東海北部秋季雌性劍尖槍烏賊的性腺發(fā)育與成熟特性

郭榮佩，李 楠，方 舟,2,3,4,5，陳新軍,2,3,4,5

（1.上海海洋大學海洋科學學院/2.大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點實驗室/3.國家遠洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心/4.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點實驗室/5.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學觀測實驗站，上海 201306）

劍尖槍烏賊（Uroteuthis edulis）屬于頭足綱（Cephalopoda）槍形目（Teuthoidea）槍烏賊科（Loliginidae）尾槍烏賊屬（Uroteuthis），是淺海暖水性物種[1]，其具有分布廣、世代更新快、生長迅速、生命周期短等特性[2]，且適溫適鹽范圍比較廣[3]，同時也具有長距離洄游的特征[4]和趨光習性[5]。該種類主要分布于日本青森縣海域以南，日本海西部以南，韓國海域，中國黃海、東海、南海以及菲律賓群島海域[6]，其中以東海資源密度最為豐富，已逐漸取代曼氏無針烏賊（Sepiella maindroni）而成為東海新的優(yōu)勢頭足類種群，并在漁業(yè)生產(chǎn)中處于較高地位[7]。劍尖槍烏賊重要的經(jīng)濟價值已引起國內(nèi)外眾多學者的廣泛關(guān)注，目前已對其種群結(jié)構(gòu)[8-9]、生長規(guī)律[2,7,9-12]、洄游路徑[13]、漁獲量[14-16]、棲息地分布變化規(guī)律[17]、資源評估與管理[6,18-20]進行了報道，但針對該種類資源量的變化規(guī)律了解甚少。通過繁殖生物學研究可以更好幫助掌握東海劍尖槍烏賊資源量的變化情況。因此，本研究根據(jù)2019－2021年秋季在東海北部海域采集的劍尖槍烏賊雌性樣本，分析不同年份雌性個體的胴長體質(zhì)量組成、關(guān)系和性腺發(fā)育的情況，為今后劍尖槍烏賊資源利用與開發(fā)提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣本采集海域和時間

劍尖槍烏賊雌性樣本委托“浙嶺漁23860”拖網(wǎng)漁船進行采集，單船底層有翼單囊拖網(wǎng)，兩船網(wǎng)具均一致，網(wǎng)具主尺度58 m×28 m，上綱長40 m，下綱長45 m，網(wǎng)目尺寸25 mm。采集時間分為2019－2021 年中每年的9－11 月，3 a 秋季雌性樣本均是在相同時間段，采用相同網(wǎng)具及采樣方式獲?。徊杉攸c為東海北部海域(123°E－127°E、28°N－31.5°N)。每月采樣不少于20尾，所采集樣本經(jīng)過冷凍保存運回實驗室，雌性樣本總數(shù)為197尾。

1.2 生物學測定

在實驗室將樣品解凍以后即可進行基礎(chǔ)生物學測定，測定項目包括性腺成熟度、胴長（Lm）、體質(zhì)量（mb）、卵巢質(zhì)量（mo）、纏卵腺長（Lng）、纏卵腺質(zhì)量（mng）和輸卵管系統(tǒng)質(zhì)量（mos）。這些測定項目中，胴長采樣皮尺測量，精確至1 mm；纏卵腺長采樣用游標卡尺測量，精確至0.01 mm。體質(zhì)量采樣用電子秤測量，精確至1 g；卵巢質(zhì)量、纏卵腺質(zhì)量和輸卵管系統(tǒng)質(zhì)量等均采用電子天平，精確至0.01 mg。

表1 劍尖槍烏賊捕撈信息Table 1 Capture information of Uroteuthis edulis

通過性腺外形來判斷性別，性腺成熟度以性腺發(fā)育狀況來劃分，分為Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ和Ⅴ5 個時期[21]。其中性腺成熟度在Ⅲ期和Ⅳ期時為性成熟期[22]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

對劍尖槍烏賊樣本的胴長體質(zhì)量組成、胴長體質(zhì)量關(guān)系、性別組成、各月份性腺發(fā)育情況、性腺指數(shù)(gonadosomatic index，GSI)[23]、纏卵腺指數(shù)(nidamental gland index，NGI)[16]、性腺指數(shù)與胴長間的關(guān)系利用Excel 2021 軟件進行比較分析，相關(guān)指數(shù)的計算公式如下：

