物種優(yōu)先效應(yīng)對植物群落構(gòu)建的影響及其生態(tài)恢復(fù)意義

閆曉紅，牛建明，李元恒，伊風(fēng)艷，孫世賢，金軻*，李西良*

（1.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院草原研究所，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010010；2.內(nèi)蒙古大學(xué)生態(tài)與環(huán)境學(xué)院，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010021；3.內(nèi)蒙古自治區(qū)農(nóng)牧業(yè)科學(xué)院草原研究所，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010031）

長期以來，受人類活動和氣候變化等因素的影響，自然生態(tài)系統(tǒng)退化和物種多樣性喪失形勢嚴(yán)峻，成為備受關(guān)注的全球性問題。因此，通過自然和人工輔助的措施促進(jìn)正向演替，實現(xiàn)退化生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)，是當(dāng)前生態(tài)學(xué)者亟待解決的關(guān)鍵問題。補(bǔ)播是嚴(yán)重受損草地恢復(fù)的重要技術(shù)措施［1-6］。有研究表明物種進(jìn)入生態(tài)系統(tǒng)的順序所產(chǎn)生的優(yōu)先效應(yīng)（priority effect）會強(qiáng)烈影響群落的物種多樣性、組成及生態(tài)系統(tǒng)功能［7-11］，是國際上生態(tài)學(xué)理論和實證研究的一個焦點［12］。關(guān)于植物到達(dá)順序的優(yōu)先效應(yīng)研究，當(dāng)前主要集中在歐洲和北美地區(qū)，國內(nèi)未發(fā)現(xiàn)相關(guān)研究。而一些研究表明，物種的優(yōu)先效應(yīng)對群落結(jié)構(gòu)和功能存在顯著影響［8，13-15］，且這種影響會通過種群增長和相互作用在時間和空間上放大［16］。目前，利用優(yōu)先效應(yīng)被認(rèn)為是有望提高本地物種恢復(fù)成功率和防止入侵的重要實現(xiàn)途徑之一［17-19］?？傮w上，圍繞優(yōu)先效應(yīng)及其生態(tài)恢復(fù)研究取得了一定進(jìn)展［20-21］。

基于退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)和群落初期組建的重要性，本研究全面梳理了國內(nèi)外相關(guān)研究，旨在分析物種組裝順序與群落構(gòu)建之間的關(guān)系，解析其對群落構(gòu)建和演替的影響過程，歸納物種優(yōu)先效應(yīng)的主要驅(qū)動機(jī)制，并根據(jù)當(dāng)前研究中存在的問題，展望了今后在物種優(yōu)先效應(yīng)方面需要關(guān)注的重點。

1 優(yōu)先效應(yīng)的概念釋義

優(yōu)先效應(yīng)是指在植物群落重塑中，早期到達(dá)物種對隨后到達(dá)物種的建植、生長及繁殖等產(chǎn)生促進(jìn)、抑制或無影響的現(xiàn)象［21-22］。Harper等［23］早在20世紀(jì)60年代進(jìn)行了第一個關(guān)于物種種植順序?qū)τ谌郝錁?gòu)建影響的試驗［21］，發(fā)現(xiàn)采用相同的多個物種進(jìn)行植被群落的人為構(gòu)建，物種間種植時間的差異會極大地影響群落中各個物種的相對豐度。對于這一現(xiàn)象，1987年Quinn等［24］首次提出“優(yōu)先效應(yīng)”這個概念，關(guān)注了群落中早到物種如何抑制晚到物種。許多學(xué)者隨后以不同物種添加的順序和時間對群落組成及變化（演替狀態(tài)）的影響為重點，開展了一些研究，尤其在外來物種入侵方面［25-26］，研究認(rèn)為優(yōu)先效應(yīng)是群落構(gòu)建的歷史效應(yīng)（historical effects），會引起歷史偶然性（historical contingence），是物種進(jìn)入群落的特定順序和時間導(dǎo)致群落結(jié)構(gòu)、功能及演替狀態(tài)發(fā)生變化的現(xiàn)象［16，19，27-31］。換言之，物種共存（species coexistence）及種間互作與它們到達(dá)某一群落的歷史順序密切相關(guān)，相同物種組成但不同順序組合可能產(chǎn)生不同的群落類型，一個物種對其他物種的影響可能因其進(jìn)入共存群體的時間和順序不同而存在差異。

