尖峰嶺熱帶山地雨林豆科樹木對(duì)鄰體樹種的影響

鄧方立，許 涵，陳 潔，林明獻(xiàn)，李意德

(1. 中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院熱帶林業(yè)研究所，廣東 廣州 510520；2. 南京林業(yè)大學(xué)，江蘇 南京 210037；3. 中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院熱帶林業(yè)研究所試驗(yàn)站，海南 樂東 572542)

除人類活動(dòng)之外，大氣中的氮?dú)膺M(jìn)入生物圈主要有兩個(gè)過程：閃電固氮和生物固氮(BNF)[1]。在原始的生物圈中，通常認(rèn)為生物固氮作用比閃電固氮作用大一個(gè)數(shù)量級(jí)，所以，生物固氮被認(rèn)為是固定氮的主要來源[2]。生物固氮除了細(xì)菌和真菌的固氮作用外[3]，主要來源于豆科植物的生物固氮，并被認(rèn)為是土壤氮的主要來源[4]。豆科植物固定大氣氮的能力主要來自于與根瘤菌、土壤中的細(xì)菌的共生。豆科植物通過光合作用向根瘤菌提供能量和碳(C)，根瘤菌主要以銨的形式向豆科植物提供氮[5]。豆科植物被認(rèn)為是初級(jí)生產(chǎn)力、固碳、氮累積和礦化的關(guān)鍵驅(qū)動(dòng)力[6-7]，可以提高植物生產(chǎn)力[8-9]、氮的利用率[10]和土壤有機(jī)質(zhì)的含量[11]。熱帶森林中，盡管土壤中礦物氮相較于溫帶森林很高[12]，生物固氮率仍然保持高固氮水平，達(dá)到15～36 kg·a?1·hm?2。這種高生物固氮率的保持不是為了獲取氮本身，而可能是為了獲取磷或其它限制性養(yǎng)分酶的產(chǎn)生需要很高的氮輸入[13]。

豆科植物的固氮作用還會(huì)對(duì)鄰體植物的生長(zhǎng)產(chǎn)生影響。在農(nóng)作物的研究中，通過間作，大豆可以通過根系分泌物輸出，直接向鄰體植物提供氮，并通過菌根活動(dòng)進(jìn)一步促進(jìn)磷的移動(dòng)[14-15]。但是，在森林群落中豆科植物對(duì)非固氮樹種生長(zhǎng)和對(duì)整個(gè)森林的初級(jí)生產(chǎn)力的影響是不明確的。一方面，豆科固氮植物可以通過向非固氮樹木提供可利用的氮，并提高森林的生產(chǎn)力。Temperton 等[16]認(rèn)為，固氮植物與非固氮植物之間的相互促進(jìn)作用的主要驅(qū)動(dòng)力是減少氮競(jìng)爭(zhēng)的氮節(jié)約，而氮轉(zhuǎn)移則起次要作用。豆科植物轉(zhuǎn)移到鄰體植物的氮量可能占非豆類植物全氮的8%～39%[17]，這取決于群落的年齡[18]。豆科植物還會(huì)通過共生菌根直接利用大氣氮?dú)?，大大增加生態(tài)系統(tǒng)中氮的輸入，形成群落中固氮物種和非固氮樹種之間的互補(bǔ)[19]。另一方面，豆科固氮樹種可能會(huì)抑制鄰體非固氮樹種的生長(zhǎng)。因?yàn)椋箍茦淠就ǔ＞哂懈斓纳L(zhǎng)速度，有明顯的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)，使鄰體物種多樣性降低，長(zhǎng)期影響下也可能降低鄰體樹木存活率。同時(shí)，有些豆科植物也會(huì)通過化感作用來抑制其他物種的生長(zhǎng)，并抑制發(fā)芽和幼苗的形成[20]。另外，豆科固氮樹種自身的迅速生長(zhǎng)還可能對(duì)其他非固氮樹種產(chǎn)生中性影響，從而導(dǎo)致森林總生物量的增加[21]。

