東北鼢鼠與草原鼢鼠頭骨特征及差異

商正昊妮，滿都呼，袁 帥，付和平，偉 軍，袁 偉，徐 凱，武曉東

（1. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)草原與資源環(huán)境學(xué)院/嚙齒動物研究中心, 內(nèi)蒙古 呼和浩特 010011；2. 呼倫貝爾學(xué)院農(nóng)林學(xué)院,內(nèi)蒙古 呼倫貝爾 021000；3. 內(nèi)蒙古呼倫貝爾市林業(yè)和草原事業(yè)發(fā)展中心, 內(nèi)蒙古 呼倫貝爾 021000；4. 內(nèi)蒙古錫林郭勒盟草原工作站, 內(nèi)蒙古 錫林浩特 026000）

物種間的差異性和相似性普遍存在，相似物種間存在個異性，而差異懸殊的物種間的共性同樣可尋，這種共同性與特殊性的對立統(tǒng)一規(guī)律是分類學(xué)的科學(xué)依據(jù)[1]。在哺乳動物的分類特征中，頭骨作為信息位點較為豐富的研究樣本[2-4]被應(yīng)用于物種進(jìn)化[5-7]、年齡劃分[8-9]、食性分析[10-12]等多個領(lǐng)域的研究，足見其對于動物學(xué)研究的重要性。由于頭骨結(jié)構(gòu)豐富，物理特性相對穩(wěn)定，卻對外界環(huán)境的變化敏感，可以更好地反映種群的遺傳特征，以及演化過程中形成的適應(yīng)性特點，相對更具客觀性，所以頭骨形態(tài)特征作為經(jīng)典分類學(xué)中的重要依據(jù)沿用至今[13]。李松等[14]分析了4 種鼯鼠[云南鼯鼠(Petaurista yunanensis)、灰背大鼯鼠(P. philippensis)、海南鼯鼠(P. hainana)以及棕鼯鼠(P. petaurista)]頭骨的形態(tài)差異，從宏觀水平上為其分類地位提供了有效佐證。代慧英和單文娟[15]根據(jù)新疆的兔屬(Lepus)動物顱全長頻數(shù)分布圖將高原、盆地、平原、山地生境中的野兔劃分為4 個年齡組，同時發(fā)現(xiàn)不同生境中的野兔在顱全長水平上存在差異。朱萬龍等[16]根據(jù)中緬樹鼩(Tupaia belangeri)的頭骨形態(tài)與其近緣種的相似性及差異推斷不同的棲息方式、生活環(huán)境、食物條件可能也是造成頭骨形態(tài)差異的原因。

長期鄰域分布的近緣種對所處生境產(chǎn)生適應(yīng)性進(jìn)化，會在體型大小、外形特征、骨骼形態(tài)上表現(xiàn)出差異[2-3,5]。楊學(xué)貴等[17]對分別來自秦嶺和邛崍山的社鼠(Niviventer confucianus)頭骨樣本進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)山系間的頭骨形態(tài)出現(xiàn)了一定程度的分化，但雌、雄個體間卻未產(chǎn)生顯著差異且具有較高的相似性。一項關(guān)于中國穿山甲(Manis pentadactyla)和馬來穿山甲(M. javanica)頭骨形態(tài)學(xué)研究顯示，兩者的長度變量存在顯著差異，即馬來穿山甲的頭骨顯著長于中國穿山甲，而且前者頭骨較細(xì)長，后者頭骨較短粗[13]。東北鼢鼠(Myospalax psilurus)與草原鼢鼠(M. aspalax)同屬鼢鼠亞科，是平顱鼢鼠屬僅有的兩個物種[18]，在內(nèi)蒙古，東北鼢鼠主要分布于東北部的草甸草原，草原鼢鼠主要分布于中部的典型草原[19-21]。在不同草地類型中的長期適應(yīng)性進(jìn)化塑造出怎樣的頭骨形態(tài)，產(chǎn)生的差異性在頭骨形態(tài)指標(biāo)方面如何表現(xiàn)？許多年來，東北鼢鼠與草原鼢鼠頭骨形態(tài)特征的差異仍停留在形態(tài)描述的階段[22]，在特征參數(shù)方面并無較為深入的比較分析。本研究選取兩種鼢鼠的顱全長、基長、腭長、顴寬、眶間寬等13 項具有代表性的頭骨形態(tài)特征指標(biāo)，并以體重作為協(xié)變量進(jìn)行比較分析，旨在明確東北鼢鼠和草原鼢鼠頭骨形態(tài)特征差異，為物種鑒定與動物分類補(bǔ)充形態(tài)學(xué)特征量化指標(biāo)，為近緣種鄰域分布進(jìn)化方式與多樣性的形成與維持提供重要依據(jù)。

