土壤有機質周轉過程及其礦物和團聚體物理調控機制

張斌，張福韜，陳曦，王東睿

(中國農業(yè)科學院 農業(yè)資源與農業(yè)區(qū)劃研究所，耕地保護國家工程研究中心，北京 100081)

0 引 言

土壤有機質(SOM)是人類持續(xù)發(fā)展所需的最基礎的自然資源[1]。它富含養(yǎng)分，通過與土壤礦物結合保持高度復雜的土壤結構，是維持土壤生物多樣性和生產力，保證土壤養(yǎng)分供應，支撐水分凈化、保持和供應，決定植物初級生產力、糧食和纖維產量等生態(tài)系統(tǒng)服務功能的關鍵物質[2]。土壤有機質是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最大的碳庫，1 m深土體內的碳儲量超過大氣和陸地植被碳庫總和[3]，其微小變化就可能顯著影響土壤、食物和氣候安全[3-4]。因此，土壤有機質對環(huán)境變化和管理措施的響應是人們關注的重點。但是，根據土壤類型精確預測固碳能力和潛力仍具有巨大挑戰(zhàn)。本文綜述了土壤有機質形成和分解的調控機制及周轉過程，以及礦物和團聚體的物理保護機制的研究進展，并簡要概述了未來研究展望。

1 土壤有機質周轉過程及其控制因素

植物源有機物是形成土壤有機質的前體，它們的微生物分解和同化產物與土壤緊密接觸形成新的土壤有機質[5-6]。輸入的有機物還能促進原土壤有機質分解，產生激發(fā)效應[7]。因此，有機物輸入驅動土壤有機質循環(huán)過程，且該過程受輸入有機物和礦物性質以及微生物群落的調控(圖1)。傳統(tǒng)理論認為輸入有機物中易降解組分分解后留下的難降解組分是土壤有機質的主要來源，輸入有機物性質決定土壤有機質的形成。輸入有機物的分解產物通過與礦物基質的相互作用形成封閉的物理環(huán)境，使得土壤有機質免于被微生物和酶分解，現代理論認為這些土壤性質決定的物理保護作用比輸入有機物的性質對土壤有機質形成的影響更大[6-11]。雖然礦物-有機質-微生物界面過程一直是土壤學研究熱點，國內外學者從土壤團聚體形成、土壤礦物-有機質結合機制以及土壤微生物群落等方面開展了大量研究，但是關于微觀機制與宏觀尺度過程的定量關系研究仍然比較匱乏，對土壤礦物類型和性質的物理保護機制及其對有機質循環(huán)過程的調控作用缺乏定量認識；現有模型雖能很好地預測土地利用和土壤耕作等措施引起的土壤有機質變化，卻不能精確預測不同土壤類型及其剖面對管理措施的響應[6,8]。這成為依據土壤類型從農戶、景觀和區(qū)域尺度制訂和落實土壤固碳目標、固碳管理的最大障礙[12-14]。

圖1 有機物輸入驅動的土壤有機質循環(huán)過程及其調控機制Fig.1 Soil organic matter cycle process driven by organic inputs and the mechanisms

2 土壤有機質形成的調控機制

植物碳源的微生物分解和同化產物是土壤有機質形成的重要前體。與土壤有機質形成的調控機理相關的研究開始于凋落物分解實驗[15]。傳統(tǒng)有機質理論認為輸入有機物的化學性質影響其生物可降解性，是土壤有機質形成的最重要的控制機制。凋落物的分解產物在土壤微生物作用下形成腐殖質(腐殖化形成學說)[16-17]或其難降解組分被選擇性保存(選擇性保存學說)[18-19]。然而，凋落物分解與微生物對土壤有機質形成的影響只是最近幾年才得到應有的重視[20]。Cotrufo等[20]提出新的“微生物高效率和土壤基質穩(wěn)定框架”假說，認為與植物源碳投入量相比，植物源碳中易降解組分最易被微生物高效利用并轉化為生物量，是微生物代謝產物的最主要來源；微生物代謝產物最有可能通過礦物結合和團聚過程形成穩(wěn)定土壤有機質。他們通過凋落物無障礙接觸土壤的腐解試驗證明了這個假說，認為土壤有機質通過“兩個途徑”形成：可溶性有機物經微生物作用后與礦物結合，形成土壤礦物結合態(tài)有機質；留下的難降解的部分不與礦物結合而經過物理轉運形成顆粒態(tài)有機質[21-22]。Kallenbach等[23]應用人工土壤模擬實驗，證明了凋落物提取出的可溶性有機物和簡單有機物在微生物同化作用下能形成結構高度復雜的土壤礦物結合態(tài)有機質，其轉化效率與微生物群落結構和礦物類型有關。Sokol和Bradford[24]研究發(fā)現，來自地上和地下的可溶性有機物的輸入途徑和頻率影響它們在土壤中的分布區(qū)域，因有機物分布區(qū)域決定土微生物群落豐度而影響土壤有機質形成效率。這些研究應用同位素標記方法區(qū)分輸入凋落物的去向，但是沒有考慮礦物類型及團聚體形成過程的影響。

