流溪河底棲動物功能攝食類群組成及其水生態(tài)指示作用

陳 慈,朱昆鵬,劉 玥,李佳旭,譚 穎,3,王 璐*

(1.廣東省水文局廣州水文分局，廣東 廣州 510150;2.暨南大學(xué)生態(tài)學(xué)系,廣東 廣州 510632；3.東北師范大學(xué)草地科學(xué)研究所植被生態(tài)科學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,吉林 長春 130024)

流溪河是廣州最重要的河流，被喻為廣州的“生命河”“母親河”。受水利建設(shè)、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)、城市化發(fā)展及旅游開發(fā)等因素影響，流域性人為活動影響加劇，從上游到下游正經(jīng)歷著大規(guī)模土地開發(fā)，河流生態(tài)條件與水質(zhì)面臨著進(jìn)一步退化的風(fēng)險[1-2]。流溪河生態(tài)保護(hù)是廣州市生態(tài)建設(shè)的重要內(nèi)容，也是廣州河長制建設(shè)中重要的部分，開展流溪河系統(tǒng)性的生態(tài)學(xué)研究是科學(xué)監(jiān)測與評估的基礎(chǔ)。

大型底棲動物是河流生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，其處于水生生物食物網(wǎng)的中間環(huán)節(jié)，在河流生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動中具有極其重要的作用[3]。同時，底棲動物多樣性高，分布廣，對環(huán)境因子反應(yīng)敏感，是河流生態(tài)系統(tǒng)健康評價的關(guān)鍵類群。底棲動物物種組成及多樣性已被廣泛應(yīng)用于河流生態(tài)系統(tǒng)研究及健康評價[4-5]。根據(jù)棲息地模板理論(habitat-templet)和景觀過濾假說(landscape filter assumption)[6-7]，棲息地作為環(huán)境的過濾器對生物的性狀進(jìn)行篩選，通過篩選的物種構(gòu)成當(dāng)?shù)厝郝?，因此探究底棲動物的性狀分布特征能更好地指示生境環(huán)境的變化。按照底棲動物攝食方式，底棲動物可劃分為撕食者、刮食者、濾食者、收集者和捕食者[8]。底棲動物功能攝食類群處于不同的營養(yǎng)級，能反映河流的食物資源狀況，體現(xiàn)河流生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)過程。根據(jù)底棲動物不同功能攝食類群的生態(tài)學(xué)特征構(gòu)建的功能評價指標(biāo)體系，能從物質(zhì)循環(huán)、物質(zhì)縱向輸送能力、沿岸物質(zhì)輸入及生境穩(wěn)定性等方面指示河流生態(tài)系統(tǒng)的功能健康[9-11]。相關(guān)評價指標(biāo)在國內(nèi)已有應(yīng)用，并被證明能很好地指示環(huán)境因子的變化[12-14]。

目前，流溪河底棲動物物種多樣性及底棲動物完整性評價研究已受到了地方政府和不少學(xué)者的關(guān)注[15-17]，為流溪河生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)完整性研究提供了一定的數(shù)據(jù)基礎(chǔ)。但研究多針對底棲動物群落物種組成特征及其生物評價作用，缺乏對底棲動物功能攝食類群組成及其水生態(tài)指示作用的關(guān)注。為了從生態(tài)系統(tǒng)功能角度進(jìn)一步評價流溪河生態(tài)系統(tǒng)健康狀況，本研究于2019年枯水期和豐水期分別對流溪河底棲動物進(jìn)行了系統(tǒng)性的采樣，同時測定環(huán)境理化因子，對底棲動物功能攝食類群的空間分布進(jìn)行分析，并應(yīng)用功能攝食類群對流溪河流域的生態(tài)系統(tǒng)健康狀況進(jìn)行判斷。本研究的開展可為流溪河水質(zhì)監(jiān)測與評估體系的建立和生態(tài)管理提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)與方法上的參考。

