旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程對干旱響應(yīng)與反饋的Meta分析

鄭雅晶 鄒建文 劉樹偉

0 引言

旱地土壤是大氣中CO2和N2O的重要來源[1-2]．相比于自然濕地和稻田,由于水分有效性低,旱地土壤更易因灌溉和降雨量減少而遭受干旱．降水格局改變可能會導(dǎo)致未來發(fā)生更多的干旱事件,進而對土壤碳氮循環(huán)產(chǎn)生潛在的不利影響[3]．大量研究表明降水格局(包括降水持續(xù)時間和降水強度等)改變會對土壤CO2和N2O排放產(chǎn)生重要影響[4-6]．氣候模型預(yù)測,到2100年,地球上越來越多的地區(qū)將變得更加干旱,尤其是熱帶和亞熱帶地區(qū)[7-9]．這種氣候變化模式可能會改變土壤碳氮轉(zhuǎn)化速率,進而影響植被和微生物對土壤碳氮底物的可利用性．除直接影響土壤碳氮底物的移動和擴散外,干旱還可以通過微生物固定和轉(zhuǎn)化碳氮過程的水合作用間接對土壤養(yǎng)分循環(huán)產(chǎn)生影響[10-12]．因此,從植被和土壤碳氮庫的角度研究干旱如何影響土壤CO2和N2O排放,對于綜合理解陸地生態(tài)系統(tǒng)碳氮循環(huán)對氣候變化的響應(yīng)十分重要[13]．

近年來,有大量研究探索土壤碳氮排放和土壤碳氮庫對降水和灌溉減少的響應(yīng)[4,6,14-16],但是不同研究所得出的結(jié)論不盡相同,這些不一致的結(jié)論(增加、減少和無影響)主要是包括氣候、土地利用類型以及降雨頻率和強度在內(nèi)的多種環(huán)境控制因素綜合作用的結(jié)果[15]．因此,試圖得出旱地土壤碳氮組分對干旱響應(yīng)的一般性規(guī)律,有必要對全球范圍內(nèi)相關(guān)研究的試驗數(shù)據(jù)進行整合分析．此外,從土壤碳氮庫的變化了解干旱對土壤碳氮排放的影響有助于提高生物地球化學(xué)模型的預(yù)測能力．

目前,國際上有關(guān)干旱對旱地土壤碳氮循環(huán)的影響程度及其對氣候變化的反饋效應(yīng)并不清楚．近年來,大量有關(guān)降水減少的Meta分析結(jié)果表明,土壤碳氮排放和植被生長在干旱條件下呈降低趨勢,土壤礦質(zhì)氮的有效性則呈增加趨勢[2,13,17-18]．這些整合分析研究并沒有將土壤碳氮排放和生態(tài)系統(tǒng)碳庫聯(lián)系起來．因此,干旱條件下土壤CO2和N2O排放與生態(tài)系統(tǒng)碳庫的相互作用程度是當前全球變化研究領(lǐng)域亟待解決的重要科學(xué)問題．

本研究收集了全球有關(guān)干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程影響的1 344 組原位觀測數(shù)據(jù),通過Meta分析定量評估了干旱對旱地土壤碳氮排放以及植被和土壤碳氮庫的影響．此外,本研究還旨在探索影響土壤CO2和N2O排放對干旱響應(yīng)的主要生物和非生物環(huán)境控制因子．本研究假設(shè):1)干旱會減少土壤碳氮排放,降低植被和土壤碳庫,進而改變生態(tài)系統(tǒng)碳平衡;2)土壤礦質(zhì)氮有效性在干旱條件下表現(xiàn)為增加趨勢,主要是因為植被和微生物對活性氮的吸收利用減少[2,19];3)干旱條件下,土壤碳庫并不會因土壤CO2排放減少而呈增加趨勢,主要原因是干旱會減少植被向土壤碳庫的輸入．此外,本研究預(yù)測旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程對干旱的響應(yīng)還取決于干旱強度和試驗的持續(xù)時間．