以上公式中，mb為樣本總體質(zhì)量(g)；Lm為樣本胴長(mm)；a為生長條件因子，b為異速生長系數(shù)；Igs為雌性的性腺指數(shù)；Ing為雌性的纏卵腺指數(shù)；mo、mng、mos分別為卵巢質(zhì)量(g)、纏卵腺質(zhì)量(g)、輸卵管系統(tǒng)質(zhì)量(g)；Lng和Lmf分為纏卵腺長度(mm)和雌性胴長(mm)。

2 結(jié)果

2.1 胴長體質(zhì)量組成

雌性劍尖槍烏賊樣本的胴長和體質(zhì)量分別為51～242 mm 和17～456 g，優(yōu)勢胴長組和體質(zhì)量組分別為100～140 mm和80～120 g。其中，2019年雌性樣本胴長為96～242 mm，平均胴長為136.88 mm，優(yōu)勢胴長組為100～180 mm，約占2019 年雌性個體總數(shù)的84.62%；2020 年胴長為69～210 mm，平均胴長為141.47 mm，優(yōu)勢胴長組為80～200 mm，約占2020年雌性個體總數(shù)的91.78%；2021年胴長為51～239 mm，平均胴長為110.13 mm，優(yōu)勢胴長組為60～160 mm，約占2021 年雌性個體總數(shù)的90.28%（圖1(a））。整體來看，3 a 秋季雌性樣本的胴長以100～140 mm 居多。經(jīng)過單因素ANOVA 檢驗發(fā)現(xiàn)，2019年和2020年雌性個體胴長無顯著差異（P>0.05），2019 年和2021 年、2020 年和2021 年胴長均差異極顯著（P<0.01）。

2019年雌性樣本的體質(zhì)量為44～456 g，平均體質(zhì)量為125.59 g，優(yōu)勢體質(zhì)量組為40～200 g，約占2019 年雌性個體總數(shù)的88.46%；2020 年體質(zhì)量為24～279 g，平均體質(zhì)量為122.01 g，優(yōu)勢體質(zhì)量組為40～200 g，約占2020 年雌性樣本總數(shù)的79.45%；2021 年體質(zhì)量為17～345 g，平均體質(zhì)量為87.36 g，優(yōu)勢體質(zhì)量組為17～120 g，約占2021 年雌性樣本總數(shù)的80.56%（圖1(b)）。整體來看，3 a秋季雌性樣本的體質(zhì)量以80～120 g 居多。經(jīng)過單因素ANO‐VA 檢驗發(fā)現(xiàn)，2019 年和2020 年雌性個體體質(zhì)量無顯著差異（P>0.05），2019 年和2021 年、2020 年和2021年體質(zhì)量均差異極顯著（P<0.01）。

圖1 雌性劍尖槍烏賊個體的胴長和體質(zhì)量組成Fig.1 The mantle length and body mass composition of female Uroteuthis edulis

2.2 胴長體質(zhì)量關(guān)系

經(jīng)協(xié)方差檢驗發(fā)現(xiàn)，2019 年和2020 年、2019 年和2021 年、2020 年和2021 年秋季雌性個體體質(zhì)量與胴長的關(guān)系均差異顯著（P<0.05）。

根據(jù)2019－2021 年秋季雌性劍尖槍烏賊生物學測定數(shù)據(jù)，分別擬合3 a劍尖槍烏賊雌性個體的胴長（Lm）與體質(zhì)量（mb）關(guān)系見圖2。

圖2 雌性劍尖槍烏賊個體的胴長與體質(zhì)量關(guān)系Fig.2 Relationship between mantle length and body mass of female Uroteuthis edulis

2.3 雌性個體數(shù)量變化

2019－2021 年秋季采集的雌性劍尖槍烏賊樣本有197 尾。分析雌性個體不同月份數(shù)量變化可知，2019 年和2021 年雌性樣本數(shù)量均在10 月份最多，在11 月份最少，而2020 年則是在10 月份最少，在9 月份最多（圖3）。整體對比分析可看出，2019年和2021 年秋季雌性樣本在不同月份的變化規(guī)律一致，均是先增大后減小，而2020 年變化規(guī)律則不同于其他兩年，其變化規(guī)律則是先減小后增大。

圖3 不同月份雌性樣本數(shù)量變化Fig.3 Changes in the number of samples of female Uroteuthis edulis in different months

