三亞蜈支洲島海洋牧場區(qū)域夏季食物網(wǎng)研究

尹洪洋,朱文濤,馬文剛,章 翔,夏景全,許 強,李建龍,何法慶,李秀保,*

1 海南大學海洋學院,?？?570228 2 海南大學生態(tài)與環(huán)境學院,海口 570228 3 海南大學南海海洋資源利用國家重點實驗室,?？?570228

隨著熱力學理論的研究及Nier型質(zhì)譜儀的不斷改進,穩(wěn)定同位素技術(shù)(Stable Isotope Analysis,SIA)不斷發(fā)展,其主要用于食物網(wǎng)中營養(yǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)級的分析、確定食物來源及食物貢獻、生態(tài)位空間及水生生物洄游分布的研究等[1—5]。不同的碳源、碳氮比在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能中所起的作用不同,可系統(tǒng)分析不同生物的營養(yǎng)關(guān)系、確定食物網(wǎng)以及食物網(wǎng)的相互作用關(guān)系等[6—8],如Graham等[9]利用250個珊瑚礁的經(jīng)驗數(shù)據(jù),分析了人為介導下的珊瑚礁魚類生物量的數(shù)量級梯度。海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)功能復(fù)雜、漁業(yè)資源豐富,具有復(fù)雜的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)[10]。目前,基于穩(wěn)定同位素技術(shù)構(gòu)建生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)分析不同生物的營養(yǎng)關(guān)系及生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能已成為重要的研究手段之一[3]。有關(guān)食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)與功能的研究,國內(nèi)外多采用穩(wěn)定同位素方法來評估生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)關(guān)系,McMahon等[6]采用貝葉斯混合模型對穩(wěn)定碳同位素比值(13C)進行分析,定量研究了紅海初級生產(chǎn)者對珊瑚礁魚類在不同攝食階段和營養(yǎng)位置的碳流量。郭衛(wèi)東等[11]利用穩(wěn)定碳同位素分析技術(shù)研究了南沙渚碧礁生態(tài)系食物網(wǎng)主要生物類群之間的營養(yǎng)關(guān)系。朱文濤等[12]以碳、氮同位素分析了大亞灣底棲群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)的季節(jié)性變化。相較傳統(tǒng)胃含物技術(shù)的瞬時分析及樣本量大的局限性,SIA能反映一定時間的生物攝食和消化吸收情況,能更準確的量化評估生物的營養(yǎng)級[1—2,13]。Dromard等[14]運用穩(wěn)定同位素技術(shù)及胃含物方法分析了加勒比海珊瑚礁草食性魚類的營養(yǎng)位置,發(fā)現(xiàn)SIA的結(jié)果較為準確。楊國歡等[15]根據(jù)δ13C、δ15N值分析珊瑚礁魚類營養(yǎng)層次并與傳統(tǒng)胃含物技術(shù)比較得出,SIA與傳統(tǒng)的胃含物分析法所得的結(jié)果有很好的一致性。

三亞蜈支洲島海域資源豐富,共記錄造礁石珊瑚13科40屬90種,珊瑚礁魚類33科52屬75種,大型無脊椎動物種類多樣性也非常豐富[16]。目前在該海域的研究主要集中于珊瑚礁修復(fù)技術(shù)[17]、環(huán)境脅迫對珊瑚生理狀態(tài)的影響[18—19]、人為因素對珊瑚群落的擾動[20]等,但關(guān)于三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的研究尚未見報道。本研究基于碳氮穩(wěn)定同位素技術(shù)初步建立了三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng),研究主要消費者穩(wěn)定同位素特征,分析營養(yǎng)級層次并構(gòu)建牧場區(qū)域食物網(wǎng)的連續(xù)營養(yǎng)譜。通過比較鄰近海域的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征,揭示食物網(wǎng)內(nèi)不同層次消費者的主要食源,旨在為了解該生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)結(jié)構(gòu)提供基礎(chǔ)資料和參考數(shù)據(jù)。