1 研究區(qū)概況與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

取樣區(qū)域為東北鼢鼠和草原鼢鼠活動頻繁的天然草地區(qū)域。東北鼢鼠標(biāo)本的捕獲地位于內(nèi)蒙古呼倫貝爾市陳巴爾虎旗鄂溫克蘇木孟根諾爾嘎查，地理位置為119°57′ E, 49°55′ N，屬大興安嶺西麓丘陵向內(nèi)蒙古高原延伸的過渡區(qū)。年均氣溫(-1.5 ± 0.6) ℃，年均降水量(396 ± 165) mm，且集中在7 月-9 月，土壤類型為黑鈣土。植被是以貝加爾針茅(Stipa baicalensis)建群的草甸草原群落，優(yōu)勢種有地榆(Sanguisorba officinalis)、羊草(Leymus chinensis)、日 蔭 菅(Carex pediformis)， 并 伴 生 有 斜 莖 黃芪(Astragalus adsurgens)和山野豌豆(Vicia amoena)等[23]。

草原鼢鼠標(biāo)本的捕獲地位于內(nèi)蒙古錫林郭勒盟錫林浩特市南部的白銀庫倫牧場寶格達(dá)分牧場，地理位置為116°14′ E，43°26′ N，年均氣溫為(-0.4 ± 0.8)℃，年均降水量(88 ± 60) mm，土壤類型為栗鈣土，屬典型草原。植被主要有大針茅(Stipa grandis)、羊草(Leymus chinensis)、無芒雀麥(Bromus inermis)和披堿草(Elymus dahuricus)，其次還有篷子菜(Galium verum)、二裂委陵菜(Potentilla bifurca)、草地早熟禾(Poa pratensis)等[24]。

1.2 動物標(biāo)本采集

動物樣本采集于2019 年5 月，通過在洞道內(nèi)放置弓形夾“陷阱”捕獲東北鼢鼠34 只，草原鼢鼠17 只。依據(jù)體重指標(biāo)[25]和第三臼齒生長狀態(tài)[26-27]，選取東北鼢鼠成體共計26 只(8 ♀，18 ♂)，體重范圍259.65～463.78 g[28]；結(jié)合鼠體解剖所記錄的繁殖狀況及第三臼齒生長狀態(tài)，選取草原鼢鼠成體共計17 只(11 ♀，6 ♂)，體重范圍213.00～372.35 g。將捕獲的標(biāo)本全部乙醚麻醉后處死，自寰椎處分離頭部低溫保存用以制作頭骨標(biāo)本。頭骨標(biāo)本制備完畢后用小型記號筆標(biāo)注相應(yīng)編號以備形態(tài)測量使用。將符合選取條件的標(biāo)本進(jìn)行實驗ID 編號，用于數(shù)據(jù)分析。

1.3 頭骨形態(tài)數(shù)據(jù)測量

由于部分頭骨形態(tài)特征的定義并不一致，所以本研究統(tǒng)一采用夏霖等[29]提出的獸類頭骨測量標(biāo)準(zhǔn)作為測量依據(jù)。為了避免偶然誤差，頭骨形態(tài)數(shù)據(jù)的測量工作均由同一人完成。量度工具為電子游標(biāo)卡尺，精確度0.01 mm。本研究確定顱全長、基長、腭長、顴寬、眶間寬、齒隙長、鼻骨長、聽泡長、聽泡寬、上齒列長、下齒列長、后頭寬、下頜長13 個變量作為測量的基礎(chǔ)指標(biāo)。