1 研究地概況及研究方法

1.1 研究地概況

流溪河位于廣州市北部，是廣州市重要的水源地之一。流溪河水系發(fā)源于從化呂田峰山，流經(jīng)從化區(qū)和白云區(qū)地區(qū)時匯入眾多溪流，在南崗口與白泥河匯合后注入珠江，流入南海。流溪河屬珠江三角洲水系，水系地理坐標(biāo)為113°10′12″～114°2′00″E，23°12′30″～23°57′36″N，流域干流全長171 km，總面積2 300 km2。流域地貌屬于華南臺地的一部分，為粵北山區(qū)與珠江三角洲平原的過渡地帶，東北高、西南低，上游為山區(qū)，間有小平原，良口以下主要為丘陵平原區(qū)。該流域?qū)偃A南亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，受季風(fēng)環(huán)流影響以及臨近南海的海洋調(diào)節(jié)，氣候溫濕，雨量充沛，年平均氣溫21.2℃，年平均降水量1 823.6 mm，每年4—9月為豐水期，10月至次年3月為枯水期，豐水期降雨量占全年的81.3%。

2019年，沿流溪河共設(shè)置13個采樣斷面(圖1)，采樣點(diǎn)覆蓋了流溪河上游的呂田河、玉溪水和黃龍帶水庫上游河段樣點(diǎn)(S1—S2主要受農(nóng)業(yè)和種植業(yè)污染影響，S3—S5主要受河道挖沙影響)、良口鎮(zhèn)和溫泉鎮(zhèn)所在的中游河段(S6—S9，主要受生活污染影響)以及城市化發(fā)展較快的下游河段(S10—S13，主要受生活污染和工業(yè)化污染影響)。

圖1 流溪河水質(zhì)與底棲動物采樣點(diǎn)的設(shè)置與分布

1.2 數(shù)據(jù)獲取

1.2.1生境數(shù)據(jù)獲取

1.2.2底棲動物數(shù)據(jù)獲取

分別于枯水期(2019年3月)和豐水期(2019年9月)，在所選斷面100 m范圍內(nèi)，使用40目的D型網(wǎng)(口徑25 cm×25 cm)對底棲動物樣品進(jìn)行采集。采集時先用D型網(wǎng)在岸邊刮取、攪動水生植物，采集其上的底棲動物，再將D型網(wǎng)放置于水流的下方，在水流上方清洗較大的石塊，然后攪動其底質(zhì)，使底棲動物流入網(wǎng)中。在現(xiàn)場使用40目篩網(wǎng)過濾樣品，將網(wǎng)內(nèi)所有采集物裝入塑料封口袋內(nèi)，加入75%的酒精保存，帶回實(shí)驗(yàn)室。在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)采用人工挑揀的方法在托盤中將底棲動物挑揀出，裝入50 mL塑料瓶中，同時加入75%酒精溶液固定保存樣品。在體視顯微鏡下，對采集到的底棲動物進(jìn)行鑒定、計數(shù)，分類鑒定工作盡量鑒定到屬級水平，分類鑒定參考相關(guān)書目[18-19]。結(jié)合現(xiàn)有的文獻(xiàn)資料[7,20]對流溪河底棲動物功能攝食類群進(jìn)行劃分。

1.3 數(shù)據(jù)分析

對環(huán)境數(shù)據(jù)進(jìn)行主成分(PCA)分析以了解采樣點(diǎn)之間在水體理化性質(zhì)上的差異。考慮環(huán)境變量的量綱差異，分析前對環(huán)境變量進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理。并采用單因素方差分析探究不同河段間環(huán)境因子的差異。采用Two-way PERMANOVA分析上、中和下游間及不同水期間底棲動物群落組成的差異。采用雙因素方差分析探究流溪河底棲動物各功能攝食類群相對豐度及豐度在枯水期和豐水期之間及上、中和下游之間差異。采用冗余分析(Redundancy analysis，RDA)探究底棲動物功能攝食類群群落組成與環(huán)境因子關(guān)系，并使用前向選擇篩選統(tǒng)計顯著的環(huán)境因子。物種數(shù)據(jù)采用底棲動物功能攝食類群相對豐度，并對數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)g(X+1)轉(zhuǎn)換。同時采用層次分割的方法[21]，獲得每個解釋變量(環(huán)境因子)所分配的解釋率。

