叢枝菌根真菌生態(tài)功能及其與共生植物互作機理

阮仕琴，陶 剛，婁 璇，趙興麗

（1．貴州大學生命科學學院，貴州 貴陽 550025；2．貴州民族大學生態(tài)環(huán)境工程學院， 貴州 貴陽 550025；3．貴州師范大學生命科學學院，貴州 貴陽 550025；4．貴州省農業(yè)科學院 生物技術研究所，貴州 貴陽 550006；5．貴州省農業(yè)生物技術重點實驗室，貴州 貴陽 550006）

叢枝菌根真菌（Arbuscular Mycorrhizal Fungi，AM真菌）是陸地生態(tài)系統(tǒng)的主要成員，在陸地的不同類型生態(tài)環(huán)境中均有存在，能夠與80%～90%的陸生植物根系形成專性活體營養(yǎng)（obligate biotrophs）的互惠共生體[1-2］。叢枝菌根（Arbuscular Mycorrhiza）是一種內生菌根，能在植物根細胞內產生“泡囊”（vesicule）和“叢枝”（arbuscle）兩大典型結構，又稱泡囊叢枝菌根（Vesicular-arbuscular Mycorrhiza，VAM）。AM在 結構上分根外和根內兩部分，由菌絲相通，形成菌絲網，擴大了植物根系與土壤的接觸面積，可提高植物對水分、主要營養(yǎng)成分及微量元素等吸收[3］，體現了很強的生態(tài)作用和功能。AM真菌屬于球囊菌門（Glomeromycota），包 含1綱4目11科27屬，約300個種[4］。AM真菌具有豐富的物種多樣性、遺傳多樣性和功能多樣性[5］，AM真菌是地球生態(tài)系統(tǒng)中生物多樣性的重要組分之一，在生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的生態(tài)作用和功能，特別是在農業(yè)中的作用和應用，如對農作物促生、抗病和抗逆等作用和影響。

1 叢枝菌根真菌的生態(tài)作用和應用

AM真菌廣泛存在于植物根際土壤環(huán)境中，通過侵染植物根系后，與其形成菌根共生體。AM真菌能夠通過該共生體系發(fā)揮許多生態(tài)功能和作用，如增強植物抗逆能力、促進植物生長、提高宿主植物對病害抗性、改善土壤成分和肥力等方面，體現了生態(tài)功能的多樣性。

1.1 增強宿主植物的非生物脅迫抗性

1.1.1 增強對宿主水和溫度的脅迫抗性

水脅迫（如干旱、水澇等）和溫度脅迫（如高溫和低溫等）等非生物脅迫對植物的生長發(fā)育、生理過程和地理分布等都產生影響，也成為重要的環(huán)境限制因素。

長期處于逆境環(huán)境下或者脅迫強度超過植物的承受范圍，如水澇或干旱會使植物體內諸多生理過程受到抑制，影響植物的生長發(fā)育和養(yǎng)分吸收，嚴重時會造成植物死亡[6］。AM真菌的定殖可以改變宿主植株形態(tài)，增加其營養(yǎng)元素和水分吸收，在干旱 脅迫下更為顯著，如促進根系發(fā)育并提高根冠比[7］，促進氮、磷、鉀等有益元素和水分的吸收[8］，還可為宿主植物提供總吸水量的4%～20%水分[9］。研究發(fā)現，干旱脅迫下，野生大豆和栽培大豆接種根內球囊霉（Glomus intraradices）顯著提高了野生大豆和栽培大豆植株中的脯氨酸含量[10］；同時，在植物受水分脅迫時，接種AM真菌可以緩解水分脅迫對植物的損傷[11］。余潔[12］研究發(fā)現，水分脅迫降低了AM真菌菌根侵染率和荊條的生物量，增加了荊條的菌根依賴性，接種AM真菌顯著增加了荊條株高、基徑、葉面積和生物量。AM真菌與宿主植物（如黃瓜、梨和蘆筍）的共生定殖能夠提高它們在低溫、凍害和高溫脅迫下的生物量[13-14］。在低溫脅迫下，接種摩西球囊霉（Glomus mosseae）的水稻植株，能夠增強對氮的吸收，在低氮水平下尤其顯著[15］。AM真菌的定殖也能有效提高溫度脅迫下植物的葉綠素含量和光合效率[16-17］。

