異色瓢蟲色斑亞型差異性研究進(jìn)展

肖 達(dá)，田仁斌，陳 旭，吳萌萌，徐慶宣，張君明，臧連生，王 甦*

（1. 北京市農(nóng)林科學(xué)院植物保護(hù)研究所，北京 100097；2. 吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，長(zhǎng)春 130118；3. 貴州大學(xué)綠色農(nóng)藥與農(nóng)業(yè)生物工程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，貴陽(yáng) 550025）

異色瓢蟲Harmonia axyridis(Pallas)，屬于鞘翅目Coleoptera瓢蟲科Coccinellidae，是重要的捕食性瓢蟲之一，對(duì)蚜蟲、葉螨、蚧殼蟲等農(nóng)林害蟲具有很強(qiáng)的捕食能力[1,2]。除了作為捕食性天敵昆蟲受到廣泛的關(guān)注外，其鞘翅色斑多樣性也是昆蟲遺傳學(xué)和生理學(xué)的研究熱點(diǎn)。異色瓢蟲鞘翅色斑類型非常豐富，據(jù)不完全統(tǒng)計(jì)其色斑類型可以多達(dá)200種[3]。異色瓢蟲鞘翅主要由黑色或黃色作為底色，鑲嵌以黃色或黑色點(diǎn)狀色斑，根據(jù)鞘翅底色可以將其簡(jiǎn)單分為黑底型（melanic）和黃底型（succinic）[4,5]。1924年，進(jìn)化遺傳學(xué)家 Theodosius Dobzhansky 對(duì)來自亞洲東部的2000多個(gè)異色瓢蟲樣本進(jìn)行研究，進(jìn)一步細(xì)化并提出了基于鞘翅色斑分化的4種亞型：即黃底型succinea（f.succinea, f.frigida, f.19-signata）、黑底花斑型axyridis、黑底窗型（f.spectabilis, f.conspicua）和黑緣型（f.transversifacia, f.aulica）等[6,7]。在此基礎(chǔ)上Dobzhansky推測(cè)了異色瓢蟲鞘翅色斑多樣性是受遺傳調(diào)控的，同時(shí)環(huán)境因素也會(huì)影響色斑亞型出現(xiàn)的頻率。通過進(jìn)化、遺傳、生理生化等方面的研究，研究人員發(fā)現(xiàn)異色瓢蟲復(fù)雜的種內(nèi)多樣化具有重要的遺傳、生理和進(jìn)化意義[4,8]。本文從遺傳和生理角度闡述色斑多樣性形成的內(nèi)在原因，并系統(tǒng)闡述了異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體在地理分布、捕食能力、選型交配以及環(huán)境脅迫反應(yīng)等方面的差異性。

1 種內(nèi)表型差異性內(nèi)在機(jī)制

昆蟲表型多樣性的遺傳機(jī)制研究是生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生物學(xué)中的熱點(diǎn)。20世紀(jì)初，現(xiàn)代實(shí)驗(yàn)生物學(xué)奠基人Thomas Hunt Morgan證明基因在染色體上是線性排列之后，許多遺傳學(xué)家開始對(duì)異色瓢蟲色斑多樣性的遺傳機(jī)制進(jìn)行解析[9,10]。

