同域分布水鹿和毛冠鹿活動節(jié)律的比較研究
——基于紅外相機數據

賈國清, 楊旭, 李永東, 王宇, 鄭笑傲, 蔣勇, 楊彪, 李生強

1. 四川貢嘎山國家級自然保護區(qū)管理局，四川 康定 626000；

2. 成都興艾信息技術有限公司，四川 成都 610051；

3. 西華師范大學，西南野生動植物資源保護教育部重點實驗室，四川 南充 637002；

4. 四川省大熊貓科學研究院，四川 成都 610057；

5. 廣西師范大學，廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學重點實驗室，廣西 桂林 541004

同域物種的共存機制研究一直是群落生態(tài)學中的重要內容，開展同域物種的比較研究有助于進一步分析種間行為、生態(tài)適應與共存機制等[1]。根據生態(tài)位理論，同域分布且生態(tài)需求相近的物種，需要通過生態(tài)位分化才可有效減少或避免有限資源條件下的競爭[2]，且必須通過一定的生態(tài)位分化才可達到穩(wěn)定共存[3]。生態(tài)位分化往往涉及棲息地利用、食性、行為節(jié)律等多個維度[4]，尤其對于同域分布的近緣物種上表現得更為明顯，由于具有相似的身體結構、行為活動和資源需求等，往往成為潛在的競爭者[5-6]。因此，同域物種要想實現長期共存，往往需要調節(jié)各自的棲息地利用模式、食性選擇與活動節(jié)律以促進生態(tài)位分化[7]。

動物的活動節(jié)律是行為生態(tài)學研究中的重要內容，其中日活動節(jié)律是動物應對晝夜更替（包括溫度、濕度、光照強度等）長期適應而逐漸形成的在一天中不同時間段下的活動強度和變化規(guī)律[8]。目前，關于活動節(jié)律在同域物種共存機制中的作用研究已有不少文獻報道，包括同域分布的地棲性雉類[4,9-10]、有蹄類[6,11]、食肉類[12,13]、嚙齒類[14-15]等方面，研究表明同域分布且生態(tài)需求相近的物種可以通過調節(jié)活動節(jié)律來減少資源競爭從而達到共存。

作為一種新型的野生動物監(jiān)測技術，紅外相機技術自上世紀90年代應用以來，經過近三十年的發(fā)展，目前已廣泛應用到野生動物生態(tài)學與保護學研究中[16-17]。近年來，利用該技術來探究野生動物活動節(jié)律和生態(tài)位分化的研究已有不少報道，相關應用也證實了該技術可以作為分析同域物種共存機制的有效技術途徑[6,9-11,13-15]。

水鹿（Cervus equinus）隸屬偶蹄目（Artiodactyla），鹿科（Cervidae），鹿屬[18]，在我國廣泛分布于南部和西南部熱帶及亞熱帶地區(qū)，包括云南、四川、重慶、青海、貴州、廣西、海南、湖南、廣東、江西、臺灣等地[19]，被IUCN瀕危物種紅色名錄列為易危（Vulnerable, VU）等級[20]，屬于國家二級重點保護野生動物[21]。毛冠鹿（Elaphodus cephalophus）隸屬偶蹄目，鹿科，毛冠鹿屬[18]，廣布于我國南部并延伸至緬甸，在我國的分布區(qū)包括湖南、浙江、安徽、福建、江西、湖北、廣東、廣西、四川、貴州、云南、西藏、陜西、甘肅、青海、重慶等地[19]，被列為近危（Near Threatened, NT）等級[20]，屬于國家二級重點保護野生動物[21]。這2種鹿科動物在分布海拔上較為接近，均為植食性，生態(tài)位相近[22]，很可能成為潛在競爭關系，因此可以作為研究同域分布有蹄類物種生態(tài)位分化的理想選擇。在以往的研究中，歐善華等從食性角度比較了毛冠鹿和黑麂（Muntiacus crinifrons）的差異[23]；孫佳欣等簡單描述了同域分布水鹿和毛冠鹿在內的9種有蹄類動物日活動節(jié)律模式，但缺乏具體的（如季節(jié)間）差異性比較[24]；鄒啟先等分析了麻陽河同域分布毛冠鹿和小麂（Muntiacus reevesi）的時空分布格局[6]。然而，關于同域分布水鹿和毛冠鹿針對性的活動節(jié)律比較研究尚未見報道，這2種鹿科動物在活動節(jié)律上究竟存在何種分化以實現共存？