1.4 兩種鼢鼠頭骨形態(tài)特征描述

1.4.1 東北鼢鼠頭骨形態(tài)特征

東北鼢鼠上頜骨背面觀(圖1a)呈現(xiàn)兩端收縮、中間膨大的結(jié)構(gòu)。顴弓拱形外擴(kuò)，向兩端逐漸收縮至吻端及后頭部；吻端窄長，鼻骨間骨縫處微微隆起，向兩邊下降，形成平滑的弧狀表面；冠狀縫呈波浪形；鼻骨后緣呈現(xiàn)“V”字型且僅有少量缺刻；頂嵴幾近橫直；后頭寬明顯短于顴寬。臼齒形態(tài)表現(xiàn)為M1內(nèi)側(cè)有兩個深內(nèi)凹角，第一內(nèi)凹角將M1第一橫葉的前內(nèi)側(cè)切成一個三角形，M2與M3形狀、大小近似[30](圖1b)。下頜骨粗壯，骨質(zhì)堅硬。

1.4.2 草原鼢鼠頭骨形態(tài)特征

草原鼢鼠上頜骨背面觀(圖1c)呈現(xiàn)后端大、前端小的特點。顴弓并無明顯外擴(kuò)，幾近豎直，于鼻骨后緣線水平處急劇收縮；吻端寬短，沿鼻骨前頜縫有下陷的兩條淺溝；冠狀縫呈弧形；鼻骨后緣平直且伴有較多數(shù)量的缺刻；頂嵴在與人字嵴交匯處形成彎曲；后頭寬與顴寬相近；臼齒形態(tài)表現(xiàn)為M1內(nèi)側(cè)僅有1 個深內(nèi)凹角，位于相當(dāng)3 個外側(cè)橫葉的中間位置，M3為二葉形[30](圖1d)；下頜骨較短，骨質(zhì)較脆。

圖1 東北鼢鼠與草原鼢鼠頭骨背面和腹面觀形態(tài)差異Figure 1 Microscope images of morphological differences in the dorsal side and ventral side of the skull

1.5 數(shù)據(jù)分析

運用SPSS 26.0 對形態(tài)指標(biāo)數(shù)據(jù)進(jìn)行分析。采用Shapiro-Wilk 檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)分布，在數(shù)據(jù)滿足正態(tài)分布的情況下，將兩個鼠種的各項頭骨形態(tài)指標(biāo)分為雌性和雄性兩個組別，以體重為協(xié)變量，使用協(xié)變量方差分析法對比種內(nèi)頭骨形態(tài)性別差異性。將雌性與雄性的形態(tài)參數(shù)合并后同樣用協(xié)變量方差分析法檢驗種間差異性，顯著性水平α = 0.05。應(yīng)用GraphPad Prism 8.2.1 對各項頭骨形態(tài)指標(biāo)與體重變化關(guān)系進(jìn)行回歸分析，并繪制散點圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 種內(nèi)性別間頭骨形態(tài)的方差分析

兩種鼢鼠頭骨雌、雄組形態(tài)衡度值如表1 所列。將體重作為協(xié)變量，對兩種鼢鼠的13 項指標(biāo)進(jìn)行種內(nèi)性別間的協(xié)變量方差分析。東北鼢鼠和草原鼢鼠的顱全長、基長、顴寬、眶間寬、齒隙長、聽泡寬、上齒列長、后頭寬、下頜長9 項指標(biāo)在種內(nèi)性別間無顯著差異(P＞ 0.05)。腭長和鼻骨長在草原鼢鼠種內(nèi)性別間差異顯著(P＜ 0.05)，在東北鼢鼠種內(nèi)性別間差異不顯著。聽泡長在東北鼢鼠種內(nèi)性別間差異顯著，在草原鼢鼠種內(nèi)性別間未見顯著差異。僅下齒列長在兩種鼢鼠種內(nèi)性別間均差異顯著。