2 文獻(xiàn)計量學(xué)分析

為了更加全面地了解物種到達(dá)順序?qū)е碌膬?yōu)先效應(yīng)在群落構(gòu)建過程中的作用，本研究開展了系統(tǒng)的文獻(xiàn)檢索與分析。于2021年3月首先在Web of Science核心集合數(shù)據(jù)庫中以“priority effect”或“priority effects”和“plant”為關(guān)鍵詞進(jìn)行主題檢索，并用“plant order”和“arrival order”分別進(jìn)行文獻(xiàn)精煉，累計檢索獲得428篇相關(guān)文獻(xiàn)。然后，以獲取與物種進(jìn)入群落順序有關(guān)的優(yōu)先效應(yīng)相關(guān)文獻(xiàn)為目標(biāo)，對428篇文獻(xiàn)進(jìn)行標(biāo)題和摘要內(nèi)容篩查，共獲得182篇與主題相關(guān)的文獻(xiàn)，通過詳細(xì)閱讀發(fā)現(xiàn)專門針對物種到達(dá)順序的試驗性論文58篇。

因本次文獻(xiàn)檢索無法體現(xiàn)2021年發(fā)文情況，故對2020年之前（含2020年）的176篇文獻(xiàn)從發(fā)文時間、數(shù)量及研究區(qū)域進(jìn)行分類分析，發(fā)現(xiàn)2000年以前研究較少，發(fā)文僅5篇（英國2篇，美國2篇和瑞典1篇），相關(guān)論文主要為2000年之后，共171篇，且2009年此方面的研究迎來一個快速的增長（圖1a）。同時發(fā)現(xiàn)，開展優(yōu)先效應(yīng)研究的科學(xué)家所屬國別差異很大，主要集中在美國（57.3%）、德國（7.6%）、荷蘭（5.3%）等歐美國家（圖1b）。從作者及團(tuán)隊的貢獻(xiàn)來看，以美國Fukami教授和德國Temperton教授團(tuán)隊為代表的幾個團(tuán)隊在優(yōu)先效應(yīng)相關(guān)理論、機(jī)制及應(yīng)用研究等方面做了大量工作，表1中列舉了被引頻次高的15篇論文供參考。

表1 物種優(yōu)先效應(yīng)研究相關(guān)的重要文獻(xiàn)Table 1 Key references on species priority effects

對182篇文獻(xiàn)進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn)，研究者們主要通過比較物種進(jìn)入群落的順序，從不同的角度探討了優(yōu)先效應(yīng)的形成因素、機(jī)制及在群落構(gòu)建過程和演替中的作用。為了更好地理解群落聚集和演替的過程，本研究將重點從物種優(yōu)先效應(yīng)形成過程的影響因素、驅(qū)動機(jī)制及群落響應(yīng)等多方面進(jìn)行總結(jié)和分析。

3 物種優(yōu)先效應(yīng)形成因素及其作用

3.1 物種組裝順序

在群落構(gòu)建中，影響物種優(yōu)先效應(yīng)結(jié)果的重要因素之一是物種進(jìn)入的順序，即“誰什么時候進(jìn)入”［15，20］。關(guān)于此項研究，通過控制本地物種或入侵物種進(jìn)入群落的順序開展了一些試驗，發(fā)現(xiàn)在群落構(gòu)建中早到達(dá)或早出現(xiàn)的物種會對隨后進(jìn)入物種的建立、生長或繁殖有積極或消極的影響［9，20，28，32］。

