Bph36介導(dǎo)的抗性機(jī)制及相關(guān)信號通路的研究

薛艷霞　李容柏

摘 ?要：褐飛虱（St?l.，?BPH）是水稻最主要的害蟲之一，給水稻生產(chǎn)造成嚴(yán)重的危害。攜帶不同抗性基因的抗褐飛虱水稻材料抗性機(jī)制不同，挖掘普通野生稻抗褐飛虱基因并研究其介導(dǎo)的抗性機(jī)制及相關(guān)信號通路對水稻育種具有重要的意義。本研究基于課題組前期從廣西普通野生稻‘W2183’挖掘出的位于4號染色體InDel標(biāo)記S13和X48之間38?kb處新基因，以‘9311’和‘抗蚊青占’為感性對照，05RBPH16和NIL為抗性對照，通過褐飛虱宿主選擇性、蜜露量測定、褐飛虱存活率及褐飛虱生長速率等方法分析介導(dǎo)的抗褐飛虱機(jī)制;同時，以‘抗蚊青占’為感性對照，NIL為抗性對照，通過qRT-PCR分析植物防御昆蟲侵害的三大信號途徑：水楊酸、茉莉酸和乙烯相關(guān)基因表達(dá)量的差異。抗性機(jī)制研究結(jié)果表明：褐飛虱在抗性材料植株上的蟲口密度顯著低于感性材料植株，抗性材料上的褐飛虱存活率、群體生長率及取食后排泄的蜜露量均比感性對照顯著降低。介導(dǎo)的抗性機(jī)制是寄主抗生性和害蟲趨避性相互作用的結(jié)果。qRT-PCR結(jié)果表明：褐飛虱取食后，各個時間段抗性材料NIL植株中水楊酸合成相關(guān)基因、、和水楊酸途徑病程相關(guān)蛋白基因的表達(dá)量顯著高于感性材料‘抗蚊青占’植株中的表達(dá)量;抗性材料NIL植株中，茉莉酸合成基因和茉莉酸積累基因的表達(dá)量比褐飛虱取食前顯著提升，但是比同時段感性材料植株中表達(dá)量顯著降低;褐飛虱取食后，抗、感性材料植株中乙烯信號途徑基因的表達(dá)量都受到抑制，基因表達(dá)量都提高，但2種材料間的差異不顯著。茉莉酸途徑和乙烯途徑參與了NIL植株抗褐飛虱的基礎(chǔ)防御反應(yīng)，但激活的抗性不是茉莉酸和乙烯依賴的信號防御途徑而是激活水楊酸依賴的系統(tǒng)獲得性抗性。研究結(jié)果為進(jìn)一步研究與其他抗性基因聚合，培育兼有多種抗性機(jī)制和防御信號途徑的優(yōu)良品種奠定基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞：;抗性機(jī)理;信號通絡(luò)中圖分類號：S511.9??????文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A