“兩途徑”理論似乎與傳統(tǒng)的團聚體層次結構學說[25-26]不一致。團聚體層次結構學說認為，大團聚體以顆粒態(tài)有機物為核心形成，小團聚體形成于大團聚體內[27-28]。很多研究證明：團聚體層次結構學說適用于氧化土以外的主要土壤類型[29]；雖然土壤顆粒態(tài)和礦物結合態(tài)有機質的穩(wěn)定性不同，微團聚體中(2～50 μm)礦物結合態(tài)有機質周轉速度可能更慢[30-32]，它們均含有植物來源的易降解和難降解成分[28,33-35]，大、小團聚體內的微生物群落結構和殘體組成不同[36]。伊利石優(yōu)先與芳香環(huán)、蛋白質和細菌殘體結合，而蒙脫石則優(yōu)先與多糖和真菌殘體結合[37-38]。因此，團聚體層次理論暗示，土壤有機質“形成”和“穩(wěn)定”是“兩個階段”。植物碳源及其分解產物均能與礦物或有機物復合體結合，礦物類型和顆粒態(tài)有機質大小決定了結合強度和程度。沒有被完全保護的顆粒態(tài)有機質繼續(xù)分解，形成新的有機無機復合體并“鎖住”更小的顆粒態(tài)有機質。最終，不同類型礦物結合態(tài)和顆粒態(tài)有機質均可能含有被微生物加工過的難溶和可溶性的有機質。Xu等[39]將凋落物分解產物分為與礦物結合和未與礦物結合的兩個庫，根據礦物-有機質結合對凋落物分解動態(tài)的負反饋關系，在二元分解方程中定義用礦物碳結合強度來表征；模擬計算結果與不同類型礦物有機質形成效率呈顯著相關關系，且可根據土壤黏粒礦物組成及其不同固碳強度的礦物，通過構建多元線性方程預測土壤固碳能力。所以，“兩途徑”理論反映了特定土壤類型輸入可溶性有機物轉化為土壤有機質的形成過程，可能是“兩階段”理論的特例，需要更多土壤類型的研究結果加以證明(圖2)。

植物碳源通過地上部凋落物、地下部根系及其分泌物等途徑輸入到土壤剖面不同部位，不同部位的有機物數量和種類[40]、土壤微生物豐度[24,41-42]、養(yǎng)分和粘粒含量[43]影響土壤有機質含量。土壤類型及剖面的礦物類型及組成影響土壤有機質的物理和化學組成[44-47]。根殘留物分解速度和轉化為有機質的數量隨深度而變，土壤微生物和礦物的影響是主要原因[46,48]。土壤礦物風化程度影響剖面礦物組成，使得底層土壤礦物為物理保護有機質提供了新的反應面[49-50]。Zak等[51]觀察到氮沉降提高團聚體保護顆粒態(tài)土壤有機質形成速率，強調土壤粉粘粒的物理保護作用的重要性。Ahrens等[52]通過模型實驗，發(fā)現土壤礦物結合態(tài)有機質也能被微生物快速循環(huán)利用。因此，研究土壤剖面有機質形成過程需要綜合考慮輸入有機物的數量和質量、土壤礦物和微生物性質及其相互作用。