參照Merritt等[9]和Cummins等[10]提出的生態(tài)系統(tǒng)功能屬性指標(biāo)體系，從自養(yǎng)作用/異養(yǎng)作用、粗顆粒有機(jī)物/細(xì)顆粒有機(jī)物、懸浮有機(jī)物/沉積有機(jī)物、生境穩(wěn)定性和下行效應(yīng)控制能力方面，應(yīng)用底棲動物功能特征參數(shù)對流溪河流域生態(tài)系統(tǒng)功能的現(xiàn)狀進(jìn)行評價。使用的底棲動物數(shù)據(jù)為各類群的豐度。生態(tài)系統(tǒng)屬性指標(biāo)及評價標(biāo)準(zhǔn)見表1。

表1 大型底棲動物功能攝食類群及其表征的生態(tài)系統(tǒng)屬性

數(shù)據(jù)分析在R 3.4.3軟件中完成，采用主要軟件包為vegan和rdacca.hp，具體的R程序運(yùn)行指令詳見Borcard 等[22]。

2 結(jié)果與分析

2.1 環(huán)境特征

對環(huán)境因子進(jìn)行PCA分析，排序結(jié)果見圖2。根據(jù) PCA 雙序圖上采樣點(diǎn)的分布來看，上游樣點(diǎn)和中游樣點(diǎn)的環(huán)境因子差異不大，它們多數(shù)分布在排序圖的同一側(cè)，營養(yǎng)鹽、濁度、電導(dǎo)率處于較低水平水平，河寬較小，流速較高;而大多數(shù)下游采樣點(diǎn)分布在排序圖的另一側(cè)，營養(yǎng)鹽、濁度、電導(dǎo)率處于較高水平，流速較低。單因素方差分析結(jié)果也表明， 下游河段的營養(yǎng)鹽、水溫和河寬等顯著高于上游和中游河段(表2)。

圖2 采樣點(diǎn)和環(huán)境因子在PCA排序圖上的分布

表2 上中下游河段差異顯著的環(huán)境因子(平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差)及其單因素方差分析結(jié)果

2.2 底棲動物功能攝食類群組成

本次調(diào)查共采集到大型無脊椎底棲動物1 037頭，隸屬于8綱，19目，43科，59屬。其中，水生昆蟲相對豐度最高，達(dá)68.56%；其次為前鰓亞綱、腹足綱、雙殼綱和甲殼綱，相對豐度分布為9.16%、8.78%、6.56%及5.30%；寡毛綱、蛭綱和瓣鰓綱類群相對豐度較低，分別為0.77%、0.48%及0.39%。Two-way Permanova分析結(jié)果表明底棲動物群落組成在枯水期和豐水期間差異不大(F=0.946，P=0.403)，但在上、中和下游樣點(diǎn)間差異顯著(F=1.287，P=0.021 6)?？菟谏嫌螛狱c(diǎn)采集到的主要優(yōu)勢類群為搖蚊科、四節(jié)蜉屬、蓋蝽屬和短溝蜷屬類群；中游樣點(diǎn)采集到的主要優(yōu)勢類群為搖蚊科、河蜆、泥甲科、蘿卜螺屬和狹口螺屬類群；下游樣點(diǎn)采樣采集到的優(yōu)勢類群為搖蚊科類群。豐水期上游采集到的主要優(yōu)勢類群為搖蚊科、四節(jié)蜉屬、龍虱屬、鞘蛾科類群；中游樣點(diǎn)采集到的主要優(yōu)勢類群為搖蚊科、河蜆、細(xì)蜉屬和田螺屬類群；下游采樣點(diǎn)采集到的主要優(yōu)勢類群為搖蚊科類群。