基于對退化草地生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)和外來入侵植物防治等問題的探究，從不同方面已研究了物種添加順序?qū)е碌膬?yōu)先效應(yīng)與群落結(jié)構(gòu)和功能的關(guān)系［21-22，33］。有研究表明早期到達(dá)或出現(xiàn)的物種（先鋒種，pioneer species）的優(yōu)先效應(yīng)強(qiáng)烈地控制了由此產(chǎn)生的群落的生產(chǎn)力、多樣性和物種組成［34，36-37］。針對外來物種入侵，德國的Delory等［11］通過室內(nèi)試驗探討了外來入侵種與本地物種（3種禾本科植物或3種禾本科與3種豆科植物組合）在群落構(gòu)建時的組裝順序與優(yōu)先效應(yīng)的關(guān)系，結(jié)果顯示外來物種和本地物種都對晚添加物種產(chǎn)生了抑制優(yōu)先效應(yīng)，但外來入侵種優(yōu)先效應(yīng)的強(qiáng)度受晚添加物種的類型影響，有豆科植物存在的群落其作用強(qiáng)度較弱［26］。另外，Stuble等［22］從經(jīng)濟(jì)學(xué)角度分析了16種4類植物（本地優(yōu)勢植物、亞優(yōu)勢植物和外來優(yōu)勢植物和亞優(yōu)勢植物）的優(yōu)先效應(yīng)，發(fā)現(xiàn)不同的植物類群都能因早到達(dá)而獲益，但外來物種晚到達(dá)的相對代價更低。在微生物系統(tǒng)模型的研究中也有類似發(fā)現(xiàn)，如Fukami等［38］證實了物種裝配的順序影響群落生產(chǎn)力和生物多樣性格局，物種多樣性與生產(chǎn)力的關(guān)系取決于群落的聚集順序。此外，在屋頂綠化植物研究方面，Aloisio等［39-40］發(fā)現(xiàn)屋頂綠化的初始植物組成和屋頂小氣候可能會對群落動態(tài)、生態(tài)系統(tǒng)功能和城市生物多樣性產(chǎn)生長期影響。因此，物種組裝順序在群落構(gòu)建過程中有著不容忽視的重要作用，但如何更好地在生產(chǎn)、建設(shè)與管理等實踐活動中充分利用這一特性有待進(jìn)一步的研究。

3.2 先鋒物種類型

除物種的順序是影響優(yōu)先效應(yīng)的關(guān)鍵因素，誰作為先鋒種也是決定物種優(yōu)先效應(yīng)的重要因素。據(jù)文獻(xiàn)報道［32］，早在20世紀(jì)50-60年代就有研究顯示不同植物功能群的地上生物量不僅與物種出苗和收獲之間的生長時間有關(guān)，誰首先播種也是關(guān)鍵影響因素。近年來的研究也從不同方面證實了先鋒種本身在群落構(gòu)建和演替中的重要性。

Burkle等［36］在美國蒙大拿州立大學(xué)植物生長中心（Plant Growth Center，Montana State University）開展了10周的物種優(yōu)先效應(yīng)控制試驗，對本地雜類草藍(lán)亞麻（Linum lewisii）、禾本科山地雀麥（Bromus marginatus）或非本地禾本科鴨茅（Dactylis glomerata）3種植物的研究發(fā)現(xiàn)，禾本科植物為先鋒種，會阻止隨后物種的定植、生長及群落組成，而雜類草為先鋒種對后期物種的招募和建植幾乎沒有影響。另外，Weidlich等［34，37］在德國于利希（Jülich）選擇了21種3類（禾本科、豆科和雜類草）典型草原常見物種，進(jìn)行了3年的田間物種優(yōu)先效應(yīng)控制試驗，并結(jié)合室內(nèi)研究發(fā)現(xiàn)，首先播種豆科植物，群落水平上會產(chǎn)生較高的地上生物量，較低的總根長密度和地下生物量。但優(yōu)先效應(yīng)的大小和方向及對不同功能類群產(chǎn)生的收益和代價程度等還取決于相互作用的物種本身［22，41］。由此可見，在群落構(gòu)建過程中，先鋒種不同對群落構(gòu)建過程的影響可能不同，選擇什么植物作為先鋒種十分重要，合適的先鋒種可能更有利于后期群落發(fā)展，在群落構(gòu)建中的先鋒種不可小視，未來研究應(yīng)注重先鋒種的選擇與應(yīng)用研究。