1 材料及方法

1.1 樣品采集和處理

2020年7月對海南省蜈支洲島牧場區(qū)域共布設(shè)10個站點進行了生物樣品的采樣工作(圖1)。其中,核心區(qū)(珊瑚礁區(qū)域D1、D2、D3、D4)四個站位進行浮游生物、底棲生物及游泳生物調(diào)查；外圍區(qū)進行游泳生物樣品采集(以拖網(wǎng)作業(yè)為主),平均拖速為2.1節(jié),每站拖網(wǎng)40 min左右。在核心區(qū)站位分別選用淺水Ш型和淺水Ⅱ型浮游生物網(wǎng)采集浮游植物和浮游動物；并以垂釣等方式采集核心區(qū)魚類；大型底棲生物由潛水及采樣帶法相結(jié)合的方法收集,采集生物樣品進行物種鑒定與同位素樣品處理。大型海藻經(jīng)蒸餾水清洗干凈,烘干后使用錫箔紙包裹備用。取5 L表層海水經(jīng)浮游植物網(wǎng)過濾后抽濾至灼燒后的GF/F濾膜上,經(jīng)濃鹽酸酸熏5 h后烘干,所得樣品即懸浮顆粒有機物(POM)；沉積有機物(SOM)及底棲微藻樣品采集制備方法參考徐軍[21],取適量沉積物研磨后,加入1 mol/L稀鹽酸進行酸化,充分反應(yīng)至無氣泡產(chǎn)生,再用去離子水洗滌3次后烘干。在各個站點取適量礁石,刮取分離底棲藻類后,將樣品抽濾至灼燒后的GF/F濾膜直接烘干以測定底棲微藻同位素。浮游植物樣品用160 μm的篩絹進行過濾,過濾后的樣品抽濾到預(yù)先經(jīng)馬弗爐450℃灼燒5 h的Whatman GF/F膜上,浮游動物挑選出雜質(zhì)后過濾到同樣處理后的濾膜上。魚類取其背部肌肉,頭足類取胴體部位,蝦類取適量肌肉,蟹類取螯肢或腹部肌肉,海參取體壁肌肉,海膽取亞氏提燈附屬肌肉及性腺,海星取其性腺。

圖1 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域采樣站位圖 Fig.1 Sampling stations in the marine ranch ecosystem of Wuzhizhou Island,SanyaC1—C4：核心區(qū)調(diào)查站位 Core area survey station；O1—O6：外圍區(qū)調(diào)查站位 Outer area survey station

經(jīng)處理的上述樣品置于-50℃真空冷凍干燥機中冷凍干燥48 h至恒重,裝入研磨器中研磨60 s至粉末狀,存于5 mL棕色瓶中裝入自封袋后,冷凍保存以待后續(xù)的同位素樣品分析。

1.2 穩(wěn)定同位素分析

所有樣品碳、氮穩(wěn)定同位素比值通過元素分析儀(PYRO Cube,德國Elementar 公司)和穩(wěn)定同位素質(zhì)譜儀(Isoprime 100,英國 Isoprime公司)測定,碳氮同位素比值以 δ 值的形式表達。為保持實驗結(jié)果的準確性,每測試 10 個樣品后加測 1—2 個標準樣,個別樣品進行3次重復(fù)測定,δ13C 值和 δ15N 值的分析精度均為±0.2‰。碳、氮穩(wěn)定同位素值計算公式如下：

δ=[(Rsample/Rstandard)-1]×103

式中,δ代表碳、氮同位素 (δ13C和δ15N)；Rsample表示所測樣品的同位素比值 (13C/12C或15N/14N)；Rstandard是國際上通用的標準物的同位素豐度之比,碳、氮穩(wěn)定同位素標準物分別為咖啡因 (IAEA-600)和大氣氮。