Brown planthopper （?St?l.，?BPH） is one of the most important pests of rice， which causes serious harm to rice production.?The mechanisms of brown planthopper resistant genes in rice materials are different.?It is of great significance for rice breeding to explore the resistance mechanism and related signal pathway of brown planthopper resistant genes in common wild rice. This work investigated the new BPH?resistance gene ?flanked by InDel markers S13 and X48 on the short arm of rice chromosome 4 derived from Guangxi common wild rice ‘W2183’. The mechanism of -mediated resistance to brown planthopper was analyzed by host selection， honeydew quantity measurement， survival rate and growth rate of brown planthopper based on the susceptible?control，?9311 and ‘Kangwenqingzhan’， and resistant control， 05RBPH16 and?NIL. qRT-PCR was used to analyze the expression level of defence-related genes of salicylic acid （SA）， jasmonic acid （JA） and ethylene （ET） pathways of plant defense against insect invasion based on susceptible control ‘Kangwenqingzhan’， and resistant control?NIL. The results showed that the population density of the brown planthopper on the resistant material was significantly lower than that on the sensitive material， and the survival rate， population growth rate， and honeydew excreted by the brown planthopper on the resistant material were significantly lower than that on the susceptible control.??mediated resistance was the result of the interaction between host resistance and pest avoidance. qRT-PCR?revealed ?in response to brown planthopper feeding， the expression level of SA synthesis-related genes，?， ?and SA defense-related gene ?in?NILwas?significantly higher than that?in ‘Kangwenqingzhan’， and the expression level of JA synthesis-related gene ?and JA accumulation-related genein ?was significantly increased in comparison to that?before feeding， but significantly decreased in comparison to that?in susceptible plants. The expression of ET signaling pathway gene?and was?inhibited and increased， respectively， in both resistant and susceptible materials in response to brown planthopper feeding， but there was no significant difference between the two materials. JA/ET pathways were involved in the basic defense response of NIL?against brown planthopper， but the BPH resistance gene ?acquired resistance?via SA-dependent activation pathway and JA/ET- -independent activation pathway. The?results would lay?a foundation in a breeding program for rice quality with multiple resistance mechanisms and defense signaling pathways from the aggregation of the BPH resistance gene?with other resistance genes.

;?resistance mechanism; signal pathways

： 10.3969/j.issn.1000-2561.2022.05.005

植物受到昆蟲侵染危害后，通常會在抗生性（antibiosis）、拒蟲性（nonpreference）和耐蟲性（tolerance）3種抗性機(jī)制方面表現(xiàn)出抗性。水楊酸、茉莉酸和乙烯三大信號途徑是植物防御昆蟲侵害的主要途徑。攜帶不同抗褐飛虱基因的水稻品種對褐飛虱抗性機(jī)制和介導(dǎo)的相關(guān)信號通路不同。2019年，作者與課題組成員從廣西普通野生稻‘W2183’挖掘出新基因，位于4號染色體InDel標(biāo)記S13和X48之間38?kb處。本研究以感性材料‘9311’‘抗蚊青占’為對照，通過宿主選擇、蜜露測定法、褐飛虱存活率和褐飛虱生長速率等方法研究了介導(dǎo)的抗性機(jī)制;采用實時熒光定量PCR技術(shù)（quantitative real-time PCR）分析比較了3種信號途徑相關(guān)基因在‘抗蚊青占’和NIL中表達(dá)量的差異，研究了介導(dǎo)的相關(guān)信號通路。

??材料與方法

??材料

抗性機(jī)理研究材料：‘9311’、‘抗蚊青占’（KWQZ）、05RBPH16、NIL-（抗褐飛虱基因的近等位基因系）。

抗性相關(guān)通路研究材料：‘抗蚊青占’（KWQZ）、NIL-（抗褐飛虱基因的近等位基因系）。

蟲源：實驗褐飛虱蟲源采集自廣西大學(xué)實驗基地水稻田間自然群體。采集后選擇生物型Ⅱ隔離飼養(yǎng)于廣西大學(xué)溫室內(nèi)，溫度為（28±2）℃，濕度為（75±5）%，保持在TN1上飼養(yǎng)繁殖。在播種時，收集雌性成蟲在成株期的TN1上產(chǎn)卵，獲得大量的2～3齡若蟲以供使用。

??方法

1.2.1??褐飛虱的宿主選擇性??褐飛虱的宿主選擇性參照陳曙等的方法。將‘9311’、‘抗蚊青占’、05RBPH16和NIL各取20粒播種到盛有稻田表土的育秧盤中，三葉期剔除弱苗，每個材料剩留15苗。按照平均每株約8～10頭的量接入2～3齡褐飛虱若蟲。接蟲后每隔24?h觀察各材料上附著的褐飛虱的數(shù)目，每次觀察后輕輕拍打水稻基部讓褐飛虱均勻分布于塘瓷育秧盤水中，重復(fù)3次。根據(jù)不同水稻材料上附著褐飛虱的數(shù)目評價其對褐飛虱的抗性。