1.1 遺傳機(jī)制

1899年，日本昆蟲學(xué)家Nawa[11]首次對(duì)異色瓢蟲成蟲鞘翅色斑多樣性和遺傳基礎(chǔ)進(jìn)行討論。1924年，蘇聯(lián)進(jìn)化遺傳學(xué)家 Dobzhansk[6]研究并報(bào)道了異色瓢蟲鞘翅產(chǎn)生色斑多樣性是受基因控制的，同時(shí)環(huán)境因素（氣候）會(huì)影響色斑型出現(xiàn)的比例。1925年，日本昆蟲學(xué)家Komai從Morgan實(shí)驗(yàn)室引入遺傳學(xué)研究方法后，多位學(xué)者便將目光投向了異色瓢蟲的遺傳學(xué)研究。Hosino在Komai實(shí)驗(yàn)室通過雜交試驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)異色瓢蟲4種主要色斑亞型（succinea，axyridis，spectabilis，conspicua）與同一基因位點(diǎn)有關(guān)，而且4種色斑亞型和其他次要色斑型對(duì)應(yīng)著不同的等位基因，并且這些等位基因與單個(gè)遺傳位點(diǎn)緊密相關(guān)，Komai將此基因位點(diǎn)稱為“h”位點(diǎn)[7,12-14]。我國(guó)著名遺傳學(xué)家談家楨先生指出異色瓢蟲不同等位基因的雜合個(gè)體鞘翅色斑型表現(xiàn)出一種有趣的“mosaicism”現(xiàn)象，在雜交遺傳試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)純合親本鞘翅只要有黑色，雜合子代也會(huì)在同一位置出現(xiàn)黑色，也就是黑色相對(duì)黃色占顯性，他將這種遺傳方式命名為“鑲嵌顯性遺傳”[5,15,16]。近年來，隨著基因測(cè)序技術(shù)的發(fā)展，加速推動(dòng)了異色瓢蟲色斑多樣性的遺傳機(jī)制解析工作[7]。2018年，日本和法國(guó)的研究團(tuán)隊(duì)幾乎同時(shí)報(bào)道了異色瓢蟲色斑多樣性的遺傳進(jìn)化機(jī)制。他們分別進(jìn)行了異色瓢蟲全基因測(cè)序分析，選取了與昆蟲翅（或體壁）發(fā)育相關(guān)的基因進(jìn)行RNAi篩選和免疫組化分析，最終挖掘出GATA轉(zhuǎn)錄因子Pannier基因，該基因與異色瓢蟲色斑多樣性的進(jìn)化發(fā)育具有相關(guān)性。轉(zhuǎn)錄因子Pannier基因位于h基因座上，研究發(fā)現(xiàn)其第一個(gè)內(nèi)含子序列遠(yuǎn)長(zhǎng)于其他昆蟲，其中約有50 kbp片段在異色瓢蟲4個(gè)常見亞型（succinea，axyridis，spectabilis，conspicua）之間具有明顯的差異，進(jìn)一步研究證實(shí)Pannier第一內(nèi)含子區(qū)的順式調(diào)控差異是異色瓢蟲種內(nèi)4種主要色斑亞型形成的首要原因，并推測(cè)第一內(nèi)含子區(qū)域每一次染色體倒置都會(huì)產(chǎn)生一個(gè)新的色斑亞型[3,8,17]。

1.2 生理機(jī)制

異色瓢蟲鞘翅色斑展現(xiàn)出紅色（黃色）與黑色鑲嵌的模式。談家楨[18]先生認(rèn)為異色瓢蟲鞘翅表型的變異是黑色素與非黑色素（類胡蘿卜素衍生物）的分布范圍與布局的變更引起的。紐約州立大學(xué)特魯教授研究認(rèn)為異色瓢蟲鞘翅顏色的變異可能是昆蟲表皮的黑化現(xiàn)象[19]。日本岡崎國(guó)立基礎(chǔ)生物學(xué)研究所的研究團(tuán)隊(duì)針對(duì)異色瓢蟲鞘翅色素沉積的過程做了更為細(xì)致的研究，結(jié)果表明異色瓢蟲鞘翅上類胡蘿卜素和黑色素的基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)在其化蛹之后80 h左右開始啟動(dòng)，首先類胡蘿卜素合成并積累在鞘翅靠近腹部一側(cè)相對(duì)較厚的上皮細(xì)胞中，隨后黑色素合成并積累在鞘翅靠近背部一側(cè)相對(duì)較薄的上皮細(xì)胞中，與紅色區(qū)域鑲嵌互補(bǔ)，具體的表現(xiàn)是，在獲得鞘翅區(qū)域面積等信息后（圖1A），會(huì)促使Pannier基因在鞘翅未來顯示黑色區(qū)域高表達(dá)（圖1B），在此區(qū)域，Pannier可以促進(jìn)黑色素的表達(dá)，抑制類胡蘿卜素的積累（圖1C），從而形成模式眾多的鞘翅斑型[7,8,17]。因此，我們可以看出黑色素合成部位的差異是產(chǎn)生色斑亞型的主要原因。

圖1 異色瓢蟲鞘翅色斑形成示意圖Fig. 1 Schematic diagram of elytra colour pattern formation in Harmonia axyridis