1.3 不同食源對主要消費者貢獻率的計算

利用IsoSource模型計算三亞蜈支洲島牧場區(qū)域珊瑚礁食物網(wǎng)中主要食源對消費者的貢獻率,計算原理如下：

δjE=fAδjA+fBδjB+fCδjC+fDδjD

δkE=1×fAδkA+fBδkB+fCδkC+fDδkD

1=fA+fB+fC+fD

式中,jE、kE表示生物消費者E的2種同位素j、k的比值；A、B、C、D為食物源；f為食物對消費者的貢獻率。本研究利用Phillips[22]等利用質(zhì)量守恒原理反復(fù)疊代編寫的IsoSource程序來計算各食源對珊瑚礁海域主要消費者的貢獻率。

1.4 數(shù)據(jù)處理及分析

以珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中消費者的 δ15N 平均值來計算平均營養(yǎng)級,營養(yǎng)級的計算公式如下：

TL=(δ15Nsample-δ15Nbaseline)/△15N+λ

基于標準化歐氏距離(Standardised Euclidean distance)對三亞蜈支洲島牧場區(qū)域主要消費者的營養(yǎng)類群層次進行聚類分析,聚類分析(Hierarchical Cluster Analysis)方法采用瓦爾德法；基于IsoSource模型分析主要食源對消費者的貢獻率。單因素方差分析(ANOVA)檢驗三亞蜈支洲島珊瑚礁海域食物網(wǎng)各成分之間的穩(wěn)定同位素差異。用 R 語言(R CoreTeam,2018)的 SIBER 模型計算食物網(wǎng)中的6個群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)指標[26],利用Excel 2019、ArcGIS 10.2、SPSS 25.0、Origin 75、Adobe Illustrator 2020等軟件進行數(shù)據(jù)處理及繪圖。

2 結(jié)果分析

2.1 種類鑒定

2020年7月海洋生物調(diào)查共采集魚類24科24屬31種,頭足類3科3屬3種,蝦蟹類7科9屬10種,腹足類2科2屬2種,海參2科2屬3種、海膽2科2屬2種、海星1科1屬1種,大型海藻4科4屬4種(表1)。

表1 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)主要消費者δ13C、δ15N值及營養(yǎng)級(TL)Table 1 The δ13C,δ15N values and trophic level (TL) of major consumers in the regional ecosystem of Wuzhizhou Island Ranch in Sanya

續(xù)表物種Species樣本數(shù)nδ13CAverage ± SDδ15NAverage ± SDTLAverage ± SD中線天竺鯛Apogon kiensis3(-17.47±0.32)‰(-12.499±0.28)‰3.31±0.08蠕紋裸胸鱔Gymnothorax kidako1-18.14‰13.15‰3.35 東方豹魴鮄Dactyloptena orientalis1-17.23‰12.68‰3.36 須擬鲉Scorpaenopsis cirrosa1-15.56‰12.75‰3.39 克里裸胸鱔Gymnothorax cribroris1-18.37‰12.81‰3.40 線紋叉鼻鲀Arothron immaculatus1-18.384‰-12.86‰3.42 花斑蛇鯔Saurida undosquamis3-18.14‰13.15‰3.50 日本緋鯉Upeneus japonicus1-18.48‰13.22‰3.52 伯恩斯裸胸鯙Gymnothorax buroensis1-16.24‰13.23‰3.53 黃紋擬鱸Parapercis xanthozona3(-16.31±0.09)‰(13.55±0.12)‰3.62±0.03斑柄鸚天竺鯛Ostorhinchus fleurieu1-17.49‰13.60‰3.64 齒頜眶棘鱸Scolopsis ciliatus1-15.77‰13.64‰3.65 密花裸胸鯙Gymnothorax thyrsoideus1-16.91‰13.70‰3.66 帶紋躄魚Antennarius striatus117.28‰13.73‰3.67 橫帶九棘鱸 Cephalopholis boenak 1-16.90‰14.03‰3.76

2.2 穩(wěn)定同位素特征

圖2 牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)主要消費者的 δ13C和 δ15N值的雙位圖Fig.2 The stable isotope biplots of the δ13C and δ15N values of the main consumers in the marine ranch ecosystem