1.2.2 ?褐飛虱蜜露排泄量測定??褐飛虱蜜露排泄量測定采用蠟?zāi)ば〈ā２捎貌シN后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。3?d后，將剪好的5?cm×5?cm的蠟?zāi)ば〈街诓牧仙?，每?個，其中一個為對照。將提前準(zhǔn)備好的饑餓3?h的褐飛虱雌成蟲用吸管接入蠟?zāi)ば〈鼉?nèi)，每只蠟?zāi)ば〈鼉?nèi)接入1頭，每個處理3個重復(fù)。接蟲48?h后，取下小袋，放出蠟?zāi)ば〈鼉?nèi)的褐飛虱，用萬分之一電子天平稱重，附著有蜜露的小袋總重W，對照小袋重M。然后，用脫脂棉擦掉蜜露稱蠟?zāi)ば〈偭縒，對照小袋M，根據(jù)公式計算，蜜露量（mg）=（W–W）–（M–M），根據(jù)蜜露量的重量評價水稻材料對褐飛虱的抗性。

1.2.3 ?褐飛虱存活率??褐飛虱存活率參照QIU等的方法，采用播種后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。每杯1株，每種材料重復(fù)5次。3 d后，每株接10頭3～4齡的褐飛風(fēng)若蟲，每杯幼苗使用自制的紗網(wǎng)袋套住。接蟲后第24、48、72、96、120小時觀察各處理褐飛虱存活數(shù)目，以接蟲數(shù)為基數(shù)統(tǒng)計褐飛虱的存活率。

1.2.4 ?褐飛虱群體生長率??褐飛虱群體生長率（PGR）采用播種后苗齡40?d左右的健康植株，去掉分蘗留下主莖，移栽到直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。放蟲前使用直徑7?cm的塑料杯（底部有孔）罩住植株。將20頭褐飛虱3齡若蟲稱重后，從7?cm的塑料杯底部孔處接入，并使用脫脂棉將孔口處密封。接蟲4?d后，再次稱褐飛虱若蟲的重量，每種材料3次重復(fù)。褐飛虱群體生長率計算如下：感染后褐飛虱總重量（W）的對數(shù)減去感染前初始褐飛虱總重量（W）的對數(shù)，再除以感染天數(shù)，所得數(shù)值為褐飛虱的群體生長率（PGR）。

PGR=（logW-logW）/天數(shù)

1.2.5 ?防御信號途徑相關(guān)基因的表達(dá)分析??抗性材料NIL和感性材料‘抗蚊青占’每種材料取10粒種子播種于直徑為9?cm的盛有大田表層土的塑料杯中。按照平均每株約8～10頭的量接入3齡褐飛虱若蟲。接蟲后，分別在第24、48、72小時取水稻莖基部用于提取RNA，3次重復(fù)。RNA提取及反轉(zhuǎn)錄cDNA根據(jù)田根試劑盒步驟提取。使用Roche LC480熒光定量擴(kuò)增儀及SYBR Supermix（SYBR Green）進(jìn)行實時熒光定量PCR檢測。PCR擴(kuò)增引物來源于NCBI?GenBank網(wǎng)站，引物序列信息見表1。

20?μL PCR擴(kuò)增體系：SYBR Green Supermix（2×）10?μL、10?μmol上游、下游引物各0.3?μL，cDNA模板1?μL、RNase-Free ddHO調(diào)至總體積20?μL。PCR擴(kuò)增反應(yīng)程序：預(yù)變性（94℃）3?min，變性（94℃）15?s，退火（55～60℃）60?s，40個重復(fù)，每個樣品重復(fù)3次。以Actin作為內(nèi)參基因，按照相對定量2方法分析目標(biāo)基因相對表達(dá)量的差異。