3 土壤有機質分解的調控機制

受凋落物分解理論的影響，傳統(tǒng)理論認為土壤有機質分解取決于其降解性,易降解的部分容易被微生物礦化分解[16]。隨后研究表明，特定條件下輸入土壤中的生物碳分解也很快[53]，有時候比其他有機質組分的分解速度還要快[54]。同時受土壤有機質物理保護理論的影響，現在的理論認為土壤有機質分解受控于土壤有機質的可接近性，而不是難降解性[8]。

團聚體形成和破壞影響土壤有機質的可接近性。團聚體形成抑制土壤有機質分解，大團聚體的呼吸速率高于微團聚體[55]。相反，干濕/凍融交替[56-57]、土壤耕作乃至秸稈還田的過程[58]引起土壤結構的變化，釋放被礦物物理保護的有機質，不僅導致顆粒態(tài)有機質通過分解損失，甚至引起礦質結合態(tài)有機質也被分解[35]。土壤pH、氧化還原電位以及陽離子濃度的變化也使礦物-有機質復合物發(fā)生解離[18]。一些根系分泌的有機物(如草酸)與礦物結合態(tài)土壤有機質發(fā)生配位置換作用，解離礦物-有機質復合物，促進土壤有機質分解，產生激發(fā)效應[59-60]。這些定性研究很好地解釋了物理保護機制對土壤有機質分解的影響，但是不能定量物理保護機制。Xu等[58]基于實驗和模型的方法首次定量了秸稈添加引起的土壤結構變化對土壤有機質分解的影響，發(fā)現增加了土壤孔隙度，提高了秸稈輸入引起的土壤有機質分解強度。

注：圖中的顏色區(qū)分土壤有機質的組成及來源。Note:The colours are used to distinguish the composition and origin of soil organic matter.圖2 土壤有機質物理保護過程及礦物類型的調控作用Fig.2 Physical protection process of soil organic matter and the regulation of mineral types

土壤有機質分解是微生物驅動的生物學過程。傳統(tǒng)研究中大多關注土壤溫度和水分對微生物活動的影響，間接分析對土壤有機質分解的影響?，F在輸入有機物誘導的土壤有機質分解，即激發(fā)效應，受到高度關注[61-62]。激發(fā)效應不僅使土壤表層有機質分解加快，而且也可能導致傳統(tǒng)上認為十分穩(wěn)定的深層有機質快速分解[63-64]。輸入有機物的數量、質量以及土壤微生物生物量及群落組成決定著激發(fā)效應的大小和方向[61,65]。輸入有機物質量影響微生物群落對底物的能量和養(yǎng)分需求[66]，激活的r和K策略微生物群落接力式生長及其產生的胞外酶共同同化輸入有機物和原有土壤有機質[67-68]。微生物底物利用效率因群落而異，直接影響胞外酶和微生物殘體的數量[20,23,69]。然而，很少有研究將輸入有機質的微生物底物利用效率和酶代謝動態(tài)與土壤有機質分解過程和化學組成變化聯系在一起。

一些研究表明，表層和底層土壤激發(fā)效應強度和控制機制不同[70-73]。這可能與土壤類型及其剖面的微生物和礦物性質存在的顯著差異有關。底層土壤微生物生物量遠小于表層，且群落結構不同，但是，土壤微生物底物利用效率如何影響有機質形成及其分解過程的平衡尚不清楚[74]。底層和表層土壤的礦物類型及其風化程度也存在很多的差異[75-77]。表土有機質含量及大團聚體的比例大于底土，因此底土以礦質結合態(tài)有機質為主，其來源以可溶性有機物和微生物代謝產物為主[44-45]。另外，輸入有機物不僅能激發(fā)易降解的土壤有機質的分解，而且能激發(fā)難降解的土壤有機質的分解，因此激發(fā)效應的大小與方向可能受原有土壤有機質性質的影響[72-73]。輸入有機物與土壤有機質的可降解性差異影響激發(fā)效應[77]。Zhang等[74]結合13C和12C富標和核磁共振技術，首次區(qū)分了土壤有機質形成和分解過程，發(fā)現葡萄糖添加促進了黑土剖面中有機質芳香環(huán)結構的分解，提出土壤有機質分解主要取決于土壤有機質中不同官能團碳的相對豐度；底層土壤微生物群落結構及其對輸入有機物的生理響應不同造成底土的激發(fā)效應小于表土?？紤]到礦物類型對土壤有機質組成的影響，不同官能團碳的相對豐度對土壤有機質分解的影響也暗示礦物類型及其對礦物-有機質結合強度的影響。