1 方法

1.1 數(shù)據(jù)的收集與納入標準

注:圓形代表CO2;三角形代表N2O;綠色代表草地;紅色代表森林;黃色代表旱地農(nóng)田.由于觀測點不能壓蓋國界線,故將國界線附近的觀測點人為縮小．圖1 109個原位觀測點地理分布Fig.1 Geographical distribution of 109 in situ data measurements used in our analysis

以“drought/rainfall reduction/precipitation reduction”、“soil”和“respiration/CO2/carbon dioxide/N2O/nitrous oxide”為關(guān)鍵詞,不設(shè)時間限制(最后一次檢索時間2018 年7月21 日),分別在Google Scholar、Web of Science 和China National Knowledge Infrastructure(CNKI)等數(shù)據(jù)庫中檢索已發(fā)表干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程影響的相關(guān)論文,其中論文必須包含土壤CO2或N2O排放．同一篇論文中,除收集土壤CO2或N2O排放的數(shù)據(jù)外,若該論文同時也包含植被碳庫和土壤碳氮庫的數(shù)據(jù),那么也需收集這一部分的數(shù)據(jù)．數(shù)據(jù)庫中,干旱處理是通過使用擋雨棚或控制灌溉水量實現(xiàn)的,其減少的水分含量為對照的10%～100%(平均為72.83%);試驗(包括間斷和連續(xù))持續(xù)時間的范圍為0.20～13.00年．

為避免發(fā)表偏倚,所收集的文獻必須符合以下標準:1)為更好地理解試驗干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程的影響,除野外田間試驗外,盆栽試驗也被考慮在內(nèi),室內(nèi)培養(yǎng)試驗被排除;2)各研究中試驗區(qū)和對照區(qū)要處于同樣的氣候條件下;3)各研究必須包含干旱的處理方式(減少降水或灌溉)、干旱的強度和試驗的持續(xù)時間;4)各指標的均值、樣本量、方差或標準差均在文章中有說明或可通過軟件Getdata從各研究的圖表中進行提取或可通過計算得出;5)對于交互作用的研究,僅提取對照組和干旱組數(shù)據(jù)或同時包含其他氣候變化因子的對照組和干旱組數(shù)據(jù);6)研究中包含多個土壤深度的參數(shù)時,計算整個土壤剖面的平均值．按照以上標準,共收集到來自128篇文獻的1 344組原位觀測數(shù)據(jù)(圖1),其中包括188組的土壤CO2和N2O排放同步觀測數(shù)據(jù)．

除土壤CO2和N2O排放、植被碳庫和土壤碳氮庫等關(guān)鍵的指標外,還需提取以下信息:文獻背景信息(如作者、發(fā)表年份)、樣本的重復(fù)數(shù)、試驗方法和持續(xù)時間、干旱處理方式、干旱強度、施氮肥狀況(施氮量和氮肥形式)、土地利用方式、采樣點信息(如氣候類型、年均溫、年降雨量和經(jīng)緯度)和土壤理化性質(zhì)(如土壤碳氮含量、土壤溫度、土壤pH和土壤水分含量)．試驗點的年均溫和年降雨量在文章中沒有說明時,根據(jù)其經(jīng)緯坐標信息,通過全球氣候數(shù)據(jù)庫(http:∥www.worldclim.org/)直接進行查詢獲得．

為進一步探討不同因素對干旱引起旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程變化的影響,將數(shù)據(jù)分成不同的亞組,具體分組情況如下:

1)按照干旱強度分為≤50%和>50%;

2)按照肥料效應(yīng)分為施肥和不施肥;

3)按照土地利用類型分為森林、草地和旱地農(nóng)田;

4)按照試驗方法分為野外田間試驗和盆栽試驗;

5)按照植被效應(yīng)分為有植株參與和無植株參與;

6)按照干旱處理方式分為減少降雨和減少灌溉;

7)按照土壤質(zhì)地分為砂土、壤土和黏土;按照土壤pH分為≤7和>7;按照土壤有機碳質(zhì)量分數(shù)分為≤1.7%和>1.7%;