在底棲動物功能組成方面，流溪河底棲動物以收集者為主要類群，相對豐度達(dá)58.73%；其次為刮食者和捕食者，相對豐度分別為13.43%和14.95%；濾食者和撕食者較少，相對豐度僅占2.80%和0.10%?？菟诤拓S水期各樣點(diǎn)底棲動物功能攝食類群組成見圖3、4，多數(shù)樣點(diǎn)功能攝食類群為3～4個，少數(shù)樣點(diǎn)為1～2個，枯水期下游樣點(diǎn)13未采集到底棲動物。各功能攝食類群相對豐度在上、中和下游樣點(diǎn)間及2個水期間均無顯著差異。對底棲動物功能攝食類群豐度的時空動態(tài)進(jìn)行分析(表3)，結(jié)果表明中游收集者豐度在枯水期高于豐水期(F=3.279，P=0.085)；上游捕食者豐度在枯水期高于豐水期(F=3.675，P=0.07)?？菟诓妒痴咴诓煌佣伍g差異顯著(F=4.812，P=0.02)，表現(xiàn)為上游顯著高于中游和下游。

表3 大型底棲動物功能攝食類群豐度

圖3 各樣點(diǎn)底棲動物功能攝食類群相對豐度

圖4 底棲動物功能攝食類群與環(huán)境變量的冗余分析的排序

2.3 環(huán)境因子對底棲動物群落的影響

對2次采樣的底棲動物功能群落組成與環(huán)境因子進(jìn)行RDA分析，向前選擇表明在枯水期，影響底棲動物群落結(jié)構(gòu)的主要環(huán)境因子為流速(Vel)和氨氮(NH3-N)，對流溪河枯水期功能攝食類群群落結(jié)構(gòu)變異的解釋率為14.5%；其中，氨氮的解釋率為9.24%，流速的解釋率占5.24%。在豐水期，影響底棲動物群落結(jié)構(gòu)的主要環(huán)境因子為二氧化硅(SiO2)和流速(Vel)含量，對群落結(jié)構(gòu)變異的解釋率為11.7%，其中二氧化硅解釋率為11%，流速解釋率為0.7%。

2.4 基于底棲動物功能攝食類群參數(shù)的流溪河生態(tài)系統(tǒng)評價

圖5表述了流溪河在豐水期和枯水期各樣點(diǎn)功能攝食類群所表征的生態(tài)系統(tǒng)屬性。由自養(yǎng)作用/異養(yǎng)作用參數(shù)可見，除個別樣點(diǎn)外，流溪河大部分樣點(diǎn)參數(shù)低于閾值，處于異養(yǎng)狀態(tài)。粗顆粒有機(jī)物/細(xì)顆粒有機(jī)物參數(shù)可見流溪河流域所有樣點(diǎn)均低于閾值，處于不健康狀態(tài)。在懸浮有機(jī)物/沉積有機(jī)物參數(shù)方面，除豐水期上游和中游的個別樣點(diǎn)外，總體上低于閾值，處于不健康狀態(tài)。在下行效應(yīng)控制能力方面，一些上游樣點(diǎn)高于閾值，處于調(diào)控能力不健康狀態(tài)；中游和下游多數(shù)樣點(diǎn)低于閾值，處于健康狀態(tài)。在生境穩(wěn)定性方面，除上游挖沙河段樣點(diǎn)3、4及中游樣點(diǎn)8外，總體上處于穩(wěn)定或近穩(wěn)定狀態(tài)。

圖5 流溪河各樣點(diǎn)底棲動物功能攝食類群參數(shù)

續(xù)圖5 流溪河各樣點(diǎn)底棲動物功能攝食類群參數(shù)

3 討論

底棲動物群落功能攝食類群對研究河流生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能組成具有重要的作用。河流連續(xù)體理論認(rèn)為河流從源頭到河口是連續(xù)、統(tǒng)一的，有機(jī)物數(shù)量、資源分配和底棲動物功能攝食類群沿河縱向連續(xù)[23]。在本次調(diào)查中，流溪河從上游到下游采樣點(diǎn)上的功能攝食類群組成均存在缺失，表明人為干擾已嚴(yán)重破壞了流溪河底棲動物的營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)。但底棲動物功能攝食類群組成在枯水期和豐水期間差異不顯著，指示了底棲動物營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)的季節(jié)間穩(wěn)定性。