2.4 各月份性腺發(fā)育情況

分析發(fā)現(xiàn)，采集的3 a 秋季雌性樣本中未發(fā)現(xiàn)性腺成熟度為Ⅴ期的個體。其中，未成熟個體占3 a 雌性樣本總數(shù)的58.38%；成熟個體占樣本總數(shù)的41.62%。對比來看，3 a中9月份的成熟劍尖槍烏賊雌性個體較多，未成熟個體較少；10 月份的未成熟個體較多，成熟個體較少（圖4）。2019 年11 月和2020 年11 月均為未成熟個體均較多，成熟個體較少；而2021年11月則成熟個體較多。

圖4 不同時間點雌性劍尖槍烏賊性腺發(fā)育狀況組成Fig.4 The composition of the developmental status of the gonads of female Uroteuthis edulis at different time points

2.5 個體生長與性腺發(fā)育

通過數(shù)據(jù)分析發(fā)現(xiàn)，采集的3 a 秋季雌性樣本的胴長最大值均出現(xiàn)在Ⅳ期，而2019年最小值出現(xiàn)在Ⅱ期，2020 年出現(xiàn)在Ⅰ期，2021 年出現(xiàn)在Ⅳ期。2019 年和2021 年的體質(zhì)量最大值出現(xiàn)在Ⅳ期，而2020 年最大值則出現(xiàn)在Ⅰ期；2020 年和2021 年體質(zhì)量最小值出現(xiàn)在Ⅰ期，2019 年則出現(xiàn)在Ⅱ期。整體來看，2019 年雌性個體的胴長和體質(zhì)量在個體生長發(fā)育過程中先減小后增大，在性腺成熟度Ⅱ期時較?。▓D5(a,d)）。2020年雌性個體的胴長在個體生長發(fā)育過程中逐漸增大；體質(zhì)量先增大后減小，在性腺成熟度Ⅲ期時體質(zhì)量較大（圖5(b,e)）。2021年雌性個體的胴長和體質(zhì)量在性腺成熟度Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ期時整體變化幅度較小，在Ⅳ期時胴長和體質(zhì)量則偏大（圖5(c,f)）。

圖5 雌性劍尖槍烏賊在不同性腺成熟度下的胴長和體質(zhì)量分布Fig.5 The distribution of mantle length and body mass of female Uroteuthis edulis at different maturity of gonads

2.6 性腺指數(shù)

圖6 可見，采集的3 a秋季雌性樣本的性腺指數(shù)范圍為0.001 1～0.656 7，平均值為0.068 9。2019年性腺發(fā)育未成熟時（Ⅰ、Ⅱ期）的性腺指數(shù)為0.001 1～0.020 2，平均值為0.007 5；性腺發(fā)育成熟時（Ⅲ、Ⅳ期）的性腺指數(shù)為0.002 5～0.203 8，平均值為0.086 3。2020 年性腺發(fā)育未成熟時（Ⅰ、Ⅱ期）的性腺指數(shù)為0.001 6～0.175 4，平均值為0.020 4；性腺發(fā)育成熟時（Ⅲ、Ⅳ期）的性腺指數(shù)為0.002 1～0.291 7，平均值為0.080 2。2021年性腺發(fā)育未成熟時（Ⅰ、Ⅱ期）的性腺指數(shù)為0.003 5～0.185 1，平均值為0.022 0；性腺發(fā)育成熟時（Ⅲ、Ⅳ期）的性腺指數(shù)為0.012 1～0.656 7，平均值為0.160 3。

圖6 可見，3 a 雌性劍尖槍烏賊樣本的性腺指數(shù)均在性腺成熟度為Ⅳ期時取得最大值，2019 年和2020 年的雌性樣本的性腺指數(shù)在性腺成熟度為Ⅰ期時值最?。▓D6(a,b)），而2021 年的雌性樣本的性腺指數(shù)在性腺成熟度為Ⅱ期時值最小（圖6(c)）。整體來看，2019 年雌性個體的性腺指數(shù)隨著個體生長發(fā)育而逐漸增大，2020年和2021年雌性個體的性腺指數(shù)隨著個體生長發(fā)育先略減小后增大，成熟（Ⅳ期）個體的性腺指數(shù)明顯大于未成熟（Ⅰ、Ⅱ期）個體。

圖6 雌性劍尖槍烏賊在不同性腺成熟度下的性腺指數(shù)分布Fig.6 Gonadosomatic index of female Uroteuthis edulis at different maturity of gonads

2.7 纏卵腺指數(shù)