表1 東北鼢鼠與草原鼢鼠頭骨形態(tài)指標(biāo)種內(nèi)性別間的差異Table 1 Sex-based differences in skull morphological parameters between Myospalax psilurus and Myospalax aspalax

2.2 兩種鼢鼠頭骨形態(tài)指標(biāo)的方差分析

兩種鼢鼠頭骨形態(tài)指標(biāo)的差異性分析如表2 所列。將13 組變量進(jìn)行協(xié)變量方差分析對比。結(jié)果表明，顱全長、基長、腭長、顴寬、眶間寬、齒隙長、鼻骨長、上齒列長、下齒列長、后頭寬、下頜長11項指標(biāo)在兩鼠種間均具有顯著性差異(P≤ 0.001)，聽泡長(P= 0.399)和聽泡寬(P= 0.274) 2 項指標(biāo)在兩種鼢鼠之間無顯著差異。東北鼢鼠眶間寬與聽泡寬的均值小于草原鼢鼠，除此兩項指標(biāo)外，其余指標(biāo)均表現(xiàn)為東北鼢鼠大于草原鼢鼠。

表2 兩種鼢鼠頭骨形態(tài)指標(biāo)的差異Table 2 Differences in skull morphological parameters between Myospalax psilurus and Myospalax aspalax

2.3 頭骨形態(tài)指標(biāo)與體重變化的關(guān)系

體重變化常被視作判斷年齡增長趨勢的一項重要指標(biāo)[25,31]，為了明確頭骨形態(tài)指標(biāo)作為判斷鼢鼠年齡變化依據(jù)的可行性，以及兩種鼢鼠之間各項指標(biāo)隨體重變化時存在的差異，將各項頭骨形態(tài)指標(biāo)與體重增長進(jìn)行線性回歸分析，結(jié)果顯示，東北鼢鼠的顱全長、基長、腭長、顴寬、眶間寬、齒隙長、上齒列長、下齒列長、后頭寬、下頜長10 項頭骨形態(tài)指標(biāo)與體重變化相關(guān)性顯著(P＜ 0.01) (圖2a-f、j-m)，僅3 項指標(biāo)即鼻骨長、聽泡長、聽泡寬與體重變化相關(guān)性不顯著(圖2g-i)。草原鼢鼠顱全長、基長、顴寬、齒隙長、上齒列長5 項數(shù)據(jù)指標(biāo)與體重變化相關(guān)性顯著(P＜ 0.01) (圖2a、b、d、f、j)，其余8 項指標(biāo)腭長、眶間寬、鼻骨長、聽泡長、聽泡寬、下齒列長、后頭寬、下頜長與體重變化相關(guān)性不顯著。兩鼠種間頭骨形態(tài)指標(biāo)隨體重的變化趨勢表明，東北鼢鼠9 項頭骨指標(biāo)均與體重增長呈顯著正相關(guān)關(guān)系，僅眶間寬為顯著負(fù)相關(guān)(R2= 0.372 0，P＜ 0.01)；草原鼢鼠顱全長、基長、顴寬等5 項數(shù)據(jù)指標(biāo)與體重增長呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系。

圖2 兩種鼢鼠頭骨形態(tài)指標(biāo)與體重增長的關(guān)系Figure 2 Relationship between skull morphological parameters and weight gain