撕食者以外源有機(jī)物和水生植被為食物來源，將粗顆粒有機(jī)物(CPOM)分解為細(xì)顆粒有機(jī)物(FPOM)，能為收集者和濾食者提供食物來源[24]。撕食者多為敏感類群，對食物及環(huán)境變化反映敏感。根據(jù)河流連續(xù)體理論，上游低級別河段底棲動物功能攝食類群以撕食者占優(yōu)勢[23]。而流溪河流域采集到的撕食者豐度極低，大部分樣點(diǎn)撕食者缺失，反映了食物來源的缺乏及生境的不適宜。自然環(huán)境條件往往和人為干擾共同影響底棲動物的群落構(gòu)建[25-26]。撕食者多為喜涼物種，普遍認(rèn)為熱帶亞熱帶地區(qū)撕食者豐度和多樣性較低[27]，這也是流溪河流域采集到的撕食者較少的原因。刮食者以附著藻類為主要食物來源，較多地出現(xiàn)在中游水面開闊、有充足陽光照射的生境中[23]。本研究在流溪河上游采集到的底棲動物中刮食者較多，表明上游生境較適宜刮食者生存。濾食者過濾細(xì)顆粒有機(jī)物為食，多棲息于流速較急的生境中。目前流溪河上共建有小型電站14座，并修建了11個攔河壩(圖1)，一些河段存在非自然斷流是導(dǎo)致這一結(jié)果的主要原因。如：東坑二級電站下游樣點(diǎn)S4(上游樣點(diǎn))、塘下壩下樣點(diǎn)S10(中游樣點(diǎn))和人和壩下樣點(diǎn)S12(下游樣點(diǎn))均為非自然斷流，枯水期和豐水期均未采集到濾食者類群。收集者對環(huán)境的適應(yīng)性較強(qiáng)，是流溪河流域中最為優(yōu)勢的類群。但上、中和下游樣點(diǎn)采集到的優(yōu)勢收集者類群存在差異，上游樣點(diǎn)中采集到的收集者以中耐污類群四節(jié)蜉及耐污類群搖蚊為主要的優(yōu)勢類群，中游樣點(diǎn)以中耐污類群河蜆及耐污類群搖蚊為主要的優(yōu)勢類群，而下游樣點(diǎn)耐污染類群搖蚊科為絕對優(yōu)勢類群，這也與流溪河下游水質(zhì)污染最嚴(yán)重的生境環(huán)境條件相一致。

底棲動物群落組成很大程度上受到水體環(huán)境因子的影響。枯水期流速是影響底棲動物功能攝食類群分布的關(guān)鍵環(huán)境因子，其解釋率達(dá)14.5%(圖4a)。底棲動物，尤其是對水流流動性需求較高的濾食者，與流速呈顯著正相關(guān)。流溪河流域內(nèi)多個電站和攔河壩影響了河流的流動性，是導(dǎo)致這一結(jié)果的主要原因。以往大量研究結(jié)果表明氮磷元素及有機(jī)物含量高會引起河流水體富營養(yǎng)化，導(dǎo)致某些底棲動物類群消失，耐污種成為優(yōu)勢物種[18,28]。在本研究中，NO3含量對枯水期底棲動物群落分布的解釋率達(dá)9.24%，且其與以敏感類群為主的撕食者和刮食者豐度呈顯著負(fù)相關(guān)。譚穎等[15]對2018年流溪河底棲動物物種組成與環(huán)境因子關(guān)系的研究已指出NO3是影響枯水期流溪河底棲動物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)鍵環(huán)境因子，本研究從功能攝食類群組成的角度進(jìn)一步證實(shí)了這一結(jié)果。在豐水期，由于降水量的增加稀釋了水體化學(xué)物質(zhì)的含量，氮磷元素含量不再顯著影響底棲動物的分布。此時，SiO2成為關(guān)鍵環(huán)境因子。SiO2能影響底棲硅藻的生長，可能通過影響藻類生長間接影響底棲動物[29]。這一結(jié)果也與譚穎等[15]的研究結(jié)果一致。雖然2個水期環(huán)境因子對底棲動物群落分布的解釋率都較低(枯水期14.5%、豐水期11.7%)，但較低的群落影響因子解釋率在淡水生態(tài)學(xué)研究中是普遍現(xiàn)象[30-31]。后續(xù)研究會增加測定的環(huán)境因子參數(shù)(例如重金屬含量等)，進(jìn)一步探討環(huán)境因子對底棲動物功能攝食類群的影響。