4 土壤礦物的保護機制

土壤礦物的物理保護主要是指礦物結合和團聚體孔隙封鎖使得土壤有機質與微生物產物及其形成物理分離，所以土壤礦物類型及其性質對土壤有機質周轉具有決定性的作用。土壤中礦物包括2∶1型和1∶1型的粘粒礦物以及金屬氧化物。帶負電荷的2∶1型礦物底面直接與帶正電荷有機物(如氫化的胺基化合物)，或通過陽離子(Mg2+，Mn2+，Ca2+，Al3+，Fe3+)間接與帶負電荷的有機物結合；不帶電荷但具有疏水性的1∶1型礦物底面通過疏水作用與不帶極性的有機物(如(CH2)n)結合。粘粒礦物兩端既可以通過氫鍵和范德華力等弱作用，又可以通過表面水化(Si-OH,Al-OH)與有機物形成共價鍵的強配位交換作用與有機質結合[78-79]。這些作用機制不僅受礦物類型及其顆粒大小決定的堆積結構的影響[80]，而且受其比表面積、陽離子組成和交換量及pH的影響[9,18]，更受礦物已結合有機質的含量(碳飽和度或者礦物活躍度)影響[81]。

以往通過X-衍射法研究土壤有機質與礦物結合對礦物衍射峰影響的結果表明，不同礦物類型(蛭石、高嶺石和伊利石)以及伊利石顆粒大小影響土壤有機質是否通過表面包裹吸附或者微孔隙存封[82]，這些機制很好地解釋了不同礦物類型對微生物群落、輸入有機物分解產物和微生物殘體選擇性吸附的現象[83]。鐵鋁為主的金屬氧化物在土壤有機質固定中的重要性可能被低估，這可能是不同層次土壤剖面有機質激發(fā)效應產生差異的重要原因[44-45,72,84-85]。一些先進技術，包括掃描電子顯微鏡(SEM)、X射線光電子能譜技術(XPS)、原子力顯微鏡(AFM)、納米二次離子質譜分析(NanoSIM)、X射線吸收近邊光譜法(NEAFA)或X-ray CT成像技術的綜合運用，證明金屬氧化物與粘粒礦物在特定的 pH 和氧化還原條件下發(fā)生競爭吸附特定土壤有機質官能團的現象[59,86-88]，說明有機質在礦物表面的分布不僅受礦物陽離子性質的影響，還受表面微孔隙結構性質及已有土壤有機質含量的影響[89-95]。Newcomb等[96]應用力學顯微鏡測量礦物-有機物的結合能，發(fā)現有機質的官能團及礦物類型決定了礦物-有機質結合強度，但受pH和離子強度(含水量)影響更大。然而，目前關于礦物-有機質結合機制的研究主要在溶液體系中開展，相關研究加深了對礦物-有機質結合機制的定性理解，但是缺乏對多種礦物類型的系統(tǒng)比較，礦物組成和活度對固碳飽和度影響的認識還很少。少量研究利用人工土壤體系[37-38,94]，但利用自然土壤開展的研究比較少，難以解釋宏觀土壤有機質周轉的調控機制[9]。同時已有研究以單次添加為主，缺少多次有機物添加的培養(yǎng)實驗，微觀機制研究和宏觀土壤有機質周轉過程結合的定量研究更少。