因此，豆科樹木對(duì)森林和其鄰體的作用具有不確定性。為了進(jìn)一步明確豆科樹木在熱帶山地雨林中的角色和對(duì)鄰體的作用，本文以尖峰嶺60 hm2大樣地內(nèi)7 種共9 232 株豆科樹木為研究對(duì)象，分析豆科樹木0～16 m 鄰體距離范圍內(nèi)、2 次調(diào)查間鄰體非豆科樹木的物種多度和豐富度的變化及鄰體存活率，揭示了豆科樹木對(duì)鄰體樹種多度、豐富度和存活率的影響，為探索豆科樹木與鄰體樹木的共存機(jī)制提供依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

尖峰嶺位于海南省西南部，位于樂東縣與東方市交界處（18°20′～18°57′ N，108°41′～109°12′ E），面積約640 km2。林區(qū)內(nèi)的熱帶雨林是我國(guó)現(xiàn)有面積較大、保存較完整的熱帶原始森林之一。尖峰嶺地區(qū)屬低緯度熱帶島嶼季風(fēng)氣候區(qū)，年均降水量2 449 mm，全年蒸散量占35.7%～51.4%[22]。具有明顯的干濕兩季，年均氣溫24.5 ℃。尖峰嶺地區(qū)是我國(guó)生物多樣性較高的地區(qū)之一，野生維管植物和栽培植物共2 849 種，其中，野生植物2 287 種(包括變種、亞種和變型)，隸屬于224 科，1 250 屬[23]，熱帶山地雨林組成復(fù)雜，大多數(shù)種群的生態(tài)位寬度值較小[24]。另外，該地土壤為磚黃壤-黃壤，土壤各物理性質(zhì)空間異質(zhì)性明顯[25]。

2 研究方法

2.1 樣地設(shè)置及調(diào)查

2012 年在海南尖峰嶺熱帶山地雨林區(qū)的五分區(qū)原始林內(nèi)，參照美國(guó)史密森熱帶研究所熱帶森林研究中心(CTFS)的調(diào)查技術(shù)規(guī)范[26]，建立一個(gè)東西長(zhǎng)1 000 m，南北寬600 m，面積為60 hm2的樣地(簡(jiǎn)稱尖峰嶺大樣地)，整個(gè)樣地被分為1 500個(gè)20 m × 20 m 的樣方。樣地內(nèi)海拔在866.3～1 016.7 m 間變化。

尖峰嶺大樣地首次植被調(diào)查開始于2010 年年底，2012 年完成，調(diào)查結(jié)果顯示，尖峰大樣地中共有胸徑>1 cm 的活體植株439 676 株。第1 次復(fù)查于2018 年年底完成，共記錄到胸徑>1 cm的植株441 551 株（表1）。尖峰嶺60 hm2大樣地中共有7 種豆科樹木：薄葉猴耳環(huán)、猴耳環(huán)、亮葉猴耳環(huán)，肥莢紅豆、木莢紅豆、軟莢紅豆、長(zhǎng)臍紅豆(表2)。這7 種豆科樹木均是具有生物固氮能力的樹種。豆科樹木的固氮能力可以通過豆科植物與其鄰體植物葉片中的δ15N 含量相比較計(jì)算得出[27]。

表1 尖峰嶺大樣地內(nèi)多度前10 的木本植物Table 1 Top 10 woody plants with the highest abundance in JFL 60 hm2plot

表2 尖峰嶺大樣地豆科樹木基本情況Table 2 Basic information of legume trees in JFL 60hm2plot

2.2 數(shù)據(jù)處理

2.2.1 鄰體多度、豐富度和存活率計(jì)算方法

多度（N）：N=鄰體樹木個(gè)體數(shù)

豐富度（S）：S=鄰體樹木物種數(shù)

存活率（SR）：SR=N2/N1

式中：N1為初次調(diào)查時(shí)某一范圍內(nèi)的個(gè)體數(shù)，N2為復(fù)查時(shí)該范圍內(nèi)依然存活的個(gè)體數(shù)

為了評(píng)估特定豆科物種的存在是否對(duì)鄰體樹木的多度、豐富度和存活率有顯著影響，本文采用基于個(gè)體與物種的區(qū)域關(guān)系，簡(jiǎn)稱ISAR(individual species-area relationship)[28]，進(jìn)行點(diǎn)標(biāo)記模式統(tǒng)計(jì)分析。ISAR被定義為距焦點(diǎn)物種i的距離r以內(nèi)的樹木多度、豐富度或存活率的變化：