2020年7月海洋生物調(diào)查除浮游生物、大型海藻外共采集52種主要消費者,以主要消費者的δ13C、δ15N值為橫縱坐標繪制珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)的穩(wěn)定同位素雙位圖(圖2)。

三亞蜈支洲島牧場區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)δ13C值范圍為-19.10‰—-12.74‰,平均值(-16.99±1.52)‰；δ15N值范圍為6.43‰—14.03‰,平均值(11.24±1.70)‰(表1)。穩(wěn)定同位素結(jié)果顯示,棘皮類δ13C、δ15N值范圍分別為-15.90‰(紫海膽Anthocidariscrassispina)—-12.74‰(紅腹海參Holothuriaedulis)和6.43‰(刺冠海膽Diademasetosum)—9.75‰(紅腹海參Holothuriaedulis),均值分別為(-14.27±1.33)‰、(7.99±1.14)‰；魚類δ13C、δ15N值范圍分別為-19.10‰(黑帶光鰓雀鯛Chromisretrofasciata)—-15.56‰(須擬鲉Scorpaenopsiscirrosa)和9.86‰(斑臀魚銜Callionymusoctostigmatus)—14.03‰(橫帶九棘鱸Cephalopholisboenak),均值分別為(-17.65±0.90)‰、(12.16±1.15)‰,δ13C、δ15N值跨度較大。蝦蟹類δ13C、δ15N值范圍分別是-17.87‰(看守長眼蟹Podophthalmusvigil)—-15.93‰(逍遙饅頭蟹Calappaphilargius)和9.96‰(偽裝仿關(guān)公蟹Dorippefacchino)—11.66‰(銹斑蟳Charybdisferiatus),均值分別為(-16.85±0.57)‰、(10.80±0.39)‰；腹足類δ13C、δ15N值范圍分別在-15.06‰—-13.33‰、9.37‰—9.53‰之間；頭足類δ13C、δ15N值范圍分別為-18.64‰—-17.14‰和10.10‰—11.28‰,均值分別為(-17.94±0.62)‰、(10.80±0.51)‰。單因素方差分析顯示,棘皮類、蝦蟹類、腹足類、魚類等不同類群δ13C、δ15N值差異極顯著(P<0.01)。

2.3 營養(yǎng)級及連續(xù)營養(yǎng)譜

本研究以浮游動物為基線生物,計算牧場區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)主要消費者的營養(yǎng)級并繪制連續(xù)營養(yǎng)譜。主要消費者的營養(yǎng)級范圍為1.53—3.76,均值為2.94±0.50,跨度為2.23,屬于3個營養(yǎng)級(圖3)。其中,橫帶九棘鱸Cephalopholisboenak營養(yǎng)級最高為3.76,刺冠海膽Diademasetosum營養(yǎng)級最低為1.53±0.14。各類群營養(yǎng)級之間差異較大,棘皮類、蝦蟹類、腹足類、頭足類和魚類的營養(yǎng)級范圍分別為1.53—2.50、2.56—3.06、2.39—2.44、2.61—2.95和2.54—3.76。珊瑚礁魚類的碳氮值跨度最大,而其他種群生物碳氮值相對跨度較小。

圖3 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)主要消費者連續(xù)營養(yǎng)譜Fig.3 Continuous nutritional profile of major consumers in the regional ecosystem of Wuzhizhou Island Ranch in Sanya

2.4 牧場區(qū)域生物群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)指標特征

進一步應(yīng)用SIBER模型分析三亞蜈支洲島牧場區(qū)域穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)的6個營養(yǎng)結(jié)構(gòu)指標,通過與鄰近海域的研究結(jié)果比較,發(fā)現(xiàn)主要消費者的攝食來源多樣性水平(CR)、營養(yǎng)級長度(NR)分別為6.36和7.60,表明牧場區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的食源多樣性水平較高,但食物鏈長度較短；生態(tài)位空間(TA)和平均營養(yǎng)級多樣性(CD)分別為29.52和1.96,說明該食物網(wǎng)營養(yǎng)級多樣性的總程度和平均程度相對較高；平均最近相鄰距離(MNND)及最近相鄰距離的標準偏差(SDNND)分別為0.37和0.30(表2)。