為了回答以上問題，本研究于2017年5月—2018年4月，在四川貢嘎山國家級自然保護區(qū)內布設160個紅外相機監(jiān)測位點，利用紅外相機數據來探究這2種鹿科動物在活動節(jié)律上的分化程度，以期為同域分布下近緣物種的共存機制研究和針對性保護管理策略的制定提供重要的數據參考。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

四川貢嘎山國家級自然保護區(qū)位于青藏高原東南緣（101°29'—102°12'E, 29°1'— 30°5'N），涉及甘孜藏族自治州的康定市、瀘定縣、九龍縣和雅安市的石棉縣，保護區(qū)面積為4 091.4 km2。保護區(qū)以保護高山生物多樣性及多元生態(tài)系統(tǒng)為主，主要保護對象為大雪山系以貢嘎山為主的森林生態(tài)系統(tǒng)、各類珍稀野生動植物資源、低海拔現代冰川。保護區(qū)內山體高大，谷嶺高差懸殊，主峰海拔7 556 m，是青藏高原東部的最高峰和東亞地區(qū)的第一高峰。區(qū)內年降水量800~900 mm，多集中在7、8、9三月。該地區(qū)屬亞熱帶季風氣候區(qū)，但因區(qū)內高聳于對流層中的巨大山嶺對氣流的阻擋，影響并改變了環(huán)流形勢，形成了較為獨特的氣候特點，大致可以將全年分為旱季和雨季，其中旱季為11月至翌年5月，雨季為每年6—10月[25-26]。

1.2 相機布設與數據收集

2017年5月—2018年4月，結合當地以往監(jiān)測、野生動物的活動痕跡、人力可到達性、紅外相機在野外環(huán)境的布設效果[27]以及紅外相機自身的安全性等因素，重點在保護區(qū)內的老榆林村、貢嘎山村周邊區(qū)域選擇合適的位置安放紅外相機（Ltl 6 210）。研究期間共計160個紅外相機監(jiān)測位點，覆蓋海拔區(qū)間為2 672~4 620 m（見圖1）。所有紅外相機監(jiān)測位點的選擇盡量兼顧不同生境和海拔，同時保證相鄰紅外相機位點間距至少300 m，安裝高度控制在0.5~1.3 m，統(tǒng)一不使用引誘劑。相機安裝時需對拍攝區(qū)域正前方的雜草等進行適當清理以保證拍攝聚焦區(qū)域不被遮擋，最佳聚焦拍攝點距離相機鏡頭約4~6 m。相機統(tǒng)一設置為混合模式（3張照片+1段視頻），視頻長度設置為10 s，拍攝時間間隔為2 s。詳細記錄每個相機位點的編號、生境、坐標等信息。每3~5個月收取一次數據，同時檢查相機性能和更換儲存卡。

圖1 研究區(qū)位置及紅外相機布設位點Fig. 1 Location of the study area and distribution of infrared camera traps during the study period

將研究期間回收的所有紅外相機數據與點位信息進行系統(tǒng)歸類整理，統(tǒng)一利用四川自然保護紅外相機數據管理信息化平臺（http://www.datawild.cn:9090/Bioplatform/, CDMS）[28]完成監(jiān)測數據的錄入、影像數據的物種識別與相關信息挖掘，最后從平臺上導出所有數據Excel匯總表用于后期分析。

1.3 數據分析

本研究中關于活動節(jié)律的所有數據分析均以獨立有效記錄為基礎，即同一相機位點下同一物種連續(xù)30 min（±1min）的拍攝記錄（包括照片或視頻），同時規(guī)定每次獨立有效記錄與紅外相機拍到的動物個體數量無關[29]。