式中：Sij(r)是在距離r范圍內(nèi)的物種i的j個(gè)體周圍的物種多度、豐富度或存活率，Ni是物種i的單個(gè)個(gè)體的數(shù)量，在這里指尖峰嶺大樣地中的7 種豆科樹木。

為了檢驗(yàn)豆科樹木鄰體相對(duì)多度、豐富度或存活率是否顯著高于或低于非豆科樹木，計(jì)算鄰體非豆科樹木的ISAR與豆科樹木做比值(RISAR):

式中：Hij(r)為鄰體非豆科樹木的鄰體多度、豐富度或存活率。這里鄰體非豆科樹木的選取標(biāo)準(zhǔn)是：與豆科樹木生長(zhǎng)在同一相似生境范圍(距離豆科樹木60 m 內(nèi))、且處于同一徑級(jí)(徑級(jí)為5 cm)的非豆科樹木，且r=2, 4 , ….,16 m。理論上，距離中心豆科樹木距離越近，生境越相似，本文選擇距離豆科樹木60 m 的原因是，在盡量保證生境相似前提下，保證統(tǒng)計(jì)有相當(dāng)數(shù)量的非豆科樹木可以選出作為對(duì)比。

如果RISARi(i)>1，表示豆科樹種與同一生境下、同一徑級(jí)內(nèi)的非豆科樹木相比，對(duì)鄰體多度、存活率或豐富度有促進(jìn)作用。如果RISARi(i)<1，表示豆科樹種與同一生境下、同一徑級(jí)內(nèi)的非豆科樹木相比，對(duì)鄰體的物種多度、存活率或豐富度有抑制作用。

2.2.2 鄰體多度、豐富度和存活率的影響因素分析 離豆科樹種的距離越近，鄰體影響越明顯。2 m 和4 m 是豆科樹木對(duì)鄰體影響最有可能起作用的距離，所以，本文單獨(dú)選出2 個(gè)最小尺度進(jìn)行分析。為了進(jìn)一步檢驗(yàn)鄰體多度、豐富度和存活率之間的關(guān)系及可能的影響因素，利用尖峰嶺大樣地內(nèi)7 種豆科樹種的葉片氮含量、固氮能力[27]、2 次調(diào)查中豆科樹木2 m 和4 m 范圍內(nèi)的鄰體多度、豐富度和存活率進(jìn)行一元線性回歸相關(guān)分析。

所有數(shù)據(jù)分析和繪圖均通過R 4. 0. 2 (R Development Core Team, 2020)進(jìn)行。

3 結(jié)果與分析

3.1 隨鄰體距離增加豆科樹木的鄰體相對(duì)多度變化

在鄰體距離0～16 m 內(nèi)，2012 年軟莢紅豆和亮葉猴耳環(huán)的鄰體多度均大于非豆科樹種的鄰體多度，長(zhǎng)臍紅豆、肥莢紅豆、薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆的鄰體多度均小于非豆科樹種的。在鄰體距離0～8 m 內(nèi)，猴耳環(huán)的鄰體多度小于非豆科樹種的；在鄰體距離8～16 m 內(nèi)，猴耳環(huán)的鄰體多度大于非豆科樹種的（圖1）。

在鄰體距離0～16 m 內(nèi)，2018 年只有軟莢紅豆多度大于非豆科樹種的，亮葉猴耳環(huán)、莢紅豆、薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆的鄰體多度均小于非豆科物種的。在鄰體距離0～6 m 內(nèi)，猴耳環(huán)的鄰體多度小于非豆科樹種的；在鄰體8～16 m 內(nèi)，猴耳環(huán)的鄰體多度大于非豆科樹種的(圖1)。

圖1 尖峰嶺60 hm2大樣地豆科樹木的鄰體相對(duì)多度Fig. 1 Relative neighboring abundance of leguminous trees in JFL 60 hm2plot

3.2 隨鄰體距離增加豆科樹木的鄰體相對(duì)豐富度變化

在鄰體距離0～16 m 內(nèi)，2012 年軟莢紅豆、亮葉猴耳環(huán)和猴耳環(huán)的鄰體相對(duì)豐富度均大于非豆科樹種的，長(zhǎng)臍紅豆、肥莢紅豆、薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆的鄰體相對(duì)豐富度小于非豆科樹種的。2018年結(jié)果與2012 年相似(圖2)。