??結(jié)果與分析

??介導(dǎo)的抗性機(jī)制

2.1.1 ?褐飛虱的宿主選擇性??褐飛虱宿主選擇性揭示了褐飛虱對水稻材料的趨避性，每隔24?h觀察各材料上著落褐飛虱的數(shù)目，取平均數(shù)進(jìn)行統(tǒng)計，統(tǒng)計結(jié)果見表2。從表2可以看出，褐飛虱對感性材料和抗性材料的宿主選擇性存在顯著差異。褐飛虱在感性材料‘9311’和‘抗蚊青占’上的著落數(shù)分別是51頭和29頭，抗性材料05RBPH16和NIL上的著落數(shù)分別是13頭和12頭。褐飛虱在感性材料之間著落數(shù)存在顯著差異，‘抗蚊青占’上的著落數(shù)僅有‘9311’上的57%，但在抗性材料之間著落數(shù)無顯著差異。

2.1.2 ?褐飛虱在不同水稻材料上的蜜露排泄量??褐飛虱取食水稻韌皮部汁液后分泌蜜露的量與取食量成正比，本研究統(tǒng)計分析了褐飛虱在‘9311’、‘抗蚊青占’、05RBPH16和NIL上褐飛虱排泄的蜜露量，統(tǒng)計結(jié)果見表3。從表3可以看出，接蟲24?h后，褐飛虱在抗、感性材料間分泌的蜜露量存在顯著差異。褐飛虱在‘9311’和‘抗蚊青占’上分泌的蜜露量分別為38.30?mg和13.37?mg，而在05RBPH16和Bp上褐飛虱分泌的蜜露量僅為4.73?mg和4.87?mg。感性材料‘9311’和‘抗蚊青占’上的褐飛虱分泌的蜜露量存在顯著差異，而抗性材料05RBPH16和NIL-上褐飛虱分泌的蜜露量無顯著差異，感性材料和抗性材料的蜜露量存在顯著差異。

2.1.3 ?褐飛虱在不同水稻材料上的存活率??為觀察褐飛虱不同水稻材料上的存活率，觀察了第24、48、72、96、120小時各處理褐飛虱存活數(shù)目，統(tǒng)計結(jié)果見圖1。從圖1中可以看出，隨著接蟲時間的遞增，褐飛虱在不同材料上存活率呈遞減趨勢。褐飛虱在抗、感性材料間存活率存在顯著差異，抗性材料上的褐飛虱的存活率的遞減速度快，而感性材料上褐飛虱的存活率的遞減較平緩。接蟲48?h后，抗性材料上褐飛虱的存活率低于60%，而感性材料上褐飛虱的存活率保持在80%以上。接蟲120?h后，抗性材料上褐飛虱的存活率接近于0，感性材料上褐飛虱的存活率仍有50%。

2.1.4 ?褐飛虱在不同水稻材料上的群體生長率??褐飛虱2～3齡若蟲的重量約1～2?mg/頭，褐飛虱群體生長率可以通過在宿主材料上取食前后的體重變化來統(tǒng)計。接蟲4?d后，我們對褐飛虱感性材料和抗性材料上的群體生長率分別做了統(tǒng)計。從表4可以看出，褐飛虱在感性材料‘9311’和‘抗蚊青占’上的群體生長率分別為0.0563?mg/d和0.0623?mg/d，在抗性材料05RBPH16和NIL植株上的群體生長率分別為0.0184?mg/d和0.0196?mg/d。褐飛虱在抗、感2種材料上的群體生長率差異性顯著，抗性材料上的群體生長率僅為感性材料上的1/3。

抗性相關(guān)通路的研究

昆蟲所誘導(dǎo)的植物防御信號途徑主要是茉莉酸、水楊酸和乙烯信號途徑。為了研究介導(dǎo)的抗性參與了哪種防御信號途徑，我們研究了3個防御信號途徑相關(guān)基因的表達(dá)情況。

2.2.1 ?水楊酸（SA）信號途徑??（enhanced disease susceptibility 1），（phytoalexin deficient 4），（phenylalanine ammonia-lyase，苯丙酰胺裂解酶）是水楊酸合成相關(guān)基因。是水楊酸途徑病程相關(guān)蛋白基因（PR基因）之一，植物在受到害蟲侵染后其表達(dá)量顯著變化，、和的表達(dá)模式見圖2。