5 土壤團聚體的保護機制

土壤礦物物理保護的另外一個重要機制是形成土壤團聚體。早在40年前就有研究提出了團聚體層次理論[25]，并得到后續(xù)研究的廣泛證實[28,32,97]。團聚體層次模型是土壤有機質物理保護機制的最重要的證據，很好地說明了土壤團聚形成過程中發(fā)生的土壤有機質組分分異作用，以及不同組分對團聚結構形成和穩(wěn)定的貢獻。正如區(qū)分土壤有機質形成和分解過程一樣，區(qū)分不同團聚體中有機質組成是非常困難的。土壤團聚體層次模型還促進了團聚體結合有機質顆粒的土壤有機質物理分級技術的發(fā)展[7]，推動了應用固態(tài)分析技術從分子水平研究土壤團聚體內有機質含量分布、組成和周轉[98-100]，逐漸取代傳統(tǒng)的破壞性化學提取法。即使如此，該方法破壞土壤孔隙結構，受實驗室條件影響很大，對土壤物理保護機制的理解仍然是定性的[97,101]。正如前面討論的一樣，關于土壤團聚過程對土壤有機質形成效率和組分的影響尚存在很多爭議[6,21,33]。另外，土壤有機質組成影響團聚體周轉及其穩(wěn)定性。短期內土壤微生物群落組成(特別是真菌)及其生物量起著主導作用，長期內植物碳源和礦物性質可能發(fā)揮著更大的作用[102-103]。解決這些爭議需要深入理解土壤礦物類型及其性質對土壤微生物群落、礦物結合態(tài)和顆粒態(tài)有機物組成以及團聚體形成過程的影響，而且明確土壤有機質組成變化對團聚體周轉的控制作用是定量模擬土壤團聚體和有機質循環(huán)的基礎。然而，目前非常缺乏這方面的研究報道。

6 土壤有機質循環(huán)的模型模擬

土壤有機質周轉過程復雜，建立土壤有機質周轉模型對于準確預測土壤有機質對外界干擾的響應具有重要的理論意義。早期的土壤有機質周轉模型，包括Century和Roth，假定土壤有機質由降解性不同的碳庫(易降解、難降解)構成，通過模擬分解過程確定不同碳庫的分解速率[104]。土壤有機質變化是土壤有機質形成和分解平衡的結果，現已知土壤物理保護機制[7-8]以及微生物同化[10]對土壤有機質的形成、分解及其平衡的調控作用可能大于輸入有機物的性質。早期的這些模型成功預測了土壤有機質的長期變化，但是沒有明確反映出礦物和微生物的重要調控作用。土壤礦物和微生物作用只是間接反映在土壤質地、溫度和水分等環(huán)境因子變化對不同碳庫分解速率的影響。根據土壤團聚體層次結構理論，土壤有機質組成伴隨著團聚體周轉而周轉。

最近一些模型將土壤中碳庫定義為可測量的顆粒態(tài)、礦物結合態(tài)和團聚體間有機碳庫[101,105-106]，或理論上的物理保護的或沒有物理保護的碳庫[107]，通過測定不同碳庫的動態(tài)變化數據對模型進行標定。另外一些模型考慮了團聚體周轉過程與土壤有機質的關系，用土壤團聚體分級和有機質物理分組法對模型進行標定[97,108]。也有一些模型考慮詳細的礦物-土壤有機質的吸附解吸附過程[52,109-110]，以及微生物與礦物的相互作用對土壤有機質形成和分解過程的調控作用[66,110-116]。由于缺乏對微生物調控機制(微生物酶代謝、同化代謝或休眠)的認識，這些模型通過代理參數反應微生物過程的非線性調控，模型結果不確定性非常高[117-119]。而且，很少有模型考慮不同過程(輸入有機物分解、有機質形成和分解)和不同碳庫(顆粒態(tài)和礦質態(tài)有機碳的轉換)之間的相互作用，更沒有同時模擬團聚體周轉、土壤有機質形成和激發(fā)效應。Liu等[120]首次建立了一個模擬土壤和團聚體中碳保護和激發(fā)動態(tài)過程的模型(PROCAAS)，提出團聚體過程不僅保護輸入有機物免于被分解，而且控制土壤有機質分解激發(fā)效應過程的新理論。該理論提出秸稈添加誘導的激發(fā)效應包括四個階段：加速微生物周轉的表觀激發(fā)(PE1)，土壤團聚體破碎釋放的有機質被分解的第一個真實激發(fā)(PE2)，微團聚體中的土壤有機質因閉蓄作用產生的弱激發(fā)效應(PE3)以及大團聚體中秸稈分解誘導土壤有機質分解產生的穩(wěn)定激發(fā)效應(PE4)(圖3)。Luo等模擬實驗表明，輸入有機物能夠改變土壤物理保護有機質的分解速度，促進保護和未被保護的有機碳庫之間的相互轉換[107]。大多數地球系統(tǒng)土壤碳模型不考慮土壤剖面有機碳及其周轉速率變化。過去已經有一些土壤剖面碳循環(huán)模型存在，但也是基于傳統(tǒng)碳模型的經驗參數為主[121-122]。最新開發(fā)的土壤剖面有機碳循環(huán)模型，如ORCIDEE-SOM[123-124]，BAMS1[112]，COPRSE[114]和OMISSION[52]考慮了不同層次有機物輸入及不同碳庫的運移及相互作用過程、可溶性有機物的礦物吸附和解吸附過程及微生物調控作用。但是這些模型所反應的機制側重點不同，且以經驗參數為主，模擬結果之間存在很大差異，同時缺少代表不同土壤類型的數據進行標定[118]。