8)按照土壤總氮質(zhì)量分數(shù)分為≤0.08%和>0.08%;

9)按照土壤碳氮比分為≤10和>10．

1.2 數(shù)據(jù)處理與分析

提取數(shù)據(jù)過程中,若文章提供的數(shù)據(jù)為標準誤(SE),則需通過式(1)統(tǒng)一轉(zhuǎn)換為標準差(SD):

(1)

式中,n表示樣本量．

Meta分析通過METAWIN 2.1軟件(Sinauer Associates Inc.,Sunderland,MA,USA)實現(xiàn),通過自然對數(shù)的響應(yīng)比(lnR)作為效應(yīng)值(effect size)來衡量干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程的影響,公式如下:

lnR=ln (Xt/Xc),

(2)

式中,Xt和Xc分別表示試驗組和對照組的均值．

方差(v)為

(3)

式中,St和Sc分別表示試驗組和對照組的標準差,nt和nc分別表示試驗組和對照組的樣本量．

利用非參數(shù)權(quán)重因子(w)對每項研究的效應(yīng)值進行加權(quán),權(quán)重因子(w)為方差(v)的倒數(shù):

w=1/v．

(4)

通過非參數(shù)權(quán)重加權(quán)后的效應(yīng)值為lnR′:

lnR′=lnR×w．

(5)

加權(quán)后的平均效應(yīng)值(RR++)計算公式為

(6)

本研究采取隨機效應(yīng)模型進行Meta分析,當某一指標平均效應(yīng)值95%置信區(qū)間和“0”沒有交叉時,表示干旱對該指標有顯著影響,即認為干旱對該指標的影響具有統(tǒng)計學(xué)意義,當效應(yīng)值大于0 時表示干旱對指標產(chǎn)生正效應(yīng),相反則表示產(chǎn)生負效應(yīng)．本研究將總異質(zhì)性Qt分為各亞組的組間異質(zhì)性Qb和組內(nèi)異質(zhì)性Qw,通過組間異質(zhì)性Qb來檢驗同一指標的效應(yīng)值在不同亞組之間的差異．

除Meta分析外,本研究還進行了單因素方差分析(ANOVA)、協(xié)方差分析(ANCOVA)、結(jié)構(gòu)方程模型分析以及線性回歸分析等．所有統(tǒng)計分析在JMP 7.0(SAS Institute CA,US,2007)、SPSS 13.0 (SPSS Inc.,Chicago,USA)以及R 3.5(R Development Core Team,2016)等軟件中進行．

2 結(jié)果

2.1 干旱對植被生物量碳的影響

總體而言，植被總生物量碳在干旱條件下明顯降低(平均效應(yīng)值=-0.23；95%CI:-0.31～-0.15),且地上生物量碳(平均效應(yīng)值=-0.22;95%CI:-0.29～-0.15)對干旱的敏感性略高于地下生物量碳(平均效應(yīng)值=-0.19;95%CI:-0.29～-0.10)．植被地上與地下生物量碳的比例(在干旱條件下雖有降低趨勢,但并不顯著(平均效應(yīng)值=-0.05;95%CI:-0.17～0.06;圖2a)．

注:平均效應(yīng)值=(平均值±95%置信區(qū));左側(cè)的數(shù)值表示觀測值個數(shù);* 表示在p<0.05處差異顯著;** 表示在p<0.01處差異顯著;***表示在p<0.001處差異顯著．圖2 干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程的影響Fig.2 The responses of carbon and nitrogen processes of upland ecosystems to drought

注:路徑旁邊的數(shù)值為標準化的路徑系數(shù);* 表示在p<0.05處差異顯著;**表示在p<0.01處差異顯著;***表示在p<0.001處差異顯著;實線表示正效應(yīng),虛線表示負效應(yīng)．圖3 干旱條件下環(huán)境和土壤因子影響土壤CO2排放的結(jié)構(gòu)方程模型Fig.3 Structural equation model describing the effects of environmental and soil factors on soil CO2 emission under drought