3.3 環(huán)境因子及其他

植物間的共存、競爭離不開環(huán)境因素的作用，優(yōu)先效應(yīng)的產(chǎn)生和對群落發(fā)展的影響同樣也伴隨著環(huán)境因子的參與。研究發(fā)現(xiàn)，優(yōu)先效應(yīng)的形成與環(huán)境因子（如，光照、養(yǎng)分、微生物及氣候因素變化等）有著密切的關(guān)系［9，18，38，42］。Collinge等［9］對美國科羅拉多（Colorado）大學(xué)春水池（vernal pools）實驗點的200個植物群落進(jìn)行了觀測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)優(yōu)先效應(yīng)的強(qiáng)度隨水深的不同而存在顯著差異，非生物環(huán)境可以強(qiáng)烈地影響物種間的相互作用。Jarchow等［43］通過氮肥添加控制試驗，發(fā)現(xiàn)不同植物對氮肥的響應(yīng)不同，施用氮肥的C3植物表現(xiàn)出明顯的優(yōu)先效應(yīng)，抑制了C4植物的生長，并降低了群落資源獲取和生長能力。Dickie等［44］發(fā)現(xiàn)入侵物種的優(yōu)先效應(yīng)比本土物種強(qiáng)得多，認(rèn)為氣候變化可能更有利于入侵物種的優(yōu)先生長。Goodale等［45］通過控制水分與物種添加順序結(jié)合的試驗研究，得出原生群落的聚集可能會導(dǎo)致不同群落的形成，這取決于哪個物種首先到達(dá)以及生長季節(jié)的降水。此外，也有研究強(qiáng)調(diào)優(yōu)先效應(yīng)的結(jié)果也受到物種間的競爭、促進(jìn)等多重因素的交互作用影響［42］。如，Evangelista等［18］研究發(fā)現(xiàn)樹木遮陰和本地植物優(yōu)先種植都對入侵物種的建植有抑制作用，它們的相互結(jié)合可以增加對入侵抗性的過濾作用，是一種有效的防御入侵策略。

綜上可知，優(yōu)先效應(yīng)不僅受物種到達(dá)的順序、物種本身驅(qū)動影響，其作用的強(qiáng)度和方向還可能受到環(huán)境因子的強(qiáng)烈影響。因此，將生物（優(yōu)先種植某一植物）與非生物條件（如，光照、空間、養(yǎng)分等）結(jié)合的優(yōu)先效應(yīng)可能更利于預(yù)期目標(biāo)的實現(xiàn)。然而，如何綜合利用優(yōu)先效應(yīng)與環(huán)境因素相互作用目前還不清楚［45］，需要進(jìn)一步開展相關(guān)研究。

4 優(yōu)先效應(yīng)的形成機(jī)制及評價方法

4.1 驅(qū)動機(jī)制

在群落構(gòu)建中，相同物種組成但不同的組裝順序，在不同或相同環(huán)境因子作用下可能產(chǎn)生不同的優(yōu)先效應(yīng)強(qiáng)度和方向。2015年，F(xiàn)ukami［16］將優(yōu)先效應(yīng)的驅(qū)動機(jī)制歸納為兩類：生態(tài)位搶占（niche preemption）和生態(tài)位修飾（niche modification）。生態(tài)位搶占發(fā)生在對資源（營養(yǎng)物質(zhì)、空間、光等）的需求和對環(huán)境中非資源組分（微生物、土壤生物和化感物質(zhì)等）影響相似的物種之間。相反，生態(tài)位修飾發(fā)生在物種之間，它們的需求組分沒有或很少重疊，但一個物種對非資源組分的影響會導(dǎo)致其他物種需求組分的增加或減少。綜上，這兩類機(jī)制是當(dāng)前探討優(yōu)先效應(yīng)形成的重要理論。