從圖2A可以看出：接蟲后，各個時間段NIL-植株中相對表達(dá)水平顯著高于‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量。在‘抗蚊青占’植株中，相對表達(dá)量無顯著變化，而在NIL?植株中，接蟲24?h后基因相對表達(dá)量開始提高，接蟲72?h后相對表達(dá)量比0?h提高了7.82倍。

從圖2B可以看出：褐飛虱侵染后，基因的相對表達(dá)量隨著褐飛虱侵染的時間的延長而逐漸提高，接蟲72?h后，在NIL植株中基因相對表達(dá)量顯著高于‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量。植株中基因相對表達(dá)量比0?h提高了29.74倍，是同一時間段內(nèi)‘抗蚊青占’植株中相對表達(dá)量的1.63倍。

從圖2C可以看出：褐飛虱侵染后，在NIL植株中基因相對表達(dá)量顯著高于‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量，接蟲24?h后，NIL植株中基因相對表達(dá)量是‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量的4.52倍。接蟲48 h后，基因相對表達(dá)量比24?h下降，但同一時間段內(nèi)，NIL植株中基因相對表達(dá)量是‘抗蚊青占’中的相對表達(dá)量高1.98倍，72?h時基因相對表達(dá)量再次上升。

從圖2D可以看出：褐飛虱取食后，抗性材料NIL植株中基因的相對表達(dá)量隨褐飛虱取食時間而持續(xù)升高，在褐飛虱取食48?h后其相對表達(dá)量是0?h的185.23倍，是同一時間段‘抗蚊青占’植株中相對表達(dá)量的5.42倍?！刮们嗾肌仓曛械南鄬Ρ磉_(dá)量在24?h時受到抑制，在48?h后其相對表達(dá)量提高但72?h又下降。

綜合上述結(jié)果表明，激活了水楊酸依賴的系統(tǒng)獲得性抗性，從而防御褐飛虱取食。

2.2.2 ?茉莉酸（JA）信號途徑??基因（lipox ygenase，磷脂酶基因脂氧合酶）和（allene oxide synthase 2，丙二烯氧合酶2）是誘導(dǎo)合成和積累茉莉酸的主要基因。和的表達(dá)模式見圖3。

從圖3A可以看出：在褐飛虱取食后，基因每個時間段在‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量顯著高于NIL-植株中的相對表達(dá)量。接蟲24?h后，‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量是NIL-Bph36植株中的3.63倍。接蟲48?h后，‘抗蚊青占’植株中基因的相對表達(dá)量是抗性材料NIL-中的1.44倍。

從圖3B可以看出：在褐飛虱取食后，基因的相對表達(dá)量隨褐飛虱取食時間而持續(xù)升高。接蟲24?h后，‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量顯著提高，72?h后其相對表達(dá)量是0?h的189.58倍。褐飛虱侵染72?h后，NIL-植株中基因的相對表達(dá)量雖然比0?h對照中提高了36.06倍，但僅是同一時間段‘抗蚊青占’中的相對表達(dá)量的1/5。

綜合上述結(jié)果表明，茉莉酸參與了水稻對褐飛虱的基礎(chǔ)性防御，但激活的是不依賴于茉莉酸的信號防御途徑。

2.2.3 ?乙烯（ET）信號途徑??基因（ethylene insensitive 2）和基因（ACC氧化酶家族基因）是乙烯信號途徑的主要基因?；?和基因的表達(dá)模式見圖4。

從圖4A、圖4B可以看出：在褐飛虱取食后，基因在抗、感植株中的相對表達(dá)量都提高，但在0 h和24 h 2種材料間的差異不顯著。褐飛虱取食后，基因在NIL-植株和‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量都受到抑制。褐飛虱取食24?h和48?h后，NIL-植株中基因相對表達(dá)量顯著低于同一時間段內(nèi)‘抗蚊青占’植株中的相對表達(dá)量。而72?h后，基因在2種材料中的相對表達(dá)量接近相同。以上分析結(jié)果表明，激活的是不依賴于乙烯的信號防御途徑。