圖7可見，雌性個體的纏卵腺指數(shù)范圍為0.050 0～0.692 3，平均值為0.264 2。2019 年雌性個體的纏卵腺指數(shù)范圍為0.05～0.427 5，平均值為0.232 7；Ⅰ、Ⅱ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.099 3～0.384 1，平均值為0.191 9；Ⅲ、Ⅳ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.05～0.427 5，平均值為0.304 7。2020 年雌性個體的纏卵腺指數(shù)范圍為0.117 2～0.596 2，平均值為0.281 6；Ⅰ、Ⅱ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.117 2～0.436 0，平均值為0.206 6；Ⅲ、Ⅳ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.206 9～0.596 2，平均值為0.402 1。2021 年雌性個體的纏卵腺指數(shù)范圍為0.078 9～0.692 3，平均值為0.268 5；Ⅰ、Ⅱ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.087 7～0.283 8，平均值為0.148 5；Ⅲ、Ⅳ期的纏卵腺指數(shù)范圍為0.078 9～0.692 3，平均值為0.352 5。

圖7 雌性劍尖槍烏賊在不同性腺成熟度下的纏卵腺指數(shù)分布Fig.7 The distribution of nidamental gland index of female Uroteuthis edulis at different maturity of gonads

圖7 中可見，2019 年和2020 年雌性劍尖槍烏賊樣本的纏卵腺指數(shù)在Ⅲ期時值最小(圖7(a，b))，而2021 年纏卵腺指數(shù)在Ⅳ期值最?。▓D7(c)）；2019 年雌性樣本的纏卵腺指數(shù)在Ⅲ期的值最大，2020 年雌性樣本在Ⅳ期的值最大，2021 年雌性樣本在Ⅱ期的值最大。整體來看，3 a雌性樣本纏卵腺指數(shù)的變化規(guī)律有所不同，2019 年雌性樣本的纏卵腺指數(shù)隨著個體生長發(fā)育先減小，后又增大；2020 年雌性樣本的纏卵腺指數(shù)則是先增大后逐漸減?。?021 年雌性樣本的纏卵腺指數(shù)則是先增大后減小最后又增大。

3 討論

本研究表明，東海北部秋季雌性劍尖槍烏賊的優(yōu)勢胴長組和體質(zhì)量組分別為100～140 mm和80～120 g，大于東海南部海域劍尖槍烏賊[2]的研究和南海北部近海劍尖槍烏賊[6]的規(guī)格。其原因可能是伏季休漁制度在東海開始實施后[24]，秋季是劍尖槍烏賊漁汛集中的時間[25]，本研究是在秋季采樣，在東海實行休漁制度以后劍尖槍烏賊個體體型較大，且東海北部海域最常用的采樣方法是拖網(wǎng)采樣，而東海南部海域多采用燈光圍網(wǎng)采樣[22]；另外有研究表明采用燈光誘捕捕撈的個體相對較小[26]，使東海南北部劍尖槍烏賊物種大小出現(xiàn)差異。此外還可能是采樣網(wǎng)具規(guī)格不同導致差異[3]。本研究還發(fā)現(xiàn)2019年和2020 年雌性個體胴長和體質(zhì)量均無顯著差異（P>0.05），2019 年和2021 年、2020 年和2021 年胴長和體質(zhì)量均差異極顯著（P<0.01），2021 年雌性樣本的個體相較于2019年和2020年較大。

生長參數(shù)b為異速生長因子，反映生長發(fā)育的不均勻性，其年間變化可以作為海洋生物對海域環(huán)境變化能力的指標[27]。本研究發(fā)現(xiàn)，2019 年雌性劍尖槍烏賊個體的b為2.214 3，2020 年b為2.186 5，2021 年b為2.086 7，3 a 雌性劍尖槍烏賊個體的b均小于3，且數(shù)值相差不大，即均處于負異速生長狀態(tài)，體長增長快于體質(zhì)量的增加。王凱毅等[28]和孫典榮等[3]對東海南部和北部灣海域的劍尖槍烏賊采樣的研究發(fā)現(xiàn)，雌性樣本的生長參數(shù)b分別為2.101 9和2.324 7，其b值均小于3，表明不同海域雌性劍尖槍烏賊個體均處于負異速生長狀態(tài)。