在生態(tài)位搶占中，早到的物種具有競爭優(yōu)勢，可以首先搶占植物生長所需的資源，如光、營養(yǎng)和空間等，減少其他物種可獲得的資源，阻礙了隨后物種的定植，造成后期群落中物種組成的差異［36，41］，此類驅(qū)動的優(yōu)先效應(yīng)具有抑制作用。換言之，抑制優(yōu)先效應(yīng)的形成是具有相似競爭能力的物種在特定條件下競爭的結(jié)果［46］。導(dǎo)致抑制優(yōu)先效應(yīng)產(chǎn)生的原因可能與物種所具有的特性有關(guān)，如早到的物種占用資源獲得更大的體型，較晚到的物種具有競爭優(yōu)勢［23］，或幼苗生長率高，在初始生長階段有較大的領(lǐng)先優(yōu)勢，增強(qiáng)了其對不利條件的抵抗能力，能更有效地與晚到物種競爭資源［41，45，47-49］。在生態(tài)位修飾中，是早到物種改變了可利用生態(tài)位的類型，從而有利于晚到物種的定居［16］。生態(tài)位修飾是植物可以通過向環(huán)境中釋放化學(xué)物質(zhì)、與土壤微生物的互惠、與消費(fèi)者的關(guān)聯(lián)作用等方式來影響后來植物的生長和繁殖［19，21］。植物可能會通過釋放化感物質(zhì)（即植物分泌的可以影響其他植物或微生物生長的化合物），對其他物種產(chǎn)生抑制作用［50-51］或促進(jìn)作用［52-53］（圖2）。

生態(tài)位搶占和生態(tài)位修飾之間既存在區(qū)別也存在聯(lián)系。在群落構(gòu)建中，針對不同的生存條件，進(jìn)一步去探討這兩類機(jī)制在不同物種之間如何作用，從而更好地利用物種優(yōu)先效應(yīng)，使其在生產(chǎn)、管理及生態(tài)建設(shè)與保護(hù)工作中發(fā)揮更有利的作用。

4.2 評價方法

關(guān)于物種優(yōu)先效應(yīng)的評價方法，與其他植物間相互作用的評價一樣，主要以相關(guān)變量（如不同處理物種或功能群的生物量、豐富度、多樣性效應(yīng)指數(shù)等生物或非生物變量）的統(tǒng)計分析結(jié)果為基礎(chǔ)進(jìn)行方差分析和相關(guān)性分析，利用相關(guān)指數(shù)衡量其作用大小/強(qiáng)度和方向［8，11，18，34］。

通常采用對數(shù)響應(yīng)比（log response ratios）來量化優(yōu)先效應(yīng)的強(qiáng)弱［22，35］。由于該指標(biāo)在有限值之間沒有邊界［20，55］，不適合比較不同試驗之間的結(jié)果，進(jìn)而引入了新的指標(biāo)（優(yōu)先效應(yīng)指數(shù)，priority effect index）來量化群落組裝效應(yīng)，計算公式如下［20］：

式中：P表示優(yōu)先效應(yīng)指數(shù)，N為小區(qū)內(nèi)播種的物種總數(shù)，p為早播物種數(shù)分別表示混播中物種i晚播和與早播物種同時混播的變量（如生物量）觀測值，優(yōu)先效應(yīng)的方向和強(qiáng)度分別由P的符號和絕對值反映，其值范圍為-1～2，負(fù)值表示抑制作用，正值表示促進(jìn)作用。另外，也可利用同齡植物間的比較來反映不同物種早到的好處/收益（benefit，B）和晚到的代價/成本（cost，C），計算公式如下［11］：

