用都會(huì)通過直接或間接地影響降低酶促反應(yīng)位點(diǎn)的底物濃度，從而影響分解反應(yīng)速率及其對(duì)溫度的敏感性[58-61]。

3.1 團(tuán)聚體保護(hù)的影響

土壤團(tuán)聚體為有機(jī)碳提供物理保護(hù)，Ghosh等[62]研究發(fā)現(xiàn)長(zhǎng)期施肥能夠有效地改變土壤團(tuán)聚體結(jié)構(gòu)和團(tuán)聚體穩(wěn)定性，通過物理保護(hù)改變Q10。這種保護(hù)使得微生物及其酶可能無(wú)法進(jìn)入土壤團(tuán)聚體，而氧的濃度也可能很低，可以從物理上隔絕水溶性酶，從而保護(hù)有機(jī)碳不被降解[25]。周學(xué)雅等[63]認(rèn)為土壤團(tuán)聚體對(duì)土壤碳分解的影響主要包括減少了有機(jī)碳和胞外酶的接觸、限制了氧氣擴(kuò)散、限制微生物和底物的接觸。團(tuán)聚體間碳結(jié)構(gòu)具有較多的芳香族、烷基和羧基，與團(tuán)聚體內(nèi)部的顆粒狀碳相比，具有更好的穩(wěn)定性[64]。雖然以上研究表明土壤團(tuán)聚體對(duì)有機(jī)碳的溫度敏感性有明顯的影響，但關(guān)于其調(diào)控機(jī)制的研究尚未深入，因?yàn)樵趯?shí)際操作中，分別研究溫度對(duì)團(tuán)聚體形成的影響和對(duì)團(tuán)聚體破壞的影響還很難實(shí)現(xiàn)。

研究認(rèn)為土壤團(tuán)聚體對(duì)土壤有機(jī)碳的保護(hù)作用較強(qiáng)，在一定程度上會(huì)降低Q10。團(tuán)聚體保護(hù)對(duì)土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性起著重要的調(diào)控作用[65]，小粒徑的團(tuán)聚體需要更多的能量來(lái)破壞[66]，即團(tuán)聚體的保護(hù)程度隨團(tuán)聚體粒徑的減小而增大，微團(tuán)聚體的保護(hù)作用更強(qiáng)。Qin等[67]通過研磨破壞土壤團(tuán)聚體的結(jié)構(gòu)，結(jié)果表明底層土壤的Q10更低，這是因?yàn)橄啾扔诒韺油寥?，底層土壤中以微團(tuán)聚體形式儲(chǔ)存的碳的比例更高，土壤中團(tuán)聚體的保護(hù)更強(qiáng)。Poeplau等[68]根據(jù)土壤各組分有機(jī)碳13C豐度分析了其周轉(zhuǎn)率或年齡差異，且根據(jù)δ13C隨增溫梯度的改變來(lái)評(píng)估該差異是否會(huì)影響它們的溫度敏感性指數(shù)，研究結(jié)果表明土壤有機(jī)碳溫度敏感性是由其生物和物理穩(wěn)定性機(jī)制改變，如土壤團(tuán)聚體改變導(dǎo)致的，而與其本身的年齡及化學(xué)難降解性無(wú)關(guān)。

然而，仍有研究表明團(tuán)聚體保護(hù)作用對(duì)Q10并無(wú)影響。Leifeld等[69]發(fā)現(xiàn)不同粒徑土壤的有機(jī)碳的Q10相似；Plante等[70]發(fā)現(xiàn)無(wú)論是裸露的土壤有機(jī)碳還是從破碎的土壤團(tuán)聚體中釋放出來(lái)的土壤有機(jī)碳，它們對(duì)溫度的響應(yīng)都沒有差異，這其中的機(jī)理尚未厘清。

3.2 礦物吸附的影響

有機(jī)物可以通過共價(jià)鍵或靜電鍵作用吸附到礦物表面，從而在化學(xué)機(jī)制上防止其分解。采用室內(nèi)培養(yǎng)的方法研究礦物吸附對(duì)有機(jī)碳分解溫度敏感性的影響得出了不同的結(jié)論：Moinet等[71]向土壤中添加具有高吸附能力的礦物水鋁英石，結(jié)果發(fā)現(xiàn)在1 ℃到40℃的溫度范圍內(nèi)，沒有添加水鋁英石的土壤的分解速率增加了約7倍，而添加了水鋁英石的土壤的分解速率僅增加了約3倍，即添加礦物降低了土壤有機(jī)碳分解的相對(duì)溫度敏感性；而Qin等[67]發(fā)現(xiàn)鐵結(jié)合碳與黏粒和粉粒結(jié)合碳在表層和深層土壤中的比例沒有差異，而深層土壤的Q10更小，表明礦物保護(hù)不是Q10差異的調(diào)控因素。Schnecker等[72]通過長(zhǎng)期森林野外增溫試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，礦物相關(guān)有機(jī)碳分解的溫度敏感性與顆粒有機(jī)碳沒有差異。土壤中活性礦質(zhì)元素與土壤有機(jī)碳的儲(chǔ)量密切相關(guān)[73-74]。土壤中礦質(zhì)元素(如鐵、鋁和鈣等)不僅能與有機(jī)碳結(jié)合以減少微生物分解的有機(jī)碳，還能夠結(jié)合土壤碳降解酶(如纖維素酶、木質(zhì)素酶等)使其暫時(shí)失去分解碳的能力。然而，礦物吸附在增溫過程中如何調(diào)控有機(jī)碳分解仍需要進(jìn)一步探究。