??討論

介導(dǎo)的抗性機(jī)制

關(guān)于植物對昆蟲抗性機(jī)制，不同的學(xué)者持不同的觀點。目前主要有2種觀點，一種是認(rèn)為植物的抗生性給予昆蟲很大的選擇壓力，使昆蟲更容易產(chǎn)生新的生物型。趨避性雖然給予昆蟲的選擇壓力小，但容易造成單食性昆蟲的滅絕，打破生態(tài)鏈的平衡。耐受性是植物與昆蟲協(xié)同進(jìn)化中一種比較穩(wěn)定的抗性機(jī)制。另外一種觀點認(rèn)為耐受性雖然在蟲害后產(chǎn)量和品質(zhì)都不受影響，但導(dǎo)致昆蟲在其上能生活更多世代，造成大規(guī)模的爆發(fā)，導(dǎo)致作物產(chǎn)量大面積絕收。因此，兼有多種抗性機(jī)制的品種能通過機(jī)制間的相互作用起到更好的防御功能?。

COHEN等研究了抗性品種IR64的抗性機(jī)制是抗生性、抗趨性和耐受性共同作用的結(jié)果。DU等研究結(jié)果表明介導(dǎo)的抗生性降低了褐飛虱在轉(zhuǎn)基因植株上的存活率，群體生長率等抗生性指標(biāo)，但不具有趨避性。QUILICHINI等研究提出攜帶有的植株對褐飛虱同時表現(xiàn)出抗趨性和抗生性。徐雪亮等研究了抗蟲材料1105113和1105096的抗褐飛虱機(jī)是抗生性作用較強(qiáng)，耐害性作用較弱。LIU等研究了抗性材料RH攜帶的抗性基因表現(xiàn)出強(qiáng)的抗生性。TAMURA等提出基因介導(dǎo)的抗性抑制了褐飛虱在水稻上的著落數(shù)和取食量，兼具有趨避性和抗生性。何俊等研究出抗性品種Balamawee與RH具有較強(qiáng)的抗生性，Pokkali和Kaharamana屬于耐蟲品種。

本研究結(jié)果表明，褐飛虱對抗性材料05RBPH16和NIL-表現(xiàn)出明顯的趨避性，褐飛虱在其的蟲口密度顯著低于感性材料;褐飛虱在抗性材料上的存活率、群體生長率及取食后排泄的蜜露量均比感性對照顯著降低。由此推測，介導(dǎo)的抗性機(jī)制是寄主抗生性和害蟲趨避性相互作用的結(jié)果。

?介導(dǎo)的相關(guān)通絡(luò)

大量研究結(jié)果表明水楊酸（SA）、茉莉酸（JA）和乙烯（ET）3種信號途徑是植物防御害蟲時激活的主要信號途徑。目前，關(guān)于水稻抗褐飛虱激活的相關(guān)通路研究的報道相對較少。DU等認(rèn)為激活了水楊酸依賴的系統(tǒng)性獲得抗性，從而防御褐飛虱的取食。QIU等認(rèn)為激活了水稻中的JA信號途徑，但又不依賴于JA信號途徑。WANG等提出介導(dǎo)的抗性激活了水楊酸途徑，抑制了茉莉酸和乙烯途徑。本研究結(jié)果說明：褐飛虱取食后，茉莉酸途徑和乙烯途徑參與了NIL植株抗褐飛虱的基礎(chǔ)防御反應(yīng)，但激活的抗性不是茉莉酸和乙烯依賴的信號防御途徑，而是激活了水楊酸依賴的系統(tǒng)獲得性抗性。

參考文獻(xiàn)

[1]?KALOSHIAN?I. Gene-for-gene disease resistance： bridging insect pest and pathogen defense[J].?Journal of Chemical Ecology， 2004， 30：?2419-2438.