1.1.2 增強宿主鹽堿脅迫抗性

鹽堿是限制植株生長、減少作物產量、降低果實品質的主要非生物脅迫因素之一。與干旱脅迫相類似，在鹽脅迫下，AM真菌可促進共生宿主植物的根系發(fā)育[18］，提高宿主植物幼苗的根冠比[19］，從而促進植物對營養(yǎng)元素和水分的吸收。葉林[20］研究發(fā)現，鹽堿脅迫下接種AM真菌可以促進西瓜葉片的水分利用效率和植株的莖流，促進西瓜根系對礦質營養(yǎng)元素的吸收，并提高植株地上部的生物量。Jia等[21］研究表明，在鹽脅迫條件下，AM真菌通過增加狹葉松果菊（Echinacea angustifolia）的次級代謝能力，提高宿主葉片中可溶性糖類和可溶性蛋白的含量，從而緩解鹽脅迫對宿主植物的傷害并產生了一定的保護作用。馬亞斌等[22］研究發(fā)現，在鹽脅迫下，AM真菌能夠顯著影響宿主植物東方百合（Lilium brownii）植株的葉綠素含量、凈光合速率、氣孔導度和葉片蒸騰速率，顯著促進宿主地上部和地下部的生長，提高了植株的抗鹽性，但隨著鹽脅迫濃度的增加，宿主根系的菌根侵染率呈降低趨勢。AM真菌對鹽堿地的改造修復和鹽生植物資源生產具有重要的意義和潛在的應用前 景[21，23］。

1.1.3 增強宿主重金屬脅迫抗性

AM真菌具有增強宿主植物對重金屬抗耐性和修復重金屬污染的能力。在濕生環(huán)境下，AM 真菌與香蒲（Typha latifolia）能夠建立穩(wěn)定的共生關系，能增加香蒲生物量積累和促進其對重金屬鎘的吸收，具有增強濕生植物抗耐和修復環(huán)境重金屬污染的潛力[24］。AM真菌與胡蘆巴屬（Trigonella）植物共生，在重金屬鎘脅迫下，能夠促進宿主植物的生長發(fā)育，如提高光合色素含量和蛋白質含量等植物生理因子，該研究表明AM真菌能夠增強宿主植物對重金屬鎘脅迫的耐受，是一種很有前景的重金屬污染土壤修復思路和方法[25］。AM真菌能夠與植物根際促生菌（Plant growth-promoting rhizobacteria，PGPR）協(xié)同作用，緩解重金屬鉻污染脅迫對宿主植物的毒性，提高耐受性，同時增強對礦質養(yǎng)分（主要是磷）的吸收，促進植株生長，為鉻污染土壤生態(tài)修復方面提供了可行的思路[26］。AM真菌能夠提高宿主景天三七（Sedum aizoon L.）鉛脅迫抗性能力，顯著降低植株中鉛積累量，明顯緩解鉛脅迫傷害，增強其抗逆性[27］。AM真菌促進重金屬鎘和鉛脅迫環(huán)境中的宿主玉米植物的生長，減少鎘和鉛在玉米植株中的積累，表明AM真菌是一種重金屬污染土壤修復潛在的有效方法[28］。而且，AM真菌還能夠減輕稀土元素鈰對植物的毒害作用，在稀土污染土壤的植物修復中具有潛在的應用價 值[29］。