本研究樣本采集時間均為秋季，2020 年秋季捕撈的雌性個體數(shù)量變化規(guī)律不同于其他兩年，可能是由于捕撈量較小，樣本采集的隨機性不夠強，使捕撈的雌性個體數(shù)量變化存在差異。此外，不同年份成熟個體比例存在差異，可能與群體組成差異和棲息海域海水溫度的年間差異有關(guān)。劍尖槍烏賊根據(jù)產(chǎn)卵時間可劃分為春生群體、夏生群體、秋生群體和冬生群體[8,29-30]，可能在采集的三年秋季樣本中群體組成不同使成熟個體比例出現(xiàn)差異。已有學者研究表明，溫度會對莖柔魚的性成熟產(chǎn)生影響，高環(huán)境溫度會使同科的莖柔魚（Dosidicus gigas）出現(xiàn)性早熟現(xiàn)象，而低環(huán)境溫度會延緩莖柔魚性成熟[31]。海水溫度的不同同樣也可能會影響槍烏賊個體的性成熟，使不同年份成熟個體的比例出現(xiàn)年間差異。

反映頭足類生長狀況的指標有胴長、體質(zhì)量和性腺成熟度[32]。雌性個體的胴長和體質(zhì)量在個體生長發(fā)育過程中變化規(guī)律不同，可能與優(yōu)勢群體的生物特征以及海洋環(huán)境因子的變化有關(guān)[9]。由于劍尖槍烏賊是一年生軟體動物，一年內(nèi)性成熟產(chǎn)卵[33]，短暫的生活史特征使其更容易受到海表面溫度等環(huán)境因素的影響，這在其他種類[31,34]中也有所體現(xiàn)。采集的劍尖槍烏賊雌性樣本中，胴長、體質(zhì)量的最大值大多出現(xiàn)在Ⅳ期，可能是由于在個體生長發(fā)育的過程中雌性個體需要通過攝食獲得能量使性腺迅速增重，用于生殖投入[35]，Ⅳ期處于繁殖期，此時雌性個體較大。此外，雌性個體在性成熟以后胴長和體質(zhì)量的變化幅度較小，可能是由于雌性個體在性成熟以后停止攝食，機體能量用于卵子發(fā)育，其胴長和體質(zhì)量增加緩慢[36]。

性腺指數(shù)和纏卵腺指數(shù)可判定雌性劍尖槍烏賊的成熟狀況。本研究發(fā)現(xiàn)，3 a雌性劍尖槍烏賊樣本在性腺發(fā)育成熟前的性腺指數(shù)變化不大，且成熟（Ⅳ期）個體的性腺指數(shù)明顯大于未成熟（Ⅰ、Ⅱ期）個體，與林東明等[37]對巴塔哥尼亞槍烏賊的研究和劉必林等[36]對莖柔魚的研究結(jié)果一致，這可能是由于頭足類屬種屬于短生命周期屬種，其性腺發(fā)育滯后于個體生長[38]，雌性個體繁殖后代需要更多的能量儲備，其在性腺發(fā)育前期為保證充足營養(yǎng)和能量攝入而維持較低的性腺指數(shù)，為性腺發(fā)育成熟和排卵期提供基礎(chǔ)保障[39]。2019 年雌性個體的性腺指數(shù)和纏卵腺指數(shù)均隨著個體的生長發(fā)育逐漸增大，說明2019年雌性個體性腺發(fā)育狀況良好，其與林東明等[37]對巴塔哥尼亞槍烏賊的研究、林東明等[23]對阿根廷滑柔魚的研究以及李思亮等[40]對柔魚的研究結(jié)果一致。而2020 年和2021 年在性腺成熟度Ⅱ期時性腺指數(shù)略減小，2020 年在性腺成熟度Ⅳ期、2021年在Ⅲ期的纏卵腺指數(shù)減小，這可能是因為2020年和2021年出現(xiàn)了拉尼娜現(xiàn)象，使海面溫度持續(xù)異常偏冷，對雌性個體的性腺發(fā)育產(chǎn)生一定影響。

本研究對秋季劍尖槍烏賊雌性樣本的個體生長與性腺發(fā)育狀況進行了分析，為今后深入研究雌性劍尖槍烏賊的繁殖生物學提供理論基礎(chǔ)。目前對于雌性劍尖槍烏賊繁殖生物學的研究較少，今后研究應側(cè)重于考慮劍尖槍烏賊雌性個體的繁殖力和繁殖策略的研究，以便于對劍尖槍烏賊的繁殖狀況有更加深入了解。此外，本研究中所用的實驗樣本均來自于拖網(wǎng)漁船，其樣本采集的隨機性可能不夠，且性腺成熟度的判定均是人工目測進行，判定過程中會存在一定誤差，需要在今后研究中加以完善。