以上量化方法源于Díaz‐Sierra等［55］開發(fā)的相鄰效應(yīng)強(qiáng)度指數(shù)（neighbour effect indices），因此具有與其相同的數(shù)學(xué)特性（標(biāo)準(zhǔn)化、對稱性和有界性），適用于不同試驗之間的比較。然而，利用以上方法進(jìn)行優(yōu)先效應(yīng)評價是否更實用更科學(xué)，有待進(jìn)一步研究驗證。

5 問題與展望

草地是我國陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，承載著多種生態(tài)功能和服務(wù)。受人為和氣候等因素影響，90%的天然草地存在不同程度的退化，嚴(yán)重退化達(dá)60%以上［3］。退化草地修復(fù)技術(shù)研究表明，物種添加是草地恢復(fù)的關(guān)鍵技術(shù)［4，6］，對草地生產(chǎn)力提升、群落結(jié)構(gòu)和功能的改善具有重要意義［56-58］。

操縱物種到達(dá)或出現(xiàn)的順序和時間，可能會影響種間關(guān)系，群落組成和多樣性，從而導(dǎo)致優(yōu)先效應(yīng)的大小或方向不同［13］。合理利用物種優(yōu)先效應(yīng)也可能有效促進(jìn)退化草地的恢復(fù)，在物種多樣性保護(hù)、人工草地建植及草地管理等方面具有巨大的應(yīng)用潛力［21］。然而，通過在Web of Science核心集合數(shù)據(jù)庫及中國知網(wǎng)數(shù)據(jù)庫中的檢索，尚未發(fā)現(xiàn)我國關(guān)于植物組裝順序的優(yōu)先效應(yīng)研究，具體原因還不清楚，有待進(jìn)一步探討。我國草原牧區(qū)長期面臨著生產(chǎn)力提升和生態(tài)保護(hù)的雙重壓力，雖然專家學(xué)者們在此做了大量的研究工作，也取得了一些成果，但仍然存在草地修復(fù)種質(zhì)資源和管理技術(shù)不匹配、人工草地收益與成本投入不相稱等問題［3］。與現(xiàn)有基礎(chǔ)研究結(jié)合，從新的視角探討草地修復(fù)與建設(shè)的有效技術(shù)措施，以推進(jìn)退化生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)進(jìn)程，為豐富生態(tài)學(xué)相關(guān)理論做出貢獻(xiàn)，開展優(yōu)先效應(yīng)相關(guān)研究就十分必要。

雖然大量研究表明物種優(yōu)先效應(yīng)對群落構(gòu)建和退化生態(tài)系統(tǒng)的植被恢復(fù)有重要作用，但關(guān)于物種優(yōu)先效應(yīng)的研究仍存在較多不足，如研究區(qū)域集中，試驗觀測時間短，生物與非生物因素的交互研究少及理論支持缺乏等［21，54］。Weidlich等［21］的研究發(fā)現(xiàn)，關(guān)于物種到達(dá)順序的優(yōu)先效應(yīng)試驗性研究的56%基于溫室操作，持續(xù)時間少于1年，且優(yōu)先效應(yīng)長期試驗研究的結(jié)果也存在較大差異。另外，關(guān)于優(yōu)先效應(yīng)影響的持續(xù)性仍不清楚。如，有研究認(rèn)為植物的組裝順序?qū)χ参锶郝涞慕Y(jié)構(gòu)和功能具有強(qiáng)烈而持久的影響［26，48，54，59］，有的研究則認(rèn)為物種的優(yōu)先效應(yīng)將隨著時間的推移逐漸消失［9］。以上這些將嚴(yán)重制約物種優(yōu)先效應(yīng)的實際應(yīng)用范圍和區(qū)域。因此，今后從不同地域或不同區(qū)域開展不同尺度或維度及多個驅(qū)動因素的交互作用等多方面的優(yōu)先效應(yīng)相關(guān)研究，具有廣闊的研究前景，對更好地了解其作用機(jī)制，在生態(tài)建設(shè)和管理中的應(yīng)用意義重大。