目前，昆蟲表皮的黑色素合成途徑相對(duì)清晰且保守，黑色素合成的起始底物為酪氨酸（tyrosine），首先酪氨酸在酪氨酸羥化酶（tyrosine hydroxylase, TH）作用下合成 3,4-二羥基苯丙氨酸（多巴）（3,4-dihydroxyphenylalanine, DOPA），多巴可以直接被酚氧化酶（phenoloxidase）氧化生成多巴黑色素（DOPA melanin）。除此之外，多巴還可以被多巴脫羧酶（DOPA decarboxylase, DDC）催化生成多巴胺（dopamine），然后多巴胺再經(jīng)酚氧化酶氧化成多巴胺黑色素（dopamine melanin）[19]。在此基礎(chǔ)上，本研究團(tuán)隊(duì)以黑色素合成途徑中重要轉(zhuǎn)化酶TH和DDC為切入點(diǎn)，利用基因沉默技術(shù)（RNAi）分別將其抑制表達(dá)并從表觀角度揭示異色瓢蟲黑化途徑，結(jié)果表明多巴胺黑色素（dopamine melanin）合成途徑是異色瓢蟲鞘翅黑化的主要途徑[20,21]。昆蟲表皮的鞣化過程包含色素沉積和骨化過程[22]。有研究表明，異色瓢蟲黑色素合成的底物多巴胺還可以與天冬氨酸（aspartate）經(jīng)天冬氨酸脫羧酶（aspartate decarboxylase, ADC）催化生成的產(chǎn)物β-丙氨酸（β-alanine）結(jié)合，在 N-β-乙酰多巴胺（N-β-alanyldopamine, NBAD）合成酶（ebony）作用下生成NBAD，參與昆蟲表皮骨化，抑制天冬氨酸-β-丙氨酸通路上HaADC和Haebony基因的表達(dá)，會(huì)引起底物多巴胺積累，使得異色瓢蟲蛹體壁黑色加深。此外，溫度升高會(huì)引起HaADC和Haebony基因的表達(dá)量升高，導(dǎo)致多巴胺被過多的催化生成NBAD，引起多巴胺黑色素含量降低。這也是異色瓢蟲黃底型個(gè)體經(jīng)過高溫處理后，鞘翅黑色斑點(diǎn)面積變小的原因[23,24]。

2 地理分布

異色瓢蟲的原產(chǎn)地為亞洲，其分布從西部的阿爾泰山脈延伸到東部的太平洋海岸，從北部的西伯利亞南部延伸到中國(guó)南部[1,25]。異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體出現(xiàn)的頻率與其所在的地理環(huán)境因素具有相關(guān)性[26]。從全球范圍來看，異色瓢蟲在原產(chǎn)地亞洲中部及東部地區(qū)以黑底型（spectabilis，conspicua，axyridis）為主，其中conspicua在日本異色瓢蟲種群所占比例最高，axyridis在西伯利亞的東部太平洋沿岸和中國(guó)非常罕見。異色瓢蟲在其引入地北美地區(qū)則以黃底型為主[25,27,28]。在我國(guó)異色瓢蟲色斑類型與緯度存在一定相關(guān)性，黃底型個(gè)體在高緯度地區(qū)種群中的比例高于低緯度地區(qū)[29-31]。針對(duì)我國(guó)內(nèi)蒙古、山西、湖北、云南和四川5個(gè)?。ㄗ灾螀^(qū)）的異色瓢蟲種群調(diào)查結(jié)果顯示，黃底型個(gè)體比例顯著高于黑底型，黑底型中黑緣型（aulica）個(gè)體所占比例最低，內(nèi)蒙古自治區(qū)黃底型個(gè)體所占比例顯著高于其他 4個(gè)省份，在內(nèi)蒙古賀蘭山地區(qū)共發(fā)現(xiàn)11個(gè)黃底亞型，按比例從多到少依次為：19斑亞型、16斑亞型、黃底無斑亞型、2斑亞型、18斑亞型、4斑亞型、10斑亞型、12斑亞型、14斑亞型、8斑亞型、6斑亞型。其中黃底十九斑（19-signata）個(gè)體所占比例最高為28.77 %[32]。

有研究報(bào)道異色瓢蟲黃底型和黑底型個(gè)體對(duì)氣候變化會(huì)產(chǎn)生不同的生理反應(yīng)，因此推斷異色瓢蟲基于地理分布的表型差異性與氣候因素具有一定的相關(guān)性[12]。在韓國(guó)大田（Daejon）和忠南（Chungnam）地區(qū)的越冬種群中黃底型個(gè)體的比例約為90%，而實(shí)驗(yàn)室種群中則是以黑底型個(gè)體為主[33]。我國(guó)異色瓢蟲不同色斑亞型的分布與氣候因素也表現(xiàn)出相關(guān)性，即自西向東黃底型個(gè)體的比例逐漸增多，而自北向南黃底型比例逐漸減少，黑底型逐漸增多[18]。2011年，本研究團(tuán)隊(duì)針對(duì)我國(guó)東北地區(qū)異色瓢蟲越冬種群調(diào)查結(jié)果顯示，黃底型個(gè)體的數(shù)量是黑底型的2倍以上[34]，進(jìn)一步分析推斷濕度在異色瓢蟲地理分布上起著重要作用，干燥的環(huán)境益于黃底型個(gè)體繁衍，而黑底型更適合在濕潤(rùn)的環(huán)境中生活。