3 討論

本研究通過對東北鼢鼠和草原鼢鼠頭骨的13項外部形態(tài)指標(biāo)進(jìn)行差異性分析，發(fā)現(xiàn)兩種鼢鼠在11 項指標(biāo)中產(chǎn)生差異。楊學(xué)貴等[17]認(rèn)為雖然社鼠不同地理種群雌、雄個體之間的頭骨形態(tài)指標(biāo)差異性不顯著，但在探討種群或個體的地理變異時性別因素的影響依舊不容忽視。故本研究在對兩種鼢鼠的種間差異進(jìn)行對比前，對13 項指標(biāo)分別在兩種鼢鼠種內(nèi)雌、雄間的差異性進(jìn)行了分析，在排除體重的影響后，部分指標(biāo)中表現(xiàn)出性別間的差異。其中下齒列長在草原鼢鼠和東北鼢鼠種內(nèi)性別間差異性顯著。這可能是由于雌、雄在食物限制條件下產(chǎn)生的選擇性形態(tài)分化，下齒列長與咀嚼食物的數(shù)量與時長有關(guān)[31]。本研究中雄性東北鼢鼠下齒列長的均值大于雌性，而草原鼢鼠雌、雄間該指標(biāo)的均值大小關(guān)系則相反。結(jié)合兩種鼢鼠棲息地的食物資源豐度及Noonan 等[32]的研究可以認(rèn)為，對于生活在草地生產(chǎn)力較高的草甸草原上的東北鼢鼠來說，食物資源相對充沛，雌性食物攝入數(shù)量或速度降低會減少其與后代之間的競爭。而對于生活在典型草原區(qū)的草原鼢鼠來說，雌性快速、大量的進(jìn)食才是能夠成功繁殖下一代的重要保障。

在種間比較的13 項指標(biāo)中，僅聽泡長與聽泡寬在東北鼢鼠與草原鼢鼠之間顯示差異不顯著，這可以在一定程度上說明二者在聽泡的單項水平上并未出現(xiàn)較大的分化。馬勇[33]認(rèn)為聽泡的大小同動物所居環(huán)境相關(guān)，聽泡越大則其所居環(huán)境越開闊。雖然兩者的分布區(qū)不同，但營地下生活時，聽覺器官所應(yīng)對的外部環(huán)境是均勻且一致的，聲音傳播的條件相似且具有一定的局限性，所以接受聲波的能力不會產(chǎn)生較大區(qū)別[34]。所以在聽泡的這兩項指標(biāo)上兩者并未產(chǎn)生較大差異。李裕冬等[35]對白腹鼠屬(Niviventer) 的幾個相似種進(jìn)行差異探討時得出的結(jié)論則相反，他們發(fā)現(xiàn)針毛鼠(Niviventer fulvescens)和社鼠的聽泡長指標(biāo)差異顯著。這可能是由于其研究對象為地上鼠，生活環(huán)境較為復(fù)雜多樣，所以聽泡這一聽覺器官在兩者之間產(chǎn)生差異同樣是合理的。

顱全長、基長、腭長、顴寬、眶間寬、齒隙長、鼻骨長、上齒列長、下齒列長、后頭寬、下頜長11 項指標(biāo)均在兩種鼢鼠間產(chǎn)生顯著性差異。與其他指標(biāo)略有不同的是，東北鼢鼠的眶間寬水平小于草原鼢鼠。在體重、其余頭骨度量指標(biāo)均大于草原鼢鼠的情況下，東北鼢鼠的眶間寬卻顯著的短于草原鼢鼠，這使得兩種鼢鼠眼區(qū)周圍的幾何結(jié)構(gòu)產(chǎn)生了分化，東北鼢鼠擁有了更大的眼部空間。這與蘇軍虎等[36]在高原鼢鼠(Eospalax baileyi)相關(guān)研究中的結(jié)論是一致的。他們認(rèn)為高原鼢鼠的不同種群之間出現(xiàn)了明顯的地理分化，其中眶間寬與緯度達(dá)到了顯著負(fù)相關(guān)，即緯度越高，眶間寬有變窄的趨勢。而這種變化趨勢的原因仍然有待于進(jìn)一步探索。東北鼢鼠棲息地緯度高于草原鼢鼠，且年均溫較低。同時，東北鼢鼠的體尺特征[22]和除眶間寬之外的12 項頭骨形態(tài)指標(biāo)均大于草原鼢鼠，這一現(xiàn)象也同貝格曼定律吻合[37]。此外，東北鼢鼠棲息地主要為草甸草原和林緣地區(qū)，此類地區(qū)土壤質(zhì)地較為松軟，而草原鼢鼠棲息于典型草原地區(qū)，土壤質(zhì)地較為緊實。野外觀察發(fā)現(xiàn)，草原鼢鼠在遍布碎石的土層中，同樣可以順利的進(jìn)行挖掘活動。Bar?iová等[38]認(rèn)為顱骨形狀的變化主要受棲息地類型和緯度梯度的影響，且顱骨的背側(cè)更具有可塑性，更易體現(xiàn)局部環(huán)境對頭骨形態(tài)變異產(chǎn)生的影響。由此可見，對不同棲息地環(huán)境及食物資源的適應(yīng)也會對兩種鼢鼠的頭骨形態(tài)進(jìn)行選擇性的塑造，故而在顱全長、基長、顴寬等指標(biāo)上產(chǎn)生差異。