1.2 增強宿主植物抗病性

自從Safir[30］首次報道了AM真菌摩西球囊霉（G. mosseae）能減輕洋蔥根系的紅腐病（Pyrenochaeta terrestris）危害以來，很多研究表明，AM真菌能夠有效地防治多種植物病害以及植食性昆蟲對宿主植物造成的危害[31-34］。江龍等[35］通過盆栽試驗，分別接種根內球囊霉（G. intraradices）和摩西球囊霉（G. mosseae）于烤煙（Nicotiana tabacum L.）幼苗根際，移栽后，AM真菌可在根系中進一步發(fā)育，侵染率不斷升高，有效降低了青枯菌（Ralstonia solanacearum）的發(fā)病率。接種聚生球囊霉（Glomus fasciculatum），在沉香（Aquilaria agallocha Roxb.）根系位點形成菌根共生結構，抑制了瓜果腐霉菌（Pythium aphanidermatum）的侵染，降低了沉香的 發(fā)病率[36］。接種AM真菌的大豆能夠抵抗大豆疫霉（Phytophthora sojae）的侵染[37］。AM真菌還能夠增強宿主植物對辣椒疫病（Phytophthora capsici）[38］、 番茄枯萎病（Fusarium oxysporum）[39］等植物病害的脅迫抗性。

2 AM真菌與共生植物相互作用機理

2.1 增強宿主植物的非生物脅迫抗性機制

2.1.1 緩解水分和溫度脅迫機制

水分是影響植物生長發(fā)育和養(yǎng)分吸收的重要因素。AM真菌共生可以提高宿主植物的水脅迫抗性，緩解水脅迫對植物的傷害[40］。研究表明，AM真菌 可提高宿主植物的橫向根壓，通過增強植物氣孔導度和蒸騰速率來增大蒸騰拉力，從而促進水分自下而上的運輸，維持植物較高的含水量和水分利用率以抵御水脅迫[41-43］，如在干旱條件下，與甜瓜（Cucumis melo L.）幼苗共生的摩西球囊霉（G. mosseae）提高了甜瓜葉片氣孔導度和蒸騰速率，促進生長和提高對干旱的耐受性[44］；AM真菌通過刺激植物根系伸長，優(yōu)化根系形態(tài)，來促進植物對水分的吸收[45］，如將摩西管柄囊霉（Funneliformis mosseae）接種于鞍葉羊蹄甲（Bauhinia faberi var．microphylla）幼苗，顯著影響了幼苗根系形態(tài)特征和伸長，從而緩解了干旱脅迫[46］；AM真菌可以提高宿主植物的水力導度，促進植物對水分的利用率。如與大豆共生的根內球囊霉（G. intraradices）緩解了干旱脅迫的宿主植物水力導度的下降[47］；AM真菌能夠促進共生植物滲透調節(jié)物質的合成和積累，如脯氨酸、甜菜堿、松醇和甘露醇等，降低植物體內的水勢，使植物能夠正常吸收水分以緩解水分脅迫[48］。

溫度脅迫如低溫狀態(tài)對植物在酶活性、膜系統(tǒng)和細胞失水等方面的影響而導致細胞代謝紊亂，甚至細胞死亡。AM真菌與植物的共生可以通過大量積累和提高可溶性蛋白、抗氧化酶和抗壞血酸的含量，降低膜脂過氧化水平，從而有效地減緩低溫對宿主植物的傷害，來提高抗寒性和對低溫脅迫的適應性[49-51］，還可以提高植物的葉綠素含量、光合效率和對營養(yǎng)元素的吸收[17，52］，有效增強植物的溫度脅迫抗性。