圖2 尖峰嶺60 hm2大樣地豆科樹木的鄰體相對(duì)豐富度Fig. 2 Relative neighboring richness of leguminous trees in JFL 60 hm2plot

3.3 隨鄰體距離增加豆科樹木的鄰體相對(duì)存活率

在鄰體距離0～16 m 內(nèi)，軟莢紅豆和猴耳環(huán)的鄰體相對(duì)存活率均大于非豆科樹種的，亮葉猴耳環(huán)、木莢紅豆、長(zhǎng)臍紅豆和薄葉猴耳環(huán)的鄰體相對(duì)存活率均小于非豆科樹種的。在鄰體距離0～4 m內(nèi)，肥莢紅豆的鄰體相對(duì)存活率大于非豆科樹種的；在鄰體距離6～16 m 內(nèi)，肥莢紅豆的鄰體相對(duì)存活率小于非豆科樹種的(圖3)。

圖3 尖峰嶺60 hm2大樣地豆科樹木的鄰體相對(duì)存活率Fig. 3 Relative neighboring survival rates of leguminous trees in JFL 60 hm2plot

3.4 相對(duì)多度和豐富度在鄰體距離2 m 和4 m 的動(dòng)態(tài)變化

2 m 和4 m 是豆科樹木對(duì)鄰體最可能的影響距離。在鄰體距離2 m 和4 m 時(shí)，2012 年和2018年2 次調(diào)查，豆科樹木鄰體相對(duì)多度和豐富度無顯著變化，7 種不同豆科樹木鄰體其他種樹的多度和豐富度的影響結(jié)果保持不變(圖4)。

圖4 豆科樹木鄰體2 m 和4 m 的相對(duì)多度和豐富度變化Fig. 4 Changes of relative abundance and richness of leguminous tree in 2 m and 4 m radius from 2012 to 2018

3.5 豆科樹木鄰體相對(duì)多度、豐富度和存活率的影響因素分析

從表3 可看出：在尖峰嶺60 hm2大樣地中，豆科樹木的鄰體多度和豐富度有著顯著的線性相關(guān)關(guān)系(p<0.05)，但是鄰體多度、豐富度與自身的葉片氮含量和固氮能力無顯著的關(guān)系。存活率方面，只有鄰體距離為4 m 范圍的存活率與葉片氮含量有顯著的線性相關(guān)關(guān)系（p=0.042 5）。

表3 7 種豆科樹木的鄰體多度、豐富度、存活率與葉片氮含量、植株固氮能力的相關(guān)關(guān)系Table 3 Relationship among neighbor abundance, richness, survival rates, leaf nitrogen content and nitrogen fixation abilities of seven leguminous trees

4 討論

以上研究結(jié)果表明，豆科樹木對(duì)鄰體的影響與物種本身屬性有關(guān)，軟莢紅豆和猴耳環(huán)對(duì)鄰體存在正向的促進(jìn)作用，薄葉猴耳環(huán)、木莢紅豆、長(zhǎng)臍紅豆和肥莢紅豆樹木對(duì)鄰體存在負(fù)向的抑制作用，亮葉猴耳環(huán)對(duì)鄰體產(chǎn)生中性影響。在其他的研究中也有類似發(fā)現(xiàn)，如在草原和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中，禾本科草本植物的相對(duì)產(chǎn)量和密度受豆科牧草混播比例和種類的影響[29-30]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中，豆科樹種對(duì)其他樹種的影響不盡相同，如在次生林演替中，豆科樹木的豐富度對(duì)生物量的恢復(fù)沒有影響[21]；在原始林，豆科樹木對(duì)鄰體多樣性存在正或負(fù)的影響[31]。因此，豆科對(duì)鄰體的影響會(huì)從多個(gè)方面進(jìn)行影響，包括鄰體的生物量、物種多樣性、存活率等，并且影響效果存在差異。從2012 和2018的2 次調(diào)查的時(shí)序動(dòng)態(tài)變化看，7 種豆科樹木對(duì)鄰體相對(duì)多度、豐富度的正負(fù)影響保持不變，相對(duì)穩(wěn)定，只是影響幅度發(fā)生變化，即RISAR 發(fā)生變化。