2.5 牧場區(qū)域的聚類分析及潛在碳源對不同消費者的貢獻率

通過系統(tǒng)聚類分析(Hierarchical Cluster Analysis)及IsoSource模型分析發(fā)現(xiàn),大型海藻和底棲微藻對主要消費者的貢獻率最大為41.50%,沉積有機物(SOM)和浮游植物也是消費者的重要碳源(貢獻率分別為20.05%、19.97%),懸浮顆粒有機物(POM)對消費者的碳源貢獻率最低,為18.48%(表3)。

表3 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)不同食物碳源的貢獻率Table 3 The contribution rate of different food carbon sources in the regional ecosystem of Wuzhizhou Island Ranch in Sanya

續(xù)表物種Species編號Codes各類食物碳源占比/%POMSOM浮游植物底棲微藻大型海藻黃紋擬鱸4716.0(0—46)23.2(0—50)17.7(0—56)24.3(0—56)18.9(0—60)斑柄鸚天竺鯛4819.9(0—58)17.3(0—40)21.4(0—66)18.8(0—44)22.7(0—72)齒頜眶棘鱸4914.2(0—42)25.8(0—54)15.9(0—50)26.9(0—60)17.1(0—54)密花裸胸鯙5017.9(0—54)20.3(0—44)19.6(0—60)21.4(0—50)20.8(0—64)帶紋躄魚5119.1(0—56)18.5(0—42)21.0(0—64)19.6(0—46)21.8(0—68)橫帶九棘鱸 5217.8(0—54)20.2(0—44)19.6(0—60)21.6(0—50)20.8(0—66)

3 討論3.1 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)結(jié)構(gòu)特征

CR 值表示食物網(wǎng)中的食源多樣性特征,CR值越大初始食源越多。本研究碳值跨度為6.36‰(即CR值),高于南海中西部漁場[27](3.49‰)、華南典型海灣[28](海陵灣2.44‰、陵水灣4.45‰)和浙江南部近海[30](5.70‰)。三亞蜈支洲島海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)屬于典型南方熱帶海洋牧場生態(tài)系統(tǒng),與鄰近海域相比,三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)中的食物來源除浮游植物、POM及有機碎屑外,還有自養(yǎng)細菌、珊瑚共生藻、大型海藻等多類初級生產(chǎn)者[10]提供碳源,這會導致生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)主要消費者在攝食餌料范圍上更廣,其碳源更為復(fù)雜。此外,三亞蜈支洲島海域臨近瓊東上升流區(qū)域[31],底層營養(yǎng)物質(zhì)上涌使其更具高生產(chǎn)力,攝食來源多樣性水平(CR)的值可能會受其影響。但研究海域的CR值要低于膠州灣(8.47‰)[32]、珠江口(12.58‰)[24]的研究,這可能與南北方水質(zhì)環(huán)境差異有關(guān),南方地區(qū)有較高的日照水平,初級生產(chǎn)者穩(wěn)定同位素組成可能出現(xiàn)明顯的碳富集[33—34],而且珠江口位于咸淡水交匯區(qū)域,水體、底質(zhì)中有機質(zhì)來源多樣化,水域環(huán)境的生物種類食源更為復(fù)雜[24]。三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)主要消費者的NR值為 7.60,也明顯高于鄰近海域(表2),這可能與研究區(qū)域資源量有關(guān),蜈支洲島牧場區(qū)物種多樣性高。牧場區(qū)中棘皮類、蝦蟹類等底棲動物,頭足類、腹足類等軟體動物以及游泳動物的存在可能使食物鏈長度更長。TA與CD表示食物網(wǎng)營養(yǎng)級多樣性的總程度和平均程度,MNND 和 SDNND 用來描述群落營養(yǎng)冗余的大小[35]。本研究中,生態(tài)系統(tǒng)的TA與CD值分別為29.52、1.92,MNND 和 SDNND值為0.37、0.30,與黃佳興[27]、張文博[28]、寧加佳[29]等人分別在南海中西部、南海西南部、陵水灣、海陵灣的研究結(jié)果比較,三亞蜈支洲島牧場區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)多樣性水平及平均程度較高。三亞蜈支洲島牧場區(qū)域食物網(wǎng)中具有相似營養(yǎng)特征的物種占多數(shù),且營養(yǎng)生態(tài)位分布廣[36],因此冗雜程度也比鄰近海域高。