采用核密度估計方法（Kernel density estimation）[30]來分析水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律，該方法假設目標物種的行為活動呈24 h周期性連續(xù)分布，其行為事件的有效記錄為連續(xù)分布中獲得的隨機樣本，該方法從數據樣本本身出發(fā)分析數據分布特征，而在數據分析中不對數據分布外加任何假定。核密度曲線圖使用R軟件中的overlap包[31]和activity包[32]進行繪制。其中，橫軸代表時間，縱軸（密度）代表該時間點上目標物種被探測到的概率[11,30,33]。采用條件密度等值線法來確定物種的活動高峰，通常以50%的內核閾值來計算活動比例集中的周期并以此來表征活動高峰期，條件密度等值線圖利用R中的circular包“modal. region”函數來實現[34]。采用重疊指數（Coefficient of overlap）[35-36]來分析比較同一季節(jié)不同物種以及單一物種不同季節(jié)的日活動節(jié)律重疊程度，利用activity包“overlapEst”函數來繪制日活動節(jié)律的重疊圖，并利用該函數的分布曲線重疊面積比Δ（當Δ=0時，表示完全分離；當Δ=1時，表示完全重疊）來表示具體的重疊程度。利用activity包中的“compareCkern”函數的Wald test對水鹿和毛冠鹿日活動節(jié)律進行概率檢驗，循環(huán)檢測設定為1 000次[32]，以此來分析日活動節(jié)律的差異性。重疊指數根據成對物種較小的樣本數選取，當樣本量小于50時采用Dhat 1值，當樣本量大于75時采用Dhat 4值[33,35]。在對比分析水鹿和毛冠鹿日活動節(jié)律的重疊程度時，剔除僅記錄到水鹿或者毛冠鹿活動（相機位點）的數據，保留拍攝到兩個物種活動（共計105個相機位點）的數據[11,13]。所有檢驗的差異顯著水平設定為P<0.05，統(tǒng)計分析和作圖均在R 4.1.0中完成[37]。

2 結果與分析

研究期間共在110個相機位點拍攝到水鹿活動，在138個相機位點拍攝到毛冠鹿活動，共計獲得兩種野生動物的獨立有效記錄4 827次，其中水鹿1817次，毛冠鹿3 010次。

2.1 水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律

整體來看，水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律存在極顯著差異（Δ=0.80,P<0.01），表明二者的日活動節(jié)律模式相似度較低（見圖2）。其中，水鹿的日活動節(jié)律出現了3個活動高峰，分別在03:30—04:00、06:00—08:00、18:00—23:30，3個活動峰值大小和持續(xù)時間呈遞增趨勢。然而，08:00—18:00很少有水鹿的活動跡象，尤其是12:00幾乎不活動。根據貢嘎山地區(qū)的氣象數據，當地2017年5月—2018年4月的日出時間為06:10—08:09，日落時間為18:11—20:17，分析當地水鹿偏向于晨昏活動習性（見圖2 A）。毛冠鹿的日活動節(jié)律呈現出明顯的雙峰趨勢，較低的活動高峰出現在07:00—12:00，較高的活動高峰出現在17:00—21:30，兩次活動高峰的持續(xù)時間均較長（接近5 h），21:30—07:00僅有少許活動跡象，表明當地毛冠鹿偏向于晝行性，且具有一定的晨昏活動現象（見圖2 B）。

圖2 水鹿（A）和毛冠鹿（B）的日活動節(jié)律分析圖Fig. 2 Daily activity rhythms of Cervus equinus （A） and Elaphodus cephalophus （B）

2.2 日活動節(jié)律的季節(jié)間差異

水鹿在旱季（994次）與雨季（823次）間的日活動節(jié)律存在極顯著差異（Δ=0.93,P=0.03）。其中，雨季03:50—04:30比旱季多1個小的活動高峰，雨季早晨（07:00）活動峰值出現時間比旱季（07:40）要早，而夜間活動峰值出現時間基本一致（20:30）。旱季早晨（06:30—09:00）和傍晚（17:30—23:30）的活動高峰期比雨季（06:00—08:00, 18:00—23:10）長至少半小時。旱雨季間活動最高峰值相近（見圖3）。