2.1.2 增強鹽堿和重金屬脅迫作用機制

AM真菌與宿主植物共生增強了植物的鹽堿和重金屬脅迫抗性，相關作用機制主要體現在以下幾個方面。（1）AM真菌通過調節(jié)植物激素的平衡，進而參與植物的生長進程，增強了宿主植物的耐鹽和耐重金屬等不利環(huán)境脅迫抗性[53］。如與枸杞（Lycium barbarum L.）共生的地表球囊霉菌 （G. versiforme）顯著緩解由鹽脅迫導致的葉和根系的生長激素吲哚-3-乙酸（IAA）和脫落酸（ABA）含量的下降[54］；接種根內根孢囊霉（Rhizophagus intraradices）調節(jié)了由重金屬鎘脅迫導致的美洲黑楊（Populus deltoides）植株生長激素IAA下降和ABA增高，恢復激素的平衡，增強了重金屬的脅迫抗性[53］。AM真菌還能夠增加乙烯、玉米素核苷、茉莉酸、水楊酸等植物激素以及其他信號物質來增強宿主的抗逆性[55-56］。（2）AM真菌能通過促進宿主植物養(yǎng)分的吸收，提高宿主的鹽堿和重金屬等的脅迫抗性。摩西球囊霉（G. mosseae）促進于紅花（Carthamus tinctorius）磷的吸收，提高了宿主植物的耐鹽性[55］；AM真菌通過促進磷的吸收，增加宿主植物體內磷酸根離子的含量，從而增加重金屬離子的螯合，降低重金屬毒害[57-58］。（3）AM真菌充當生物過濾器，調節(jié)重金屬（鎘、鉻、鎳、鉛）的直接轉運[59］。如AM真菌影響宿主植物對重金屬物質的吸收，并對重金屬進行抑制和轉化[60］；AM真菌通過分泌球囊霉素相關土壤蛋白（Glomalin-related soil protein，GRSP）將重金屬離子固定于土壤中[61-62］，或通過競爭性結合轉運體來降低植物對重金屬離子的吸 收[63-64］。（4）AM真菌調節(jié)和增強宿主植物的抗氧化能力，增強抗高鹽和重金屬等非生物脅迫的能力。如AM真菌調節(jié)共生植物因環(huán)境有害脅迫產生的抗氧化物酶類活性，如超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、抗壞血酸過氧化物酶和過氧化物酶等[65］，減少細胞內由于高鹽[66］、重金屬[67］等引起對細胞有害的活性氧（Reactive oxygen species，ROS）積 累，降低其對植物的損傷。（5）AM真菌提高宿主植物光合作用效率和水分利用效率，來增強植物的環(huán)境脅迫抗性[68］。接種根內球囊霉（G. intraradices）提高了鹽脅迫下青楊（Populus cathayana Rehd.）葉綠素含量和葉綠素熒光效率，緩解鹽脅迫對植物光合作用的抑制[69］；AM真菌通過提高光合作用關鍵酶（二磷酸核酮糖羧化酶，RuBisCO）的活性和調節(jié)植物體內的激素平衡，來保障鹽脅迫下植物的光合效率[70］；接種根內球囊霉（G. intraradices）能夠減輕鎘脅迫對花生葉片葉綠體結構及光合酶造成的損傷，提高宿主植株凈光合速率和促進植株生長[71］。

2.2 AM真菌增強宿主植物病害抗性機理

AM真菌增強宿主植物病害脅迫抗性機制主要體現在以下幾個方面。（1）AM真菌與共生植物互作通過釋放過氧化氫和產生茉莉酸等代謝產物來阻止病害病原菌的侵染，如接種AM真菌根內球囊霉（G. intraradices）能夠產生上述代謝產物使得大豆植株抵抗大豆疫霉（Phytophthora sojae）的侵害[72］。（2）AM真菌與宿主植物病原體通過空間競爭侵染位點，從而減少病害侵染[73］。如聚生球囊霉（G. fasciculatum）共生定殖的沉香（Aquilaria agallocha Roxb.）根系位點，抑制瓜果腐霉菌（Pythium aphanidermatum）的侵染[74］。（3）AM真菌與植物病原物競爭和首先利用宿主植物的光合產物，促進自身生長，影響了病原物對光合產物的利用，從而限制病原物的生長和繁殖[75］。（4）AM真菌能夠誘導激活共生植物的防御系統(tǒng)，如產生和釋放防御酶和病程相關蛋白（pathogenesis-related proteins，PR蛋白）抵抗病原菌的侵害。如過氧化物酶[76］、多酚氧化酶[77］、超氧化物歧化酶、β-1，3-葡聚糖酶和幾丁質酶等[78-79］，以及誘發(fā)葉片中病程相關蛋白基因的快速表達[80］。