2.2 干旱對土壤碳氮排放的影響

總的來說,干旱會降低土壤CO2排放,其中土壤呼吸(平均效應(yīng)值=-0.19;95%CI:-0.25～-0.14)和土壤異氧呼吸(平均效應(yīng)值=-0.18;95%CI:-0.20～-0.15)均表現(xiàn)為顯著降低(圖2b)．土壤異氧呼吸在不同的干旱強度、肥料效應(yīng)、土地利用類型、試驗方法、干旱處理方式、土壤pH和土壤碳氮比中對干旱的響應(yīng)差異顯著;而土壤呼吸僅在不同的土地利用類型和干旱處理方式中對干旱的響應(yīng)差異顯著(表1)．此外,試驗持續(xù)時間、土壤溫度和土壤有機碳含量也會影響土壤CO2排放對干旱的響應(yīng)(表2;圖3)．整體來看,與常規(guī)降水量或灌溉量相比,干旱會導(dǎo)致凈生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力(NEP)顯著降低(平均效應(yīng)值=-0.37;95%CI:-0.53～-0.21;圖2b)．對于土壤氮排放,整合分析結(jié)果表明土壤N2O排放在干旱條件下顯著減少(平均效應(yīng)值=-0.29;95%CI:-0.44～-0.15;圖2b),且不同的試驗方法、植被效應(yīng)、土壤質(zhì)地、土壤pH和土壤總氮含量對其排放的影響差異顯著(表1)．

表1 干旱對土壤呼吸、土壤異氧呼吸和土壤N2O排放影響因子的異質(zhì)性分析Table 1 Between-group heterogeneity (Qb)for drought effect size among soil respiration,soil heterotrophic respiration and soil N2O emissions

表2 干旱對土壤呼吸、土壤異氧呼吸和土壤N2O排放影響因子與環(huán)境和土壤因子的相關(guān)性分析Table 2 Correlations of the responses of soil respiration,soil heterotrophic respiration and soil N2O fluxes to drought against controlling factors

2.3 干旱對土壤碳氮庫的影響

研究結(jié)果顯示,干旱雖會導(dǎo)致土壤有機碳庫呈降低趨勢,但并不顯著(平均效應(yīng)值=-0.04;95%CI:-0.08～0.01;圖2c)．對土壤活性碳庫組分而言,干旱會顯著降低土壤可溶性有機碳庫(平均效應(yīng)值=-0.22;95%CI:-0.45～-0.06),但其對微生物生物量碳庫的影響并不顯著(平均效應(yīng)值=-0.03;95%CI:-0.10～0.04;圖2c)．

3 討論

3.1 干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮庫的影響

本研究結(jié)果顯示,植被和土壤有機碳庫在干旱條件下均呈降低趨勢,這主要是因為干旱會抑制植被生長和光合作用,不利于根系分泌物的產(chǎn)生與釋放,導(dǎo)致土壤活性碳源供給減少,需要消耗土壤中固有的碳儲存來維持土壤基本養(yǎng)分循環(huán)功能[2]．其中,土壤有機碳庫對干旱的響應(yīng)不及植被碳庫對干旱的響應(yīng)明顯,表明相比于土壤碳轉(zhuǎn)化過程,植被生長和光合作用更易受到干旱的影響．Chen等[20]也認為總生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力(GEP)對土壤水分的敏感性要高于土壤碳組分,其原因可能是干旱會影響土壤微生物的活性,降低土壤養(yǎng)分的流動性和有效性[21-22]．除抑制植被生長和光合作用外,干旱還會導(dǎo)致植被死亡[23]．相對于植被地上部分碳而言,干旱會促進植被的光合產(chǎn)物向根系分配,提高地下部分的碳素固定,使植被容易從土壤中獲取養(yǎng)分以滿足干旱條件下其生存和生長的基本需求[24]．因此,碳分配的這種變化可能會改變生態(tài)系統(tǒng)的碳平衡[13]．