圖3 水鹿旱季和雨季的日活動節(jié)律比較Fig. 3 Comparison of the daily activity rhythms of Cervus equinus in the dry season （A） and rainy season （B）

毛冠鹿在旱季（1 304次）與雨季（1 706次）間的日活動節(jié)律存在極顯著差異（Δ=0.88,P<0.01）。旱季早晨（09:00）活動峰值出現時間比雨季（08:30）要晚半個小時，但傍晚（19:00）活動峰值出現時間比雨季（20:00）要提前1h。旱季早晨（07:30—11:00）的活動高峰期要比雨季（07:00—13:00）短2.5h，但傍晚（16:30—21:30）的活動高峰期要比雨季（18:00—21:30）長1.5h。雨季的活動最高峰值要低于旱季（見圖4）。

在旱季，水鹿和毛冠鹿均在傍晚的活動高峰值更大、活動高峰期更長；而在雨季，二者的活動高峰值和活動高峰期呈現出相反的趨勢（見圖3；圖4）。

圖4 毛冠鹿旱季和雨季的日活動節(jié)律比較Fig. 4 Comparison of the daily activity rhythms of Elaphodus cephalophus in the dry season （A） and rainy season （B）

2.3 水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律重疊

研究期間，共計有105個相機位點均拍攝到水鹿和毛冠鹿，占相機布設位點總數的65.63%。其中，有5個相機位點僅拍攝到水鹿，占比3.13%；有33個相機位點僅拍攝到毛冠鹿，占比20.63%。

對105個相同相機位點下水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律進行Wald test分析，發(fā)現存在極顯著差異（Δ=0.80,P<0.01），說明二者的日活動節(jié)律模式相似度較低（見圖5）。整體上看，水鹿和毛冠鹿活動重疊時間主要集中在早晨和傍晚，而07:00-17:00期間分離程度較大（見圖5）。二者在旱季和雨季的日活動節(jié)律同樣表現出顯著差異性（旱季Δ=0.83,P<0.01, 雨季Δ=0.74,P<0.01），但旱季的重疊指數以及最大活動高峰值均高于雨季（見圖6）。

圖5 水鹿和毛冠鹿日活動節(jié)律的重疊Fig. 5 Overlapping of the daily activity rhythms of Cervus equinus and Elaphodus cephalophus

圖6 水鹿和毛冠鹿不同季節(jié)日活動節(jié)律的重疊Fig. 6 Overlapping of the daily activity rhythms of Cervus equinus and Elaphodus cephalophus in the dry season （A） and rainy season （B）

3 討論

3.1 關于日活動節(jié)律

活動節(jié)律是動物在長期的生存進化過程中應對環(huán)境變化而采取的一種生存適應[4,11,13]。通常認為，活動節(jié)律會受到動物本身生物鐘、食物資源、能量代謝、性別差異、社群結構、種間競爭、天氣情況等多方因素影響[38]，且在長期的生存進化中，每種動物都會形成各自最佳的活動節(jié)律以適應當地特定的生存環(huán)境[39]。