2.3 AM真菌改變宿主植物根際微生態(tài)

AM真菌作為一類植物共生真菌，通過與宿主植物互相作用影響植物根際微生態(tài)，平衡根際土壤微生物區(qū)系的變化，發(fā)揮其重要的生態(tài)作用。 （1）AM真菌改變共生植物根系結構與根際微生物區(qū)。AM真菌能夠增加宿主根系長度和莖粗，增加側根的形成，增強植物對水和營養(yǎng)物的獲取能力及對逆境的耐受力[81］。AM真菌可以改變宿主植物根系分泌物（如酚酸、氨基酸、有機酸、糖和其他次生代謝物）的數量和組分，引起根際微生物區(qū)系的變化，改變根際微生物平衡[82］。AM真菌能夠選擇性調控有益微生物數量或對病原菌有拮抗作用的微生物數量[83］，減輕病害脅迫，而且不同的AM真菌對根際微生物的影響不同[84］。（2）AM真菌可以穩(wěn)定土壤結構和改變土壤理化性質。AM真菌通過分泌有機酸或釋放質子改變根周圍土壤的理化性質，有效增加土壤有機碳含量，改善土壤質量，并擴展土壤微生物區(qū)系的多樣性[85-86］。（3）AM真菌與根際促生菌（PGPR）的相互作用。AM真菌與PGPR能夠相互促進定殖，協(xié)同促進植物生長發(fā) 育[87］、土壤污染修復[88］、植物病蟲害拮抗[32］和宿主植物抗逆性[89］。

3 展望

AM真菌類群廣泛存在于植物根際中，其多樣性豐富，具有多樣化的生態(tài)作用和功能，特別是在生態(tài)環(huán)境和農業(yè)方面的應用實踐，是未來研究和應用的重要生物資源。在最新分類系統(tǒng)中，中國已報道了145個AM真菌種類[4］。規(guī)范、正確和一致描述AM真菌菌種，對促進AM真菌分類、資源多樣性和群落結構研究發(fā)揮重要作用，也對AM真菌功能種類資源的發(fā)掘和實踐應用有重要意義。

近年來，AM真菌的純培養(yǎng)研究取得了突破性進展。首先發(fā)現了植物源脂肪酸是AM真菌共生的關鍵營養(yǎng)物質[90-92］，比如，Jiang等[90］首次揭示了脂肪酸是植物傳遞給AM真菌的主要碳源形式；另一個開創(chuàng)性的研究表明，AM真菌可以把豆蔻酸鹽（Myristate）作為碳源，在無宿主植物共生條件下完成其生命周期[93］。上述研究將對AM真菌與宿主植物互作的生態(tài)學研究產生重要的推動作用。例如AM真菌群落如何獨立響應環(huán)境變化？AM真菌與其它土壤微生物之間有怎樣的相互作用關系？AM真菌多樣性與功能的關系？

在AM真菌類群中，有些種類的細胞質中存在專性的內生細菌，并通過垂直傳播途徑進行遺傳和感染宿主真菌[94］，這些細菌種類因不同AM真菌宿主具有豐富的多樣性[95］。AM真菌與內生細菌的共生關系具有特殊意義[1］。有研究表明，內生細菌能夠增強宿主AM真菌的生態(tài)適應性并提高它的環(huán)境抗逆能力[96］。目前，關于內生細菌與宿主AM真菌互作研究還不多，它們之間的協(xié)同作用及參與改善植物抗脅迫潛力和生物學特性機理等研究將是未來研究的熱點。