3 生物學(xué)特性

異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體在生物學(xué)參數(shù)方面存在一定的差異性。有研究報(bào)道，在（25±1）℃，相對(duì)濕度65%±2%，光周期16L:8D條件下，黃底型（succinea）和黑底型（spectabilis）個(gè)體的存活時(shí)間無顯著差異，但succinea個(gè)體的世代周期較短，間接說明succinea的潛在種群增長(zhǎng)率高于spectabilis[35]。在針對(duì)兩窗黑緣型（aulica）和全黑型（nigra）個(gè)體的研究發(fā)現(xiàn)，aulica個(gè)體的壽命長(zhǎng)于nigra個(gè)體。除一齡幼蟲外，aulica其他齡期幼蟲，蛹和成蟲體質(zhì)量明顯高于nigra，盡管這兩種亞型的異色瓢蟲在各齡期體質(zhì)量增加情況（即蛻皮第一天體質(zhì)量到最大體質(zhì)量差值）無顯著差異，但除雌性成蟲外，其他各齡期的aulica對(duì)蚜蟲消耗量顯著高于nigra[36]。

異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體的繁殖能力也存在一定差異，例如：Serpa等[37]對(duì)異色瓢蟲五種亞型（succineas0，succineas9，conspicua，nigra，aulica）的生殖力進(jìn)行比較，發(fā)現(xiàn)較為稀有的nigra和aulica亞型的生殖力低于常見的succinea和conspicua亞型。有研究報(bào)道，異色瓢蟲繁殖能力差異性與獵物種類有關(guān)。在不考慮獵物種類的情況下，兩窗黑緣型（aulica）個(gè)體的生殖力、繁殖力以及卵的孵化率均顯著高于全黑型（nigra）。在飼喂甜菜蚜Aphis fabaeScopoli或桃蚜Myzus persicaeSulzer時(shí)，發(fā)現(xiàn)兩種獵物對(duì)aulica個(gè)體的生殖力、繁殖力和卵孵化率無明顯影響，而針對(duì)nigra亞型，飼喂甜菜蚜?xí)r的生殖力顯著高于桃蚜[36,38]。在飼喂甜菜蚜?xí)r，succinea個(gè)體的生殖力顯著高于spectabilis[35]。此外，我們?cè)陲曫B(yǎng)異色瓢蟲種群過程中發(fā)現(xiàn)，長(zhǎng)期提供單一獵物豌豆修尾蚜Megoura japonica且環(huán)境條件不變，種內(nèi)色斑亞型會(huì)逐漸減少，易趨向單種類型。

比利時(shí)根特大學(xué)研究團(tuán)隊(duì)針對(duì)光周期和獵物對(duì)黑底型和黃底型個(gè)體的發(fā)育歷期和生殖能力開展了研究工作，結(jié)果顯示飼喂豌豆蚜Acyrthosiphon pisum且環(huán)境條件為等光照12L:12D時(shí)，黑底型（spectabilis和conspicua）的產(chǎn)卵前期明顯低于黃底型（succinea），而飼喂地中海粉螟Ephestia kuehniellaZeller卵且環(huán)境條件為長(zhǎng)光照 16L:8D時(shí)，產(chǎn)卵前期的差別情況正好相反。另外，飼喂豌豆蚜且環(huán)境條件為長(zhǎng)光照16L:8D時(shí)，黑底型的產(chǎn)卵周期長(zhǎng)于黃底型。以上所有處理中，黃底型的壽命均長(zhǎng)于黑底型，其中飼喂地中海粉螟且環(huán)境條件為長(zhǎng)光照16L:8D時(shí)，黃底型個(gè)體發(fā)育速度高于黑底型，在等光照12L:12D條件下，這種差異更為明顯。該研究結(jié)果間接說明異色瓢蟲黃底型個(gè)體對(duì)非自然獵物的取食適應(yīng)性高于黑底型個(gè)體，進(jìn)一步推斷黃底型個(gè)體在其入侵地歐美等地區(qū)更具有競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)[39]。

異色瓢蟲在感受外界脅迫時(shí)會(huì)釋放生物堿（harmonine）用來抵抗外界的干擾，生物堿作為異色瓢蟲血淋巴中的一種防御化合物，是異色瓢蟲具有強(qiáng)大免疫力的關(guān)鍵因素[40,41]。有研究表明異色瓢蟲體內(nèi)生物堿的含量與其鞘翅的顏色具有一定的相關(guān)性，即黃底型個(gè)體中鞘翅黑色斑點(diǎn)越少其體內(nèi)總生物堿的含量越多[4]。生物堿不僅在異色瓢蟲免疫功能上發(fā)揮重要的作用，其也可能作為警戒素或聚集信息素在防御反應(yīng)方面發(fā)揮作用。