本研究中，水鹿的活動節(jié)律出現了3個活動高峰，分別在03:30—04:00、06:00—08:00、18:00—23:30，但整體偏向于晨昏活動（見圖2 A）。晨昏活動節(jié)律的研究結果與以往的部分研究類似[40-41]，然而與孫佳欣等[24]綜合評估四川王朗、四姑娘山、貢嘎山及亞丁4個自然保護區(qū)中水鹿活動曲線呈U型且屬于特殊的單峰模式的研究結果差異較大，這可能與研究對象所在的區(qū)域空間尺度差異較大有關。另外，不同地區(qū)研究結果中水鹿的活動高峰有差異，如孫佳欣等[24]綜合評估四川王朗、四姑娘山、貢嘎山及亞丁4個自然保護區(qū)水鹿的活動高峰出現在22: 00—24: 00；王盼[41]研究發(fā)現四川臥龍自然保護區(qū)水鹿的活動高峰出現在17:00且在22:00出現全日活動最低峰；何興成等[40]研究發(fā)現四川鞍子河保護區(qū)水鹿日活動節(jié)律在不同季節(jié)具有較大差異：春季日活動高峰出現在17: 00—20: 00，夏季無明顯日活動高峰，秋季日活動高峰出現在17: 00—19: 00，冬季日活動高峰分別出現在08: 00—10: 00、17: 00—19: 00、23: 00—02: 00。這表明同一物種的活動節(jié)律會存在不同程度的地域性差異，這種差異除了可能受不同地區(qū)氣候條件、食物資源、種間競爭等多方因素影響外[38]，還可能與不同研究中關于活動高峰的判斷方式有關。如孫佳欣等[24]以活動峰值左右的一定時間段作為高峰，王盼[41]直接以活動峰值出現時間作為高峰，而本研究以50%的內核閾值來計算活動比例集中的周期并以此來表征活動高峰，目前已有不少研究證實本研究采用的方法可能更可靠[6,9-11,13-14]。毛冠鹿的日活動節(jié)律呈現出明顯的雙峰型，活動高峰出現在07:00—12:00與17:00—21:30，屬于晝行性且具有一定的晨昏活動現象（見圖2 B），這與以往其他地區(qū)關于毛冠鹿活動節(jié)律的研究結果類似[6,24,42]。

整體上看，水鹿和毛冠鹿的日活動節(jié)律相似度較低（Δ=0.80, P<0.01），尤其是活動峰值出現時間以及活動高峰期持續(xù)時間差異較大，如水鹿早上的活動高峰明顯比毛冠鹿提前，而晚高峰結束時間比毛冠鹿晚2h。這可能是二者在同域分布情況下為了減少資源競爭實現長久共存而做出的適應性活動節(jié)律調整。劉鵬等[11]在對比賀蘭山同域分布阿拉善馬鹿（Cervus canadensis）和巖羊（Pseudois nayaur）的活動規(guī)律時認為，巖羊活動節(jié)律的調整很可能受種群數量占優(yōu)勢的馬鹿種間競爭影響而做出的主動回避性適應。本研究中，從獨立有效記錄數（水鹿1817次，毛冠鹿3 010次）推測，毛冠鹿的相對種群數量明顯較多，因此，我們同樣認為種群數量的差異可能會迫使同域分布下種群數量較少的水鹿更早做出時間分化調整來減少種間資源競爭。

3.2 關于活動節(jié)律的季節(jié)間差異

本研究中，水鹿和毛冠鹿在旱季和雨季之間的日活動節(jié)律差異顯著，表明二者應對季節(jié)變化而做出的日活動節(jié)律調整較大，這可能與季節(jié)變化引起的氣候條件、食物資源等差異有關。已有部分研究指出，氣候條件與食物資源可能是影響動物活動節(jié)律及季節(jié)性變化的主要驅動因子，而繁殖需求、捕食風險、干擾因子等其他因素同樣會影響動物的活動節(jié)律[43-44]。貢嘎山保護區(qū)旱雨季間氣溫和食物資源差異較大，旱季（11月至翌年5月）氣溫整體較低，食物資源相對短缺；而雨季氣溫相對較高，許多植物會長出新葉和新芽，食物資源變得相對豐富。受旱季較低氣溫條件的影響，可能迫使動物避開低溫時間段活動，這可能是水鹿和毛冠鹿早上的活動高峰較雨季延遲大約半小時以及毛冠鹿傍晚（19:00）活動峰值比雨季（20:00）提前1 h的重要原因。旱季里氣溫低，許多植被處于枯黃期，食物資源少且質量較差，加之地面積雪影響而不利于動物的取食活動，為了獲得足夠的食物量以滿足自身能量需求（包括自身保暖以及其他活動等），動物不得不在可能暖和的時間開展取食活動，尤其是傍晚時間的活動，必須采集足夠的食物才能有效滿足較長夜晚時間的能量消耗，這可能是旱季水鹿和毛冠鹿均在傍晚的活動高峰值更大、活動高峰期更長的重要原因。相關研究發(fā)現水鹿和毛冠鹿均在旱季發(fā)情，雨季產仔（水鹿：冬季發(fā)情，8月左右產仔；毛冠鹿：9—12月發(fā)情，4—7月產仔）[22]。旱季里，動物需要適當增加活動強度來滿足繁殖需求（包括尋找食物和配偶等），這可能是水鹿和毛冠鹿在旱季的活動高峰期均有適當延長的重要原因。雨季里，二者均會產仔、育幼，需要盡量保持活動隱秘以保護自身和幼崽的安全，氣溫明顯暖和，食物資源豐富且質量高，食物資源的獲取變得相對容易，毛冠鹿在較低活動強度下依舊能夠滿足自身能力需求；而水鹿種群數量相對較少，為了盡量減少種群間的資源競爭可能不得不采取適當的行為調整，這可能是水鹿在旱雨季間活動最高峰值相近、在03:50—04:30比旱季多1個小的活動高峰以及其活動高峰值和活動高峰期與毛冠鹿呈現相反趨勢的重要原因。