底棲動物功能攝食類群的組成也指示了生境的健康狀況。上游較低的撕食者豐度，但較高的刮食者豐度，指示了河流郁閉度低、河岸帶受損的特征。粗顆粒有機(jī)物/細(xì)顆粒有機(jī)物參數(shù)進(jìn)一步指示了流溪河流域河岸帶處于不健康狀態(tài)。流溪河流域大部分樣點(diǎn)濾食者缺失，懸浮有機(jī)物/沉積有機(jī)物參數(shù)也低于閾值，指示了流溪河流域連通性差，縱向運(yùn)輸能力不健康的特征。捕食者以其他類群底棲動物為食，上游樣點(diǎn)捕食者豐度較高導(dǎo)致樣點(diǎn)的下行作用調(diào)控能力過強(qiáng)，處于不健康狀態(tài)，指示了營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)的不健康。此外，流溪河流域采樣點(diǎn)生境穩(wěn)定性的最低值出現(xiàn)在受挖沙干擾影響的玉溪水河段(樣點(diǎn)3、4)，指示了挖沙對河流生境穩(wěn)定性的顯著影響。

隨著中國河長制建設(shè)的推進(jìn)，河流生態(tài)系統(tǒng)的健康狀況日益受到重視?，F(xiàn)階段，中國的河流監(jiān)測與評價也正在從單純的物理化學(xué)指標(biāo)監(jiān)測和限值達(dá)標(biāo)的評價體系，向基于保護(hù)河流水生態(tài)完整性為目標(biāo)的多要素多指標(biāo)的綜合監(jiān)測評價體系發(fā)展，底棲動物已經(jīng)被納入河流水生物監(jiān)測的重要指標(biāo)。生態(tài)系統(tǒng)完整性包括結(jié)構(gòu)完整性和功能完整性[32]。林羅敏等[16]和劉帥磊等[17]通過構(gòu)建底棲動物完整性評價指數(shù)從生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)角度初步對流溪河進(jìn)行了生態(tài)評價。本文則通過底棲動物功能攝食類群參數(shù)，從功能屬性方面對流溪河進(jìn)行了生態(tài)評價。本研究使用的底棲動物功能攝食類群參數(shù)較好地指示了流溪河生態(tài)系統(tǒng)的功能健康狀況，可見底棲動物功能攝食類群參數(shù)可應(yīng)用于流溪河生態(tài)監(jiān)測，應(yīng)納入河流生態(tài)監(jiān)測的指標(biāo)。此外，應(yīng)用的評價標(biāo)準(zhǔn)是Cummins等[10]基于溫帶地區(qū)河流研究得出的，其在熱帶亞熱帶地區(qū)評價標(biāo)準(zhǔn)的劃定有待進(jìn)一步探究和考量。今后可在流溪河所屬的珠江水系的上游，選擇無或受輕度干擾的溪流調(diào)查底棲動物功能攝食類群組成，構(gòu)建適合中國南亞熱帶地區(qū)的河流底棲動物功能攝食類群評價參數(shù)標(biāo)準(zhǔn)，為后續(xù)流域的監(jiān)測及修復(fù)提供理論依據(jù)及指導(dǎo)標(biāo)準(zhǔn)。

4 結(jié)論

流溪河流域底棲動物以收集者、刮食者和捕食者為主，濾食者和撕食者較少。流速、營養(yǎng)鹽、SiO2是影響底棲動物功能攝食類群組成的關(guān)鍵環(huán)境因子。流溪河生態(tài)保護(hù)應(yīng)注意河岸帶植被恢復(fù)、減少挖沙干擾、減少水質(zhì)污染并恢復(fù)河流連通性。底棲動物功能攝食類群參數(shù)能很好地指示流溪河流域的健康狀況，應(yīng)被納入河流生態(tài)監(jiān)測的指標(biāo)。