表2 不同區(qū)域主要消費者的群落結(jié)構(gòu)指標Table 2 Community structure indicators of major consumers in different regions

三亞蜈支洲島牧場區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的主要消費者可以分為4種營養(yǎng)類群：第一類主要以大型海藻、浮游植物、POM為主的混合有機碳源包括日本瞳鲬(Inegociajaponicus)、細紋鲾(Leiognathusberbis)、鱗眼鰈(Lepidoblepharonophthalmolepis)等近海中下層、底棲性魚類以及頭足類構(gòu)成,占采樣總數(shù)的34.62%；第二類群食源以底棲微藻為主,SOM為輔,由紅星梭子蟹(Portunussanguinolentus)、日本對蝦(Penaeusjaponicus)等雜食性的蝦蟹類構(gòu)成,占采樣總數(shù)的21.15%；第三類群主要包括橫帶九棘鱸(Cephalopholisboenak)、黃紋擬鱸(Parapercisxanthozona)、花斑蛇鯔(Sauridaundosquamis)、密花裸胸鱔(Gymnothoraxthyrsoideus)等肉食性魚類,主要食源以大型海藻為主,底棲微藻為輔,占采樣總數(shù)的30.77%；第四類群由紅腹海參(Holothuriaedulis)、紫海膽(Anthocidariscrassispina)等營底棲生活的棘皮類和腹足類組成,主要食源為SOM和底棲微藻;占采樣總數(shù)的13.46%(圖4),經(jīng)單因素方差分析,各組群間具有顯著差異(P<0.01)

圖4 三亞蜈支洲島牧場區(qū)域主要消費者碳氮穩(wěn)定同位素比值的聚類分析Fig.4 Cluster analysis of stable carbon and nitrogen isotope ratios of major consumers in Wuzhizhou Island Ranch area,Sanya

3.2 牧場區(qū)域食物網(wǎng)主要消費者的營養(yǎng)級

三亞蜈支洲島牧場區(qū)域食物網(wǎng)中主要消費者的營養(yǎng)級范圍為1.53—3.76,總體上三亞蜈支洲島魚類的平均營養(yǎng)級最高,其次為頭足類和蝦蟹類(平均營養(yǎng)級均為2.81),腹足類平均營養(yǎng)級為2.41,棘皮類平均營養(yǎng)級最低為1.99。根據(jù)國內(nèi)學者營養(yǎng)層次的劃分標準[37]計算得出,刺冠海膽Diademasetosum、長棘海星Acanthasterplanci等4種雜食性動物和橫帶九棘鱸Cephalopholisboenak、花斑蛇鯔Sauridaundosquamis、齒頜眶棘鱸Scolopsisciliatus、密花裸胸鱔Gymnothoraxthyrsoideus等10種高級肉食性動物分別占總數(shù)的7.69%、19.23%；由紅星梭子蟹Portunussanguinolentus、大鱗短額鲆Engyprosopongrandisquama、彎斑鮹Octopusdollgusi以及日本瞳鲬Inegociajaponicus、大頭狗母魚Trachinocephalusmyops、銹斑蟳Charybdisferiatus等為代表的低級肉食性與中級肉食性動物分別占總數(shù)的32.69%、40.38%。牧場區(qū)域食物網(wǎng)的主要消費者分布在兩端(雜食性動物與高級肉食性動物)的只占少數(shù),絕大多數(shù)居于中間的層次,為低級肉食性動物與中級肉食性動物(表1),與大亞灣珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)層次分布特征相似[12]。