由頭骨各項指標(biāo)與體重增長的線性回歸分析可知，兩鼠種的顱全長、基長、顴寬、齒隙長、上齒列長5 項指標(biāo)中所顯示的變化趨勢均為正相關(guān)，說明這些指標(biāo)對應(yīng)的部位并未由于已發(fā)育為成體而停滯生長。除兩種鼢鼠共同呈現(xiàn)的趨勢外，東北鼢鼠的腭長、下齒列長、后頭寬、下頜長、眶間寬同樣在成體時期隨體重的變化而發(fā)生變化。由此不難看出，東北鼢鼠在成體時期頭骨形態(tài)的變化較草原鼢鼠更為多樣。這可能是由于氣溫較為寒冷的地區(qū)，動物生長速率減緩，生長發(fā)育的周期較長[39-40]。故相較于草原鼢鼠來說，處于寒冷地區(qū)的東北鼢鼠生長發(fā)育的滯后效應(yīng)較為明顯，以致在已處于成體時期時頭骨仍有較多部位保持生長狀態(tài)。其中眶間寬的變化趨勢呈現(xiàn)隨體重增加而變小的趨勢，這在骨質(zhì)形成中是不常見的。曹珊珊等[41]在對哺乳動物的頭骨形態(tài)比較中提出眶間寬與動物的生活方式有關(guān)，且與顴寬的大小有一定的聯(lián)系，即顴寬越寬，眶間寬越窄。這與本研究得出的結(jié)論是一致的，在顴寬和眶間寬與體重的回歸分析中可見，東北鼢鼠的顴寬隨體重的增加而增大，眶間寬則相反。因為取食方式的限制，地下鼠頭骨背面所發(fā)生的形態(tài)變化與所處生境中土壤的硬度有關(guān)[42]，尤其表現(xiàn)在眶間寬的收縮減弱、鼻骨伸長、人字嵴擴(kuò)張及顱骨變窄，這是對土壤硬度和食物資源的長期適應(yīng)性進(jìn)化的結(jié)果。

由此得出，東北鼢鼠和草原鼢鼠在多個頭骨形態(tài)指標(biāo)中表現(xiàn)出差異。更有5 項指標(biāo)在兩種鼢鼠至成體時期仍保持生長狀態(tài)，東北鼢鼠生長部位較草原鼢鼠更為豐富，其眶間寬隨體重的增加而變窄。此外，基長這項指標(biāo)在與東北鼢鼠體重變化關(guān)系中呈現(xiàn)顯著的相關(guān)性且具有較高的擬合度(R2= 0.729 5)，可在今后作為生長發(fā)育狀況的判斷標(biāo)準(zhǔn)之一。草原鼢鼠的體重變化仍與顱全長保持較好的擬合度(R2=0.665 1)，同樣可以作為判斷標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行相關(guān)分析。

致謝：本研究得到內(nèi)蒙古自治區(qū)呼倫貝爾市草原工作站、錫林郭勒盟草原工作站的大力支持，感謝工作人員在野外工作中提供的幫助。野外數(shù)據(jù)采集過程中得到了冀超、張昊婷、孫珊珊、劉啟富等的協(xié)助，楊素文、紀(jì)羽、李鑫、楊可在數(shù)據(jù)分析過程中提供了寶貴的意見，在此表示最誠摯的謝意。