4 環(huán)境適應(yīng)度

環(huán)境適應(yīng)度是衡量一個(gè)物種基因型的相對(duì)表現(xiàn)對(duì)其后代的貢獻(xiàn)，在生物防治中，通常采用間接適應(yīng)度來評(píng)價(jià)捕食效率和引入后種群數(shù)量增長(zhǎng)情況[36]。異色瓢蟲種群中黃底型和黑底型個(gè)體數(shù)量的比例會(huì)隨季節(jié)變化而變動(dòng)，如在日本京都地區(qū)，春季和初夏時(shí)期黃底型個(gè)體數(shù)量逐漸增多[42]。我國(guó)華北地區(qū)，秋季異色瓢蟲種群中黃底型個(gè)體的數(shù)量是黑底型的5倍，在次年春季，黃底型和黑底型個(gè)體數(shù)量基本相同，該研究結(jié)果說明黑底型是冬季低溫環(huán)境下的優(yōu)勢(shì)種群[43]。有研究表明黑色個(gè)體比非黑色個(gè)體可以獲得更多的熱量以維持機(jī)體的正常生命活動(dòng)[44]，因此推斷異色瓢蟲黑底型個(gè)體可以在冬季低溫環(huán)境中依靠體色優(yōu)勢(shì)吸收更多的熱量維持其在低溫逆境中的生理活動(dòng)，進(jìn)而導(dǎo)致在次年春季黑底型個(gè)體數(shù)量增多[45,46]。另外，色斑的多樣與對(duì)溫度的適應(yīng)性差異相關(guān)，異色瓢蟲全黑型（nigra）個(gè)體最適溫度比兩窗黑緣型（aulica）低 3.7 ℃，且nigra成蟲和幼蟲適應(yīng)溫度范圍均比aulica小，在接近耐受溫度上限，此時(shí)nigra對(duì)甜菜蚜的捕食量低于aulica[47]。

異色瓢蟲色斑亞型具有溫度誘導(dǎo)的可塑性。黃底型（succinea）個(gè)體鞘翅黑色斑點(diǎn)的面積與環(huán)境溫度具有明顯的相關(guān)性，例如：黃底型個(gè)體經(jīng)過低溫（14 ℃或15 ℃）誘導(dǎo)后，其鞘翅黑色斑點(diǎn)的面積顯著增加[45,48,23]。經(jīng)過高溫（33 ℃或35 ℃）誘導(dǎo)后，其鞘翅黑色斑點(diǎn)的面積顯著減少，且雄蟲黑色斑點(diǎn)對(duì)溫度誘導(dǎo)的反應(yīng)顯著高于雌蟲[23,49]。到目前為止，還未見有關(guān)異色瓢蟲黑底型個(gè)體鞘翅黑色素可受溫度調(diào)控的報(bào)道。此外，辛海泉[50]通過比較長(zhǎng)春市區(qū)1989年到2008年異色瓢蟲表型及基因頻率，發(fā)現(xiàn)異色瓢蟲色斑表型頻率和基因頻率年代差異與年平均溫度變化顯著相關(guān)，黑底型出現(xiàn)的頻率與年平均溫度呈正相關(guān)，黃底型出現(xiàn)的頻率與年平均溫度呈負(fù)相關(guān)。

5 捕食能力

異色瓢蟲是生物防治領(lǐng)域重要的捕食性天敵昆蟲，對(duì)靶標(biāo)獵物具有較強(qiáng)的捕食能力。有研究表明，異色瓢蟲黃底型和黑底型個(gè)體在取食能力方面具有差異性，進(jìn)一步研究表明同一底色不同斑型個(gè)體之間的捕食能力也存在差異。例如，黑底型中的兩窗黑緣型（aulica）個(gè)體取食能力高于全黑型（nigra），在滿足正常生長(zhǎng)和產(chǎn)卵的情況下，雌性nigra個(gè)體對(duì)獵物桃蚜的取食數(shù)量要低于雌性aulica個(gè)體，但兩種亞型雌性成蟲日增重相同。在取食相同數(shù)量的甜菜蚜?xí)r，aulica雌蟲日增重高于nigra雌蟲[38]。上述研究表明nigra和aulica對(duì)獵物甜菜蚜和桃蚜存在取食差異性，這也間接說明異色瓢蟲不同色斑亞型個(gè)體的營(yíng)養(yǎng)需求不同。Komai和 Hosino[51]在日本名古屋地區(qū)調(diào)查研究發(fā)現(xiàn)，異色瓢蟲不同亞型個(gè)體在植物上的分布有一定的差異，例如：與小麥和果樹相比，松樹上黑底花斑型axyridis個(gè)體的比例較高，黑底窗型conspicua個(gè)體的比例較少，這種差異可能與異色瓢蟲不同亞型個(gè)體對(duì)獵物的選擇喜好性有關(guān)。正是由于異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體生長(zhǎng)發(fā)育所需獵物種類不同，可能為該物種的遺傳多態(tài)性提供了一個(gè)選擇性的基礎(chǔ)[38]。