本研究發(fā)現(xiàn),土壤總氮含量在干旱條件下的增加效應(yīng)并不顯著．土壤硝態(tài)氮含量在干旱條件下的顯著增加導(dǎo)致土壤礦質(zhì)氮含量也呈增加趨勢(圖2d),這表明相比于其他氮循環(huán)過程,調(diào)節(jié)土壤礦質(zhì)氮供給的微生物過程可能對干旱響應(yīng)更敏感[17]．此外,土壤硝態(tài)氮含量在干旱條件下表現(xiàn)為明顯增加趨勢,可能原因是相比于水分含量高的土壤,水分含量低的土壤中硝態(tài)氮的淋失和反硝化過程更不易發(fā)生．此外,Parker等[25]研究認為,地中海地區(qū)旱季的持續(xù)時間通常比其他地區(qū)長,在該地區(qū)觀察到更高的土壤氮有效性主要是因為植被對氮吸收的減少．

Ren等[26]的Meta分析研究表明,土壤微生物生物量在降水減少條件下表現(xiàn)為明顯降低趨勢,這和本研究的整合分析結(jié)果一致．干旱會導(dǎo)致土壤微生物生物量減少,尤其是對生物量氮庫的減少效應(yīng)更明顯,主要是因為水分減少會降低溶質(zhì)的擴散率,限制微生物對養(yǎng)分的獲取,進而抑制其生長[27-30]．此外,干旱狀況(持續(xù)時間或強度)會影響微生物對水分的敏感性,進而通過改變旱地土壤微生物群落多樣性及結(jié)構(gòu)組成來影響它們的生長．

3.2 干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮排放的影響

整合分析結(jié)果顯示,干旱會顯著降低土壤CO2排放,且土壤呼吸對干旱的敏感性略高于土壤異氧呼吸．主要機制:首先,干旱會加劇土壤微生物的水分限制,影響微生物活性,從而直接減少土壤碳排放[31];其次,干旱會破壞土壤團聚體,導(dǎo)致底物供應(yīng)減少,從而間接減少土壤碳排放[32];最后,干旱還可以通過抑制植被的光合作用和降低土壤有機碳分解對溫度的敏感性來間接地減少土壤碳排放[33]．因此,盡管土壤呼吸組分對水分的敏感性不同[13],但由于干旱會降低微生物活性,導(dǎo)致土壤微生物CO2產(chǎn)生對水分變化的敏感性下降[28,30]．本研究結(jié)果也表明,土壤活性碳庫和微生物生物量碳庫在干旱條件下降低,用于土壤異氧呼吸的碳底物含量減少(圖1c)．干旱引起土壤CO2排放與植被碳庫的變化呈顯著正相關(guān)關(guān)系(圖4a),其中植被總生物量碳和地上生物量碳對干旱的敏感性無顯著性差異(協(xié)方差分析,p=0.42),表明干旱減少土壤CO2排放主要是通過影響植被生長和根系分泌物來實現(xiàn)的[2]．本研究發(fā)現(xiàn)陸地生態(tài)系統(tǒng)碳收支平衡的重要標志——凈生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力(NEP)對干旱為顯著的負響應(yīng)(圖1b),這與Wu等[2]的Meta分析結(jié)果一致,其原因是干旱引起旱地生態(tài)系統(tǒng)凈初級生產(chǎn)力(NPP)的降低,而不是土壤微生物異氧呼吸的增強(圖1a,b)．

注:ln R(CO2)和ln R(N2O)與土壤和植被碳氮庫對干旱響應(yīng)的數(shù)值為同步觀測數(shù)據(jù)，且土壤和植被碳氮庫對干旱響應(yīng)的數(shù)值進行了數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化．圖4 土壤碳氮排放對干旱的響應(yīng)變化與土壤和植被碳氮庫對干旱的響應(yīng)變化的相關(guān)性Fig.4 Correlations between changes in responses of soil carbon and nitrogen emissions to drought and changes in responses of soil and plant pool to drought