[2]?李容柏， 李麗淑， 韋素美， 韋燕萍， 陳英之， 白德朗， 楊 ?朗， 黃鳳寬， 呂維莉， 張向軍， 李小勇， 楊新慶， 魏源文. 普通野生稻（Oryza rufipogon?Griff.）抗稻褐飛虱新基因的鑒定與利用[J]. 分子植物育種， 2006， 4（3）： 365-371.LI R B， LI L S， WEI S M， WEI Y P， CHEN Y Z， BAI D L， YANG L， HUANG F K， LYU?W L，?ZHANG X J， LI X Y，?YANG X Q， WEI Y W. The evaluation and utilization of new genes for brown planthopper resistance in common wild rice （?Griff）[J].?Molecular Plant Breeding， 2006， 4（3）： 365-371.?（in Chinese）

[3]?LI?Z?H，?XUE?Y?X， ZHOU?H?L，?LI?Y， USMAN?B， JIAO X?Z， WANG X?Y， LIU?F， QIN?B?X， LI?R?B， QIU?Y?F. High-resolution mapping and breeding application of a novel brown planthopper resistance gene derived from wild rice （?Griff）[J].?Rice， 2019，?12：?41.

[4]?陳 ?曙， 劉 ?芳， 薛艷霞， 祝 ?亞， 覃寶祥， 韋 ?政， 邱永福， 李容柏. 水稻對褐飛虱的抗性鑒定及其抗性機(jī)制研究[J]. 西南農(nóng)業(yè)學(xué)報， 2016， 29（9）： 2125-2130.CHEN S， LIU F， XUE Y X， ZHU Y， QIN B X， WEI Z， QIU Y F， LI R B. Study on evaluation and mech- anism of rice resistance to brown planthopper[J]. Southwest China Journal of Agricultural Sciences， 2016， 29（9）： 2125-2130. （in Chinese）

[5]?PAGUIA P， PATHAK?M D， HEINRICHS?E A. Honeydew excretion measurement techniques for determining differential feeding activity of biotypes of on rice varieties[J]. Journal of Economic Entomology，?1980， 73（1）： 35-40.

[6]?QIU Y F， GUO J P， JING S L， ZHU L L， HE G C. Fine mapping of the rice brown planthopper resistance gene?BPH7 and characterization of its resistance in the 93-11?background[J]. Euphytica， 2014， 198：?369-379.

[7]?KLINGLER?J， CREASY?R， GAO?L， NAIR?R M， CALIX?A S， JACOB?H S， EDWARDS?O R， SINGH， APHID?K B.?Resistance in medicago truncatula involves antixen- osis and phloem-specific， inducible antibiosis， and maps to a single locus flanked by NBS-LRR resi- stance gene analogs[J].?Plant Physiology， 2005， 137（4）：?1445-1455.

[8]?JONES J D G， DANGL J L. The plant immune system[J]. Nature， 2006， 444（7117）： 323-329.

[9]?V?LZ R， PARK， J Y， KIM S， PARK， S Y， HARRIS， W， CHUNG H?J， LEE Y H.?The rice/maize pathogen ?spp. infect and reproduce on Arabidops- is revealing differences in defensive phytohormone function between monocots and dicots[J]. The Plant Journal，?2020， 103（1）， 412-429.

[10]?LI S S， ZHAO J P， ZHAI Y S， YUAN Q， ZHANG H Z， WU X Y， LU Y W， PENG J J， SUN Z T， LIN L， ZHENG H Y， CHEN J P， YAN F. The hypersensitive induced reaction 3 （HIR 3） gene contributes to plant basal resistance via an EDS 1 and salicylic aciddependent pathway[J]. The Plant Journal， 2019， 98（5）： 783-797.

[11]?SHARMA?A， SHAHZAD B， REHMAN A， BHARDWAJ R， LANDI M， ZHENG B. Response of phenylpropanoid pathway and the role of polyphenols in plants under abiotic stress[J].?Molecules， 2019， 24（13）：?2452.