環(huán)境因素（溫度、光周期）和獵物種類可以影響異色瓢蟲的捕食能力，在適溫（20 ℃和25 ℃）環(huán)境下，異色瓢蟲黃底型個(gè)體捕食西花薊馬Frankliniella occidentalisPergande和煙粉虱Bemisia tabaciGennadius的數(shù)量略高于黑底型，在低溫（10 ℃和15 ℃）環(huán)境下，黃底型個(gè)體捕食煙粉虱、桃蚜和西花薊馬的數(shù)量顯著高于黑底型，而在高溫（30 ℃和35 ℃）環(huán)境下，黃底型個(gè)體捕食桃蚜的數(shù)量顯著低于黑底型。光周期研究結(jié)果表明：在等光照12L:12D、短光照8L:16D和4L:20D以及長(zhǎng)光照20L:4D環(huán)境條件下，黃底型個(gè)體對(duì)煙粉虱、桃蚜和西花薊馬的捕食能力均高于黑底型個(gè)體[52]。因此，在利用異色瓢蟲防控害蟲時(shí)，可以綜合分析不同色斑亞型個(gè)體間捕食能力的差異，充分發(fā)揮不同色斑亞型的環(huán)境適應(yīng)性進(jìn)而提高其應(yīng)用控害效果。

6 選型交配

性選擇是推動(dòng)物種進(jìn)化過程的一個(gè)重要?jiǎng)恿?，是形成生物多樣性的原因之一。性選擇對(duì)于兩性交配繁衍后代的物種具有重要進(jìn)化和生理意義，通過選擇具有優(yōu)良基因背景的配偶進(jìn)行交配，從而繁殖出優(yōu)勢(shì)的后代[53]。在多型性物種中，這種非隨機(jī)的選型交配是該物種遺傳變異的基礎(chǔ)，也是適應(yīng)環(huán)境的一種策略[42]。異色瓢蟲種內(nèi)眾多色斑亞型個(gè)體之間具有選型交配的特性，且有一定的季節(jié)性規(guī)律。在春季，黑底型和黃底型雌蟲更傾向于選擇黃底型雄蟲交配，黃底型個(gè)體之間選擇配對(duì)的速度較快，但是在夏季黃底型的交配成功率低于黑底型，在秋季黑底型個(gè)體之間選擇配對(duì)的速度較快[42,43]。春季異色瓢蟲繁殖時(shí)期，雌蟲在接受黑底型雄蟲精子前會(huì)等待更長(zhǎng)的時(shí)間，并且黑底型雌蟲比黃底型等待時(shí)間長(zhǎng)，而且黑底型雄蟲與黃底型雌蟲的交配時(shí)間大于黑底型雌蟲[54]。異色瓢蟲也可以通過拒絕與不喜好的異性交配而表現(xiàn)出選型交配特性，如果雌蟲與不喜歡的雄蟲交配后會(huì)將精子保留一段時(shí)間阻止受精，進(jìn)而等待喜好雄蟲進(jìn)行交配繁衍后代[43,55]。在春季，黑底型conspicua的交配成功率顯著低于黃底型succinea，將黑底型和黃底型瓢蟲的鞘翅分別用色素染料涂上與鞘翅底色相反顏色后，發(fā)現(xiàn)涂成黃色的黑底型個(gè)體的交配成功率顯著提高，而涂成黑色的黃底型個(gè)體交配成功率無顯著變化。然而在夏季，鞘翅涂抹色素染料后不會(huì)影響異色瓢蟲的性選擇偏好[42]。上述結(jié)果表明雄性鞘翅顏色是雌性選型交配時(shí)的一個(gè)重要影響因素。此外，異色瓢蟲個(gè)體大小，生物堿的含量也可能是性選擇的參考因素[4,42,43]。

7 入侵性

早在1916年，異色瓢蟲作為高效的生防因子被引入到北美用于防治蚜蟲[56,57]，1988年異色瓢蟲在北美地區(qū)建立了定殖種群，并以北美東部為“橋頭堡”向歐洲，非洲和南美洲擴(kuò)散[58,59]。異色瓢蟲具有強(qiáng)大的環(huán)境適應(yīng)能力，且在入侵地缺少天敵，使當(dāng)?shù)乇就疗跋x處于競(jìng)爭(zhēng)劣勢(shì)，對(duì)侵入地其他昆蟲造成威脅。此外，在歐美地區(qū)異色瓢蟲常聚集在成熟的葡萄上，釀酒時(shí)極易造成污染，影響葡萄酒的品質(zhì)[60-63]，因此，異色瓢蟲在北美和歐洲等地被認(rèn)定為入侵害蟲而受到廣泛的關(guān)注和研究[64-66]。2006年，Majerus等[67,68]報(bào)道了英國(guó)地區(qū)異色瓢蟲的三種亞型包括黃底型（succinea）和黑底型（conspicua,spectabilis）。隨后十年中，又陸續(xù)報(bào)道2種亞型equicolor和aulica，但axyridis亞型一直未見報(bào)道，進(jìn)一步研究調(diào)查表明succinea個(gè)體數(shù)量占已有記錄種的80%[69-71]。根據(jù)黑化熱導(dǎo)理論（theory of thermal melanism），黑色個(gè)體可以吸收更多熱量，日照較弱的時(shí)候更有利，相反，日照強(qiáng)的條件下，黃底型個(gè)體更占優(yōu)勢(shì)。Purse等[71]通過建立貝葉斯空間生存模型分析黃底型和黑底型入侵和傳播，發(fā)現(xiàn)盡管夏季更強(qiáng)的光照有利于黃底型擴(kuò)散，但異色瓢蟲各色斑型擴(kuò)散范圍相似。