4 微生物特性對(duì)Q10的影響

微生物在調(diào)節(jié)陸地碳循環(huán)中起著關(guān)鍵作用，不僅調(diào)節(jié)土壤有機(jī)碳分解的速率，而且調(diào)節(jié)其對(duì)氣候變暖的響應(yīng)[75-77]。土壤微生物的生理特性、群落結(jié)構(gòu)和組成都會(huì)影響土壤有機(jī)碳分解的溫度敏感性[78-79]。例如，由于細(xì)菌個(gè)體體積較小、新陳代謝速度快、繁殖能力強(qiáng)、與土壤接觸面積大，因此在細(xì)菌起主導(dǎo)作用的微生物群落中土壤溫度敏感性一般也較高[80]。以往的研究結(jié)果表明，不同的微生物群落結(jié)構(gòu)有著其特定的溫度適應(yīng)范圍，比如Biasi等[81]的研究發(fā)現(xiàn)，高溫時(shí)，由于革蘭陽(yáng)性菌數(shù)量的增加和革蘭陰性菌和真菌數(shù)量的降低，土壤呼吸Q10值會(huì)發(fā)生變化。因此土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的改變可能會(huì)引起土壤有機(jī)碳分解溫度敏感性的變化。

Balser等[82]研究發(fā)現(xiàn)3個(gè)不同生態(tài)系統(tǒng)的土壤微生物群落具有不同的溫度敏感性，并且與土壤有機(jī)碳的質(zhì)量和呼吸底物有效性無(wú)關(guān)。曹子鋮等[83]采用給相同的滅菌土壤接種不同微生物群落的方法，探索微生物群落對(duì)土壤微生物呼吸速率及其溫度敏感性的影響潛力，結(jié)果表明接種不同土壤后呼吸速率的溫度敏感性差異顯著。已有研究表明真菌是難分解底物的主要分解者[84]，由于這些低質(zhì)量底物的分解需要更大的活化能，因此真菌比例隨著土壤深度的降低，造成的微生物群落組成的變化，可能是底層土壤中Q10較低的原因[85]。Karhu等[75]沿著從北極到亞馬遜的氣候梯度收集了不同生態(tài)系統(tǒng)的土壤，結(jié)果發(fā)現(xiàn)微生物群落水平的響應(yīng)通常會(huì)增加呼吸的溫度敏感性，而且具有高碳氮比的土壤和來(lái)自寒冷氣候區(qū)域的土壤的響應(yīng)最強(qiáng)烈。溫度變化會(huì)造成土壤微生物群落組成及其相關(guān)生理特征的變化，進(jìn)一步引起微生物相關(guān)功能基因豐度的改變，從而改變了有機(jī)碳分解的溫度敏感性。

5 結(jié) 語(yǔ)

與傳統(tǒng)恒溫模式相比，變溫培養(yǎng)模式更好地克服了土壤微生物對(duì)恒定培養(yǎng)溫度的適應(yīng)性以及不同培養(yǎng)溫度底物消耗不均的缺點(diǎn)，能夠更加準(zhǔn)確地估算土壤有機(jī)溫度敏感性指數(shù)(Q10)。研究表明，難分解有機(jī)碳的Q10要大于易分解有機(jī)碳的Q10，但也有不少的研究得到相反的結(jié)果。這主要是由于土壤有機(jī)碳庫(kù)的異質(zhì)性造成的，不同的研究和模型計(jì)算方法會(huì)得出相同或者不同的結(jié)論。團(tuán)聚體和礦物吸附保護(hù)通過改變底物有效性來(lái)影響土壤有機(jī)碳分解的溫度敏感性，但團(tuán)聚體的形成和礦物吸附過程本身對(duì)溫度也具有依賴性，難以準(zhǔn)確地判定這兩個(gè)因素對(duì)溫度變化敏感性的相對(duì)貢獻(xiàn)。另外，微生物的生理特性、群落組成和結(jié)構(gòu)也會(huì)對(duì)溫度敏感性造成影響，但在個(gè)體水平上，無(wú)法評(píng)價(jià)單個(gè)微生物對(duì)呼吸敏感性的調(diào)控機(jī)理，而在群落水平，微生物的多樣性和研究方法的限制使得目前關(guān)于微生物群落結(jié)構(gòu)對(duì)溫度敏感性影響的研究還很缺乏。

鑒于土壤有機(jī)碳分解的溫度敏感性在全球氣候變化對(duì)碳循環(huán)影響的研究中的重要性，未來(lái)還需要展開以下研究：①加強(qiáng)不同時(shí)空尺度上土壤有機(jī)碳分解的溫度敏感性的研究，在不同的氣候帶、不同的生態(tài)系統(tǒng)、不同的植被類型、不同的季節(jié)中，Q10的變化規(guī)律及主要的影響因子，目前對(duì)Q10的研究主要集中在溫帶和寒帶，對(duì)熱帶、亞熱帶地區(qū)土壤有機(jī)碳分解及其溫度敏感性的研究還很缺乏；②增加土壤有機(jī)碳分解Q10的野外實(shí)驗(yàn)，目前的相關(guān)研究大多數(shù)都是在室內(nèi)進(jìn)行，野外研究很少。盡管培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)通過控制條件盡可能模擬野外環(huán)境，但無(wú)法真實(shí)地反應(yīng)自然條件下土壤有機(jī)碳分解過程，在野外可以通過原位增溫或者土柱置換的方法來(lái)研究Q10；③開展不同影響因子之間交互作用的實(shí)驗(yàn)，解析不同因子對(duì)有機(jī)碳分解溫度敏感性的相對(duì)貢獻(xiàn)。未來(lái)氣候變暖的背景下，環(huán)境的改變對(duì)土壤的影響并不是單一的，開展多個(gè)因素交互作用的實(shí)驗(yàn)，可以明晰多因素產(chǎn)生的疊加效應(yīng)或抵消作用。