本次調(diào)查采集31種魚類以中小型為主,營養(yǎng)級范圍為2.54—3.76,跨度1.22。三亞蜈支洲島魚類營養(yǎng)級主要集中于2.92—3.40之間,營養(yǎng)級別較高,約占魚類總數(shù)的49.21%。基準生物和采樣方式會對魚類營養(yǎng)級產(chǎn)生影響[38],本研究中基準生物取浮游動物,其δ15N值較低(8.04‰),采樣方式可能是導致魚類營養(yǎng)級較高的原因。三亞蜈支洲島珊瑚礁區(qū)域無法進行拖網(wǎng)采樣,本研究中魚類主要使用動物餌料垂釣獲得,具有一定的選擇偏向性,后續(xù)研究應(yīng)考慮流刺網(wǎng)或地籠網(wǎng)等更全面的采樣方法。基于穩(wěn)定同位素分析大部分魚類的營養(yǎng)級結(jié)果和Fishbase資料中數(shù)據(jù)相差不大,表明穩(wěn)定同位素技術(shù)是研究海洋生物營養(yǎng)級別、分析其營養(yǎng)層次的可靠手段。但其中花斑蛇鯔Sauridaundosquamis和大頭狗母魚Trachinocephalusmyop營養(yǎng)級偏低,花斑蛇鯔營養(yǎng)級為3.50,高于楊國歡[15]在徐聞珊瑚礁關(guān)于長蛇鯔的胃含物分析(3.20),花斑蛇鯔與長蛇鯔屬于同科同屬,且食性相似,應(yīng)具有相近的營養(yǎng)級別[39],而低于Fishbase資料中的4.50±0.4；而大頭狗母魚的營養(yǎng)級水平(3.08)也略低于楊國歡[15]的研究(3.20)和Fishbase資料中的數(shù)據(jù)4.40±0.4。多項研究表明體長的差異會影響魚類營養(yǎng)級[40—42]。Nakazawa[41]等研究發(fā)現(xiàn)掠食性魚類體長與δ15N值有呈現(xiàn)正相關(guān)的趨勢,張波等[42]研究幼魚階段赤鼻棱鰷營養(yǎng)級隨叉長增加而增加。本研究中采樣魚類平均體長為(8.0±5.52)cm,體型較小,魚類可能無法消耗高營養(yǎng)水平的較大獵物導致其食物種類范圍在低營養(yǎng)級群落中。而且本次調(diào)查采集的魚類主要為中小型魚類,一些鯊類、鰩類等大型肉食性魚類[11,27,29]可能未被采集到,這也可能是導致營養(yǎng)級偏低的原因。另外,本研究中基準生物選擇為浮游動物,運用整體的浮游動物的δ15N值為基準估算魚類營養(yǎng)級是有局限性的,浮游動物不同大小、不同種類、營養(yǎng)物質(zhì)來源以及季節(jié)性變化等都會對營養(yǎng)級估算產(chǎn)生影響[38]。

本次采樣調(diào)查中頭足類的平均體長為(4.7±2.17)cm。頭足類會攝食蝦蟹類及魚類,應(yīng)位于營養(yǎng)層次較高的位置,但頭足類胴長會顯著影響其δ13C和δ15N值,在稚魚階段頭足類常以端足類、糠蝦等小型甲殼類為食[43—44]。聚類分析中,第二類群除蝦蟹類外,雙喙耳烏賊也被聚類,說明具有相似食性。此次采樣雙喙耳烏賊體長范圍在3.0—4.2 cm之間,體重在8.78—24.21 g之間,體型較小。在南海中西部研究中也發(fā)現(xiàn),頭足類平均營養(yǎng)級隨著體長(胴長)增大其營養(yǎng)級有相應(yīng)增大的趨勢[27],因此,兩類平均營養(yǎng)級相同可能與采集樣品中頭足類的生長階段及個體大小有關(guān)。另外,蝦蟹類中銹斑蟳營養(yǎng)級最高,銹斑蟳食性比較復(fù)雜,會攝食甲殼類、藻類、魚類等[45],張文博[28]、高春霞[30]、莫寶霖[46]等人研究中銹斑蟳也具有較高的δ15N值或營養(yǎng)級。棘皮類中營養(yǎng)級最高的生物是紅腹海參,與其他棘皮動物相比,紅腹海參除攝食沉積物、浮游生物外,還會攝食海草、藻類等[47]。食性差異可能是導致銹斑蟳與紅腹海參營養(yǎng)級相對較高的原因。