本研究中，軟莢紅豆的鄰體多度、豐富度和存活率均大于非豆科樹種的，這表明在尖峰嶺大樣地中軟莢紅豆可能是貢獻(xiàn)者，能對(duì)鄰體樹木產(chǎn)生正向的促進(jìn)作用。結(jié)合尖峰嶺大樣地內(nèi)豆科樹種的葉片N 含量和固氮能力分析[27]，軟莢紅豆具有最低的葉片N 含量和中等的固氮能力，軟莢紅豆可能是通過向土壤或是直接向鄰體樹木提供N 的方式來促進(jìn)鄰體樹木的生長(zhǎng)。薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆的鄰體多度、豐富度和存活率在數(shù)據(jù)上低于參照的非豆科樹種的，表現(xiàn)出對(duì)鄰體的抑制作用。這可能是薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆的種群數(shù)量較小，且集中于小徑級(jí)。稀有種通常占據(jù)邊緣生態(tài)位，來避免與優(yōu)勢(shì)樹種的競(jìng)爭(zhēng)[32]。所以，薄葉猴耳環(huán)和木莢紅豆鄰體較低的相對(duì)多度、相對(duì)豐富度和相對(duì)存活率可能并不來自于樹種本身，而是因?yàn)樗鼈冟忬w范圍內(nèi)的環(huán)境壓力更大。

已有研究發(fā)現(xiàn)，尖峰嶺大樣地中豆科樹木的生物固氮能力與其所處土壤的速效氮含量緊密相關(guān)，在氮富集的環(huán)境中，豆科樹種會(huì)表現(xiàn)出更高的生物固氮能力和鄰體多樣性[27]；同時(shí)，在全球其它10 個(gè)樣地的研究結(jié)果也顯示，在土壤氮含量高的環(huán)境中，豆科樹木的鄰體有更高的多樣性，而在低土壤氮環(huán)境下，豆科樹木的鄰體多樣性更低[31]。也就是說尖峰嶺大樣地中，豆科樹木在高氮環(huán)境中會(huì)有更高的固氮能力，在低氮環(huán)境下固氮能力更低。這就說明了豆科樹木對(duì)鄰體存在正或負(fù)影響的可能原因是：在高土壤氮條件下，土壤中細(xì)菌和真菌的多樣性會(huì)增加[33-34]，這些細(xì)菌和真菌會(huì)加速豆科富含氮掉落物的礦化分解[35-36]，這些氮元素會(huì)進(jìn)入土壤，被鄰體其它植物利用，而導(dǎo)致相對(duì)高氮條件下豆科樹木鄰體更高的多樣性和多度。此條件下，氮元素的循環(huán)快，豆科樹種起到一種氮元素重新分配的作用。相反，在低土壤氮條件下，豆科樹種降低自身的固氮效率，形成一種低氮耐受的生活方式，豆科樹木在氮限制的環(huán)境中就會(huì)有強(qiáng)烈的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)。此條件下，氮元素的循環(huán)慢，豆科樹木同自身的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)而導(dǎo)致鄰體的多度和豐富度降低?？偠灾?，豆科樹種對(duì)鄰體的影響不僅取決于豆科物種的種類，而且這種競(jìng)爭(zhēng)能力會(huì)隨土壤養(yǎng)分和光照等資源的可用性，尤其是土壤氮的變化而變化[37]。

5 結(jié)論

總的來說，從現(xiàn)有研究結(jié)果看，豆科樹木在熱帶森林中的角色是復(fù)雜多變的。這與在其它地區(qū)研究結(jié)果相似，也說明了豆科植物在不同的生態(tài)系統(tǒng)中作用是不同的。從尖峰嶺大樣地分析結(jié)果看，軟莢紅豆對(duì)鄰體樹木有明顯的促進(jìn)作用，未來可以選做造林混交樹種使用。基于現(xiàn)有的數(shù)據(jù)和不同地區(qū)的研究結(jié)果，熱帶森林中豆科樹木與鄰體之間可能存在根際微生物的相互作用，同時(shí)受土壤養(yǎng)分的影響。接下來需要對(duì)豆科樹木對(duì)鄰體植物生物量和生長(zhǎng)速率的影響進(jìn)行分析，并且開展相應(yīng)的控制試驗(yàn)，并探索其與根際微生物共存相關(guān)的生長(zhǎng)表現(xiàn)，以系統(tǒng)的揭示豆科樹木對(duì)鄰體樹木的影響及其內(nèi)在機(jī)制。