8 耐受性

異色瓢蟲作為生物防治領(lǐng)域中重要的天敵昆蟲，對(duì)其在逆境條件下（高溫、低溫、藥劑脅迫）的可塑性研究尤為重要。異色瓢蟲對(duì)低溫環(huán)境具有較強(qiáng)的耐受性，如在低溫（3 ℃和6 ℃）儲(chǔ)存5個(gè)月后對(duì)其生殖能力無不良影響[72]。過冷卻現(xiàn)象是昆蟲體內(nèi)抗寒物質(zhì)在低溫狀態(tài)下所表現(xiàn)出來的一種抵御低溫環(huán)境的生理現(xiàn)象，過冷卻點(diǎn)的高低可以從一定程度上反應(yīng)生物的抗寒能力[73]。異色瓢蟲自然種群中黃底型與黑底型成蟲的過冷卻點(diǎn)呈現(xiàn)出明顯的季節(jié)性變化規(guī)律，越冬前黑底型過冷卻點(diǎn)略低于黃底型，而在整個(gè)越冬期間，黃底型過冷卻點(diǎn)一直低于黑底型[74,75]。研究人員推斷黑底型成蟲可以通過體壁顏色（黑色）從環(huán)境中吸收更多的熱量，而黃底型成蟲則通過更低的過冷卻點(diǎn)來獲得更強(qiáng)的耐寒性，以保證種群在低溫下存活[75,76]。熱激蛋白（heat shock proteins, HSPs）是生物體受到環(huán)境溫度刺激后表達(dá)，用于短期應(yīng)對(duì)逆境脅迫的一類蛋白質(zhì)[77]。低溫可以誘導(dǎo)熱激蛋白的表達(dá)，在抗寒機(jī)制差異探究方面，汪慧娟等[78]通過測(cè)定異色瓢蟲3個(gè)小分子熱激蛋白基因（HaHSP47.74，HaHSP21.53和HaHSP21.52）的表達(dá)情況，發(fā)現(xiàn)在低溫（4 ℃）儲(chǔ)存條件下，黑底型雌蟲和黃底型雌蟲對(duì)HaHSP47.74和HaHSP21.53響應(yīng)時(shí)間不同。而HaHSP21.52的表達(dá)情況在兩種色斑亞型之間無顯著差異。值得一提的是，異色瓢蟲越冬種群中黑底型和黃底型雌蟲經(jīng)低溫儲(chǔ)存后，其體內(nèi)的HaHSP47.74，HaHSP21.53，HaHSP21.52的表達(dá)量無顯著變化。

天敵昆蟲和害蟲處于同一生態(tài)位，因此，在害蟲綜合治理過程中，使用化學(xué)藥劑防治害蟲時(shí)，也不可避免對(duì)異色瓢蟲產(chǎn)生毒害作用。我們研究團(tuán)隊(duì)對(duì)廣譜性殺蟲劑高效氯氰菊酯對(duì)異色瓢蟲的亞致死效應(yīng)進(jìn)行研究，結(jié)果表明黃底型（succinea）雌性成蟲在接觸亞致死劑量的高效氯氰菊酯后，其飛行次數(shù)、時(shí)間和距離均顯著增加，同時(shí)其爬行速度、時(shí)間和距離也顯著增加[79]。2018年，Haelewaters等[80]針對(duì)專性寄生菌Hesperomyces virescens對(duì)異色瓢蟲致病能力進(jìn)行研究，結(jié)果表明H. virescens對(duì)體型較小的瓢蟲具有較高的致病率，且對(duì)雄蟲的感染強(qiáng)度高于雌蟲。除此以外，研究發(fā)現(xiàn)黃底型succinea種群中鞘翅黑色斑點(diǎn)數(shù)量越多,H. virescens對(duì)其感染強(qiáng)度越高，這可能是由于H. virescens真菌對(duì)生物堿較為敏感。已有研究表明黃底型個(gè)體中，鞘翅黑色斑點(diǎn)數(shù)量越多其體內(nèi)生物堿harmonine含量越少[4]。