3.3 牧場區(qū)域珊瑚礁食物網(wǎng)主要消費者食源分析

浮游植物、底棲微藻、大型海藻在海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)中是重要的潛在食源,對確定食物網(wǎng)中的主要碳源具有重要意義[6,48—49]。穩(wěn)定同位素分析在海洋牧場區(qū)域主要消費者食性來源方面的研究已有諸多報道。本研究中,底棲微藻貢獻率為20.59%,大型海藻占比20.91%。其中,底棲微藻在蝦蟹類、腹足類和棘皮類為主的第二、四類群生物中攝食最高,平均貢獻率分別為21.84%、32.05%和32.44%,Briand[7]等也發(fā)現(xiàn)基于底棲藻類的底棲食物網(wǎng)為大多數(shù)中間消費者、雜食性魚類提供了重要的食物來源。δ13C值富集程度可用于示蹤及分析生態(tài)系統(tǒng)食物鏈[50—51],碳同位素高的生物基本與底棲食物網(wǎng)有關(guān)[30]。經(jīng)過單因素方差分析,魚類與蝦蟹類、腹足類、棘皮類的穩(wěn)定碳同位素之間呈現(xiàn)極顯著性差異(P<0.01),魚類與棘皮類差值最大(6.36%),δ13C值富集程度較低,研究區(qū)域可能存在以底棲微藻為食源基礎(chǔ)的底棲食物鏈。本研究中,第三類群魚類的主要食源是大型海藻,在海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)中,大型海藻與珊瑚會有一定的競爭機制,但在營養(yǎng)物質(zhì)的吸收與釋放、生物餌料、空間庇護等方面也有重要作用[52—53]。如大型海藻在黑帶光鰓雀鯛與細條天竺鯛中的碳源占26.5%、24.7%,蔣日進等[54]發(fā)現(xiàn)在枸杞島食物網(wǎng)中魚類的主要碳源也是大型海藻,McMahon[6]等利用貝葉斯模型研究表明大型海藻是紅海珊瑚礁區(qū)域食物網(wǎng)的重要基礎(chǔ)。SOM也是該海域生物食源的組成部分,是重要碳源。基于IsoSource模型分析,本研究中海參(黑海參、綠刺身、紅腹海參)、海膽(刺冠海膽、紫海膽)等棘皮類的SOM貢獻率最高,平均貢獻率分別占43.83%、26.4%。SOM是棘皮類的基礎(chǔ)食源,這與魏虎進[55]在象山港海洋牧場區(qū)研究發(fā)現(xiàn)SOM是食物網(wǎng)的營養(yǎng)基礎(chǔ)和莫寶霖[46]基于穩(wěn)定同位素技術(shù)分析大亞灣紫海膽食性的結(jié)果相似。

4 結(jié)論

本研究構(gòu)建了三亞蜈支洲島海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng),分析牧場區(qū)域內(nèi)主要消費者的營養(yǎng)級特征,應(yīng)用SIBER模型對比牧場區(qū)域與鄰近海域的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)差異,進一步利用聚類分析與IsoSource模型揭示主要消費者的食源,為海洋牧場生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)的構(gòu)建及實現(xiàn)基于生態(tài)系統(tǒng)的漁業(yè)管理提供科學的理論依據(jù)。在后續(xù)研究中,應(yīng)針對牧場內(nèi)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的規(guī)模、穩(wěn)定性和成熟度研究其內(nèi)部的物質(zhì)循環(huán)和能量流動,分析海洋牧場關(guān)鍵捕食者或關(guān)鍵生境改造者在珊瑚礁區(qū)域的重要性。