[12]?楊 ?濤， 王 ?艷. 植物病程相關(guān)蛋白PR-10的研究進(jìn)展[J]. 植物生理學(xué)報， 2017， 53（12）： 2057-2068.YANG T， WANG Y.?Research progress of plant pathogennesis related protein PR-10[J].?Plant Physiology Journal，?2017， 53（12）： 2057-2068. （in Chinese）

[13]?WANG?J， SONG L， GONG， X， XU J，?LI M. Functions of jasmonic acid in plant regulation and response to abiotic stress[J]. International Journal of Molecular Sciences， 2020， 21（4）： 1446.

[14]?COHEN M B， ALAM S N， MEDINA E B， BERNAL C C. Brown planthopper，， resistance in rice cultivar IR64： mechanism and role in successful ?management in Central Luzon， Philippines[J].?Entomologia Experimentalis et Applicata， 1997， 85（3）：?221-229.

[15]?DU B， ZHANG W L， LIU B F， HU J， WEI Z， SHI Z Y， HE R F， ZHU L L， CHEN R Z， HAN B， HE G C.?Identification and characterization of ， a gene conferring resistance to brown planthopper in rice[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2009， 106（52）： 22163-22168.

[16]?QUILICHINI T D， FRIEDMANN M C， SAMUELS A L，?DOUGLAS?C J.?ATP-binding cassette transporter G26 is required for male fertility and pollen exine formation in [J]. Plant Physiology， 2010， 154（2）： 678-690.

[17]?徐雪亮， 肖葉青， 陳大洲， 胡蘭香， 姚英娟. 2個新培育水稻材料對褐飛虱的抗性機(jī)制研究[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報， 2015， 31（10）： 171-175.XU?X L， XIAO Y Q， CHEN D Z， HU L X， YAO Y J.?Resistance mechanism of different rice varieties to brown planthopper[J].?Chinese Agricultural Science Bulletin， 2015， 31（10）：171-175.?（in Chinese）

[18]?LIU Y Q， WU H， CHEN H， LIU Y L， HE J， KANG H Y， SUN Z G， PAN G， WANG Q， HU J L， ZHOU F， ZHOU K N， ZHENG X M， REN Y L， CHEN L M，WANG Y H， ZHAO Z G， LIN Q B， WU F Q， ZHANG X， GUO X P， CHENG X N，L JIANG L， WU C Y， WANG H Y， WAN J M.?A gene cluster encoding lectin receptor kinases confers broadspectrum and durable insect resistance in rice[J]. Nature Biotechnology， 2015， 33（3）： 301-305.

[19]?TAMURA?Y， HATTORI?M， YOSHIOKA?H， YOSHIOKA?M， TAKAHASHI?A， WU?J Z， SENTOKU?N，?YASUI?H.?Map-?based cloning and characterization of a brown planthopper resistan-ce gene ?from ?L. ssp. indica cultivar ADR52[J]. Scientific Reports， 2014， 4（1）： 1-8.

[20]?何 ?俊. 水稻抗褐飛虱主基因Bph22（t）的精細(xì)定位[D]. 南京： 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)， 2011.HE J. High-resolution mapping of the brown planth- opper resistance gene Bph（t） rice[D]. Nanjing：?Nanj- ing Agricultural University， 2011. （in Chinese）

[21]?QIU Y， GUO?J， JING?S， ZHU L，?HE G. High-resolution mapping of the brown planthopper resistance gene ?in rice and characterizing its resistance in the 9311 and Nipponbare near isogenic backgrounds[J]. Theoretical and Applied Genetics， 2010， 121（8）： 1601- 1611.

[22]?WANG Y， CAO L M， ZHANG Y X， CAO C X， LIU F， HUANG F K， QIU Y F， LI R B， LUO X J.?Map- based cloning and characterization of ， a B3 domain-containing recessive gene conferring brown planthopper resistance in rice[J]. Journal of Experimental Botany， 2015， 66（19）： 6035-6045.