3.3 關于日活動節(jié)律的重疊

同域分布物種的生態(tài)位格局可以看著是一種特殊的相互補償機制，而物種之間通常會在食物、空間和時間尺度上表現出對資源利用的差異以實現共存[45-46]。

本研究中，有105個相機位點均拍攝到水鹿和毛冠鹿，相同位點數分別占所有水鹿發(fā)現位點數和所有毛冠鹿發(fā)現位點數的96.87%與79.37%，說明二者的活動空間區(qū)域存在較大重疊。然而，日活動節(jié)律分析發(fā)現二者在全年和不同季節(jié)下均存在顯著差異，日活動節(jié)律模式相似度較低（見圖5），說明二者在時間生態(tài)位上的分化程度較高，一定程度上減少了彼此間的競爭。這可能主要受當地氣候條件、食物資源等方面的季節(jié)性差異影響，而旱季二者的繁殖需求同樣會影響其日活動節(jié)律的調整。因此，二者在旱季的日活動節(jié)律重疊指數和活動強度略高于雨季。

生物對不同資源的選擇利用是相互影響的，并非單一因子決定，因此僅憑二者在日活動節(jié)律模式上的分化尚不足以全面科學地評估二者在時間生態(tài)位上的分化與競爭[4,45-46]。已有研究發(fā)現，同域分布物種在資源選擇上的分化首先體現在食物與生境的利用上且對物種間生態(tài)位分化產生重要影響[47]。如駱穎等[48]對比了賀蘭山巖羊與馬鹿的食性和生境選擇，發(fā)現二者存在明顯的分離，表明二者很大程度上可以同時對食物資源和生境選擇利用，二者間不會出現干擾和競爭。本研究中，即便在水鹿和毛冠鹿均出現的相機點位下均未發(fā)現二者同時出現的畫面。這與以往的部分研究結果類似，如胡磊[43]研究發(fā)現在內蒙古賽罕烏拉國家級自然保護區(qū)內同域分布的馬鹿和狍（Capreolus pygargus）不會同時出現在某個相機位點；劉鵬等[11]研究發(fā)現賀蘭山同域分布馬鹿和巖羊在不同的相機位點上二者均未同時出現。因此，這一現象可能表明水鹿和毛冠鹿為了減少資源上的競爭而采取了主動回避彼此，在微生境的利用上，其時間生態(tài)位發(fā)生了完全分離。

綜上所述，貢嘎山保護區(qū)水鹿和毛冠鹿日活動節(jié)律模式相似度較低，二者在時間生態(tài)位上分化程度較高且在微生境中產生了完全分離。加之水鹿對日活動節(jié)律模式的調整，擴大與毛冠鹿在時間生態(tài)位上的分化，表明同域分布水鹿和毛冠鹿可以通過時間生態(tài)位上的分化來減少二者在食物、空間與時間資源上的競爭以實現共存。