3.3 土壤碳氮排放對干旱響應(yīng)的其他影響因子

除土壤碳輸入外,土壤理化性質(zhì)在影響土壤CO2和N2O排放對干旱響應(yīng)方面也具有十分重要的作用．土壤CO2排放對干旱的響應(yīng)與土壤溫度呈負相關(guān)關(guān)系(圖3),表明干旱對CO2排放的抑制作用隨土壤溫度的增加呈增強的趨勢,其主要原因可能是溫度增加導(dǎo)致土壤水分含量下降,從而進一步減少土壤CO2排放[38]．干旱條件下增加土壤有機碳含量可以促進土壤CO2排放(圖3),這是因為微生物呼吸可利用的碳底物含量增加,有利于土壤向大氣排放CO2[2]．本研究發(fā)現(xiàn)土壤N2O排放對干旱的響應(yīng)依賴于土壤可溶性有機碳的變化(圖4c),造成這一現(xiàn)象的主要原因可能是土壤活性碳源的增加可以改善土壤碳氮比,提高土壤反硝化微生物活性,進而促進土壤N2O的產(chǎn)生和排放[39]．干旱導(dǎo)致的土壤CO2排放變化與土壤微生物生物量碳氮庫的變化呈顯著正相關(guān)關(guān)系(圖4b),且兩者對干旱的敏感性無顯著性差異,可能原因是隨著土壤微生物生物量碳氮含量的增加,微生物可以利用的活性碳氮底物也隨之增加,進而促進土壤CO2的排放[40]．干旱引起的土壤N2O排放變化與土壤礦質(zhì)氮含量的變化呈顯著負相關(guān)關(guān)系(圖4d),本研究推測這可能是因為土壤礦質(zhì)氮含量的增加會影響土壤碳氮比,導(dǎo)致微生物產(chǎn)生的N2O進一步減少．

除上述結(jié)論外,本研究還發(fā)現(xiàn)干旱對土壤CO2排放的影響與試驗的持續(xù)時間呈顯著正相關(guān)關(guān)系(表2),Yan等[18]也發(fā)現(xiàn)了同樣的結(jié)論,造成這一現(xiàn)象的原因可能是微生物對干旱可能會產(chǎn)生一定的適應(yīng)性,隨著時間的推移,其對微生物的抑制效應(yīng)將會有所緩和．

3.4 研究展望

本研究首次將干旱對土壤CO2和N2O排放的影響與植被和土壤碳氮庫的變化聯(lián)系起來,但仍存在以下不足:1)由于缺乏同步觀測數(shù)據(jù),本研究主要集中在研究干旱對旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程的影響,尚缺乏與其他氣候變化因子(如大氣CO2濃度升高、氮沉降)的交互效應(yīng)；2)本研究包括的觀測位點主要集中在全球溫帶和亞熱帶地區(qū),尚缺少針對溫室氣體排放風險較高以及氮負荷較高的熱帶地區(qū)的研究報道[41]；3)其他土壤養(yǎng)分(如氮、磷和鉀)循環(huán)對干旱的響應(yīng)以及多種養(yǎng)分協(xié)同影響土壤碳氮循環(huán)過程的相關(guān)機制還不清楚,也是目前以及今后全球變化領(lǐng)域需要解決的科學(xué)問題[42]．

4 結(jié)論

基于整合分析表明,干旱會顯著降低旱地生態(tài)系統(tǒng)土壤碳氮排放的特征和強度、植被的固碳效應(yīng)以及土壤的活性碳庫(可溶性有機碳),相反,土壤的活性氮庫(硝態(tài)氮)在干旱條件下卻顯著增加．此外,干旱還會引起凈生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力顯著降低,導(dǎo)致在未來干旱的氣候條件下,加劇旱地生態(tài)系統(tǒng)對氣候變化的正反饋效應(yīng)．本研究對全球試驗數(shù)據(jù)的整合分析使我們能夠概括過去單個研究關(guān)于旱地生態(tài)系統(tǒng)碳氮過程對干旱響應(yīng)的相互矛盾的結(jié)果,進而為生物地球化學(xué)模型的發(fā)展提供理論基礎(chǔ),以科學(xué)預(yù)測陸地生態(tài)系統(tǒng)對氣候變化的反饋效應(yīng)．