同工酶是催化相同反應(yīng)而分子結(jié)構(gòu)和理化性質(zhì)不同的酶，常用于昆蟲分類鑒定，遺傳進(jìn)化研究[81]。如酯酶同工酶是生物體內(nèi)廣泛存在的水解酶類，在昆蟲中，酯酶廣泛參與殺蟲劑的代謝，使殺蟲劑酯鍵斷裂, 因此可作為種內(nèi)抗性與感性品系鑒定的標(biāo)準(zhǔn)[82]。根據(jù)電泳酶帶的變化，推斷出基因位點(diǎn)和等位基因的異同，計(jì)算出基因頻率作為研究分類和進(jìn)化的依據(jù)[83]，通過比較多種變型間的同工酶譜，發(fā)現(xiàn)除蘋果酸酶同工酶外，各色斑型成蟲間酯酶、蘋果酸脫氫酶和過氧化物酶的同工酶帶數(shù)、活性均有差異。同一色斑類型間的酶帶數(shù)量相同，如六斑變型sexsignata和十九斑變型19-signata同屬于黃底型，酯酶同工酶均有四條酶帶；擬月斑變型falcata和黑底二窗變型conspicua同屬于黑底二窗型，酯酶同工酶均有兩條酶帶。異色瓢蟲不同色斑型的雜交后代，在幼期不同發(fā)育階段的個(gè)體，其酯酶同工酶帶數(shù)、活性有較大差異，但同一發(fā)育階段的個(gè)體，其酯酶同工酶沒有差別[84]。另外，研究表明異色瓢蟲黑底型個(gè)體的酯酶含量明顯高于黃底型。六斑變型sexsignata, 八斑變型octosignata, 十二斑變型duodecimsignata和十四斑變型quattuordecimsignata的酯酶酶譜與其他斑型差異較大。黃底型的異色瓢蟲過氧化氫酶含量高于黑底色斑型瓢蟲[85]。

9 結(jié)論與展望

異色瓢蟲自然進(jìn)化的多型性有利于種群的生長(zhǎng)發(fā)育，同時(shí)提高其應(yīng)對(duì)不同環(huán)境的適應(yīng)能力[86]。作為控害潛能優(yōu)良的天敵昆蟲，異色瓢蟲已被廣泛應(yīng)用于蚜蟲、粉虱等多種害蟲的防治中[87-89]，近期研究表明其對(duì)某些鱗翅目幼蟲的卵和低齡幼蟲也具有較好的防治效果[90-92]。目前，異色瓢蟲的人工飼養(yǎng)技術(shù)相對(duì)成熟且已實(shí)現(xiàn)規(guī)?；庇齕93-95]。通過本文綜述結(jié)果可以得出，異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體完成生長(zhǎng)發(fā)育的營(yíng)養(yǎng)需求存在一定的差異性，因此在人工繁育方面，我們可以考慮提供種類相對(duì)豐富的獵物，供其取食，以期獲得優(yōu)質(zhì)的異色瓢蟲品系，提高其在應(yīng)用中的控害效果。異色瓢蟲不同色斑型個(gè)體對(duì)逆境的適應(yīng)性也具有一定的差異性，例如：在低溫環(huán)境中黑底型個(gè)體可以依靠體色優(yōu)勢(shì)吸收更多的熱量維持生命活動(dòng)，發(fā)揮控害作用。因此，可以考慮在人工繁育過程中，加入色斑型純化的環(huán)節(jié)，培育異色瓢蟲不同色斑型品系，根據(jù)環(huán)境條件選擇適宜的品系進(jìn)行釋放，提高異色瓢蟲在逆境下的控害效果。

生物種內(nèi)多型性的形成機(jī)制一直是進(jìn)化發(fā)育生物學(xué)領(lǐng)域的研究熱點(diǎn)[96]。從本文綜述可以看出，異色瓢蟲是研究昆蟲表型多樣性的理想實(shí)驗(yàn)材料。國(guó)內(nèi)外研究人員利用經(jīng)典的遺傳學(xué)實(shí)驗(yàn)結(jié)合現(xiàn)代分子生物技術(shù)，明確了異色瓢蟲種內(nèi)四種常見色斑亞型（succinea，axyridis，spectabilis，conspicua）形成的遺傳進(jìn)化機(jī)制。以此結(jié)果為基礎(chǔ)，未來我們將著眼于其他色斑亞型遺傳機(jī)制的解析工作。以期獲得一套全面的異色瓢蟲色斑亞型形成的遺傳機(jī)制，為進(jìn)化發(fā)育生物學(xué)提供有參考價(jià)值的科學(xué)論據(jù)。