圖3 PROCAAS模型模擬證明的團聚體形成過程對激發(fā)效應動態(tài)控制作用[120]Fig.3 The regulation of aggregates formation process for the priming effect dynamic confirmed by PROCAAS modelling[120]

7 存在的問題與研究展望

有機物輸入是土壤有機質的主要來源，同時會促進土壤有機質分解。盡管前人已經在土壤有機質周轉對環(huán)境響應方面做了大量工作，但還存在如下主要科學問題：

(1)土壤有機質形成和分解過程是同時發(fā)生的，區(qū)分這兩個過程存在技術困難，結合應用13C和12C富標和核磁共振技術是目前唯一能區(qū)分土壤有機質形成和分解過程的方法。

(2)傳統(tǒng)強堿提取法不僅會破壞土壤有機質結構，而且難以區(qū)分新老有機質結構的變化，而研究土壤有機質分解過程，需要區(qū)分其形成和分解過程。因此，相對于土壤有機質形成過程，目前關于土壤有機質分解過程的調控機制的研究還較少。

(3)土壤有機質的形成和分解都取決于輸入有機物的數量和質量、土壤礦物組成、微生物生物量和群落結構，這些因素對土壤有機質周轉過程的相對調控作用還不清楚。

(4)土壤有機質形成和分解均取決于土壤礦物和團聚體的物理保護。雖然不同學科從不同角度和尺度對土壤物理保護機制開展了大量研究，但是僅重視礦物結合和團聚體形成的物理保護作用的定性研究，缺乏關于不同礦物類型及其性質對土壤有機質的物理保護機制的系統(tǒng)認識。

(5)關于不同土壤類型及其剖面礦物、微生物和有機質的分布及其關系研究較少，缺乏長時間模擬輸入有機物-微生物-礦物連續(xù)體的實驗數據，以及基于物理保護機制的土壤剖面碳循環(huán)模型的建立和標定。

為進一步提高對土壤有機質周轉過程及其機制的理解，建議未來應該加強以下幾方面的研究：

(1)結合13C和12C富標和核磁共振技術區(qū)分土壤有機質分解過程，并綜合研究輸入有機質的微生物底物利用效率、酶代謝動態(tài)、土壤有機質分解過程以及土壤有機質化學組成變化，以揭示土壤有機質分解過程的調控機制。

(2)利用人工土壤和自然土壤，結合多次有機物添加的培養(yǎng)實驗，系統(tǒng)比較多種礦物組成對礦物-有機質結合、土壤有機質形成過程以及微生物量及群落結構的影響，以揭示土壤有機質形成過程的調控機制。

(3)從認識典型土壤類型及其剖面的礦物類型及性質如何影響礦物-有機質結合強度、結合機制以及土壤有機質物理化學組成及來源入手，定量研究礦物類型和性質對輸入有機物分解、土壤有機質形成和分解過程的調控作用。研究結果對建立深層土壤固碳技術，改進陸地碳循環(huán)模型，以及精確預測特定管理措施下不同土壤類型及其剖面固碳能力的差異具有重要意義。