異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)及捕食選擇性研究

周麗君 楊燈海 胡其磊 石凌志 操海群 李桂亭 蔣興川

摘要 為探究入侵害蟲草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda與本地害蟲禾谷縊管蚜Rhopalosiphum padi同時存在時，異色瓢蟲Harmonia axyridis對入侵害蟲草地貪夜蛾的防控效果，本研究開展了異色瓢蟲成蟲及4齡幼蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲、禾谷縊管蚜2齡若蟲的捕食功能反應(yīng)、搜尋效應(yīng)、捕食選擇性試驗。結(jié)果表明，異色瓢蟲對草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)均符合HollingⅡ模型方程，其日捕食量隨物密度的增加而增加，搜尋效應(yīng)均隨獵物密度的增加而逐漸降低;異色瓢蟲成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲、禾谷縊管蚜2齡若蟲的控害效能分別為221.88頭和343.01頭，其4齡幼蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲、禾谷縊管蚜2齡若蟲的控害效能分別為140.88頭和210.93頭。異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜具有較好的控害能力，其成蟲對兩種害蟲的防控效果優(yōu)于其4齡幼蟲，且異色瓢蟲對禾谷縊管蚜的捕食選擇性強于草地貪夜蛾。

關(guān)鍵詞 異色瓢蟲; 草地貪夜蛾; 禾谷縊管蚜; 捕食功能反應(yīng); 捕食選擇性

中圖分類號： S476.2

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2021449

Abstract In order to investigate the control ability of Harmonia axyridis against the invasive pest Spodoptera frugiperda coexisting with the local pest Rhopalosiphum padi， the functional response， searching efficiency and prey selectivity of adults and the 4th-instar larvae of H.axyridis to both 2nd-instar larvae of S.frugiperda and 2nd-instar nymphs of R.padi were studied. The results showed that the predatory functional responses of H.axyridis to both S.frugiperda and R.padi accorded with the Holling Ⅱ model， and the daily predation capacity increased gradually with increasing prey density， and the searching efficiency decreased with increasing prey density. The predation capacities of H.axyridis adults against the 2nd-instar larvae of S.frugiperda and the 2nd-instar nymphs of R.padi were 221.88 and 343.01， respectively， and those of the 4th-instar larvae of H.axyridis against the 2nd-instar larvae of S.frugiperda and the 2nd-instar nymphs of R.padi were 140.88 and 210.93， respectively. This study confirmed that H.axyrids was a good biocontrol agent against S.frugiperda and R.padi; the control effect of adults on the two pests was better than that of the 4th-instar larvae， and the predation selectivity of H.axyrids for R.padi was stronger than for S.frugiperda.

Key words Harmonia axyridis; Spodoptera frugiperda; Rhopalosiphum padi; predatory functional response; prey preference

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda又稱秋黏蟲，隸屬于鱗翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，起源于美洲的熱帶和亞熱帶地區(qū)[1]，是一種具有較強遷飛性的作物害蟲。隨著世界貿(mào)易全球化的日益發(fā)展，各國頻繁的貿(mào)易往來加上草地貪夜蛾強大的跨境遷飛能力，導(dǎo)致其在全世界范圍內(nèi)為害速度加快[2]。自2019年1月我國云南省普洱市江城縣首次發(fā)現(xiàn)草地貪夜蛾入侵以來，其由南向北迅速擴散，對我國玉米生產(chǎn)造成嚴重威脅[3]。草地貪夜蛾幼蟲取食玉米的心葉、葉片、雄穗及雌穗幼粒，玉米全生育期均可受到該蟲為害。

化學(xué)農(nóng)藥是防治暴發(fā)性和突發(fā)性農(nóng)業(yè)害蟲的有效手段[4]，但化學(xué)農(nóng)藥的大量使用不僅對環(huán)境造成污染，影響人和動物的安全，還會導(dǎo)致害蟲天敵受到傷害以及害蟲抗藥性增加。目前已有研究表明草地貪夜蛾對氯蟲苯甲酰胺和乙基多殺菌素產(chǎn)生了抗性[56]。國內(nèi)很多學(xué)者嘗試利用生物防治手段防控該害蟲;例如，利用寄生性天敵昆蟲管側(cè)溝繭蜂Microplitis tuberculifer、短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum和捕食性天敵昆蟲東亞小花蝽Orius sauteri、異色瓢蟲Harmonia axyridis、七星瓢蟲Coccinella septempunctata等防治草地貪夜蛾[711]。

禾谷縊管蚜Rhopalosiphum padi是我國玉米上的重要害蟲，對玉米生產(chǎn)造成嚴重影響。禾谷縊管蚜在玉米小喇叭口期遷入玉米田，分布于玉米的各個部位，在玉米生殖生長后期聚集到玉米中部雌穗及周邊葉片上為害，以為害玉米雌穗為主[12]。張巖等[13]報道異色瓢蟲幼蟲和成蟲對禾谷縊管蚜均有很好的控制作用。

異色瓢蟲H.axyridis是一種廣泛應(yīng)用于害蟲防治的捕食性天敵，原產(chǎn)于亞洲，廣泛分布于東亞、北亞地區(qū)，隨后被引入美洲、歐洲、大洋洲等地[1415]，對多種蚜蟲具有較好的防控效果[13， 1619]。國內(nèi)多位學(xué)者的研究表明，在室內(nèi)條件下異色瓢蟲對草地貪夜蛾具有很好的捕食作用[2021]。然而在田間復(fù)雜的環(huán)境下，草地貪夜蛾常與禾谷縊管蚜等害蟲共存于玉米植株上，異色瓢蟲對草地貪夜蛾幼蟲的捕食作用及對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的選擇性未見報道。本研究選取本地玉米害蟲禾谷縊管蚜，在探明異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)的基礎(chǔ)上，進一步研究異色瓢蟲對兩種昆蟲的捕食選擇性，從而明確存在禾谷縊管蚜?xí)r異色瓢蟲對草地貪夜蛾的防控效果，以期為應(yīng)用異色瓢蟲作為草地貪夜蛾的生物防治技術(shù)提供參考。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

異色瓢蟲、草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜均采自安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)翠園玉米試驗田，所有供試昆蟲均在實驗室內(nèi)建立種群，連續(xù)飼養(yǎng)3代以上。昆蟲繁育及室內(nèi)試驗條件為光周期 L∥D=16 h∥8 h、相對濕度（70±5）%、溫度（27±1）℃。草地貪夜蛾飼喂新鮮玉米葉片，禾谷縊管蚜飼喂新鮮玉米穗，異色瓢蟲飼喂禾谷縊管蚜和草地貪夜蛾幼蟲。選取草地貪夜蛾2齡幼蟲、禾谷縊管蚜2齡若蟲、異色瓢蟲成蟲和4齡幼蟲用于試驗。

1.2 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)

在室內(nèi)條件下，將洗凈晾干后的新鮮玉米心葉放入直徑9 cm的培養(yǎng)皿中，加入禾谷縊管蚜2齡若蟲或加入草地貪夜蛾2齡幼蟲（密度梯度設(shè)置為20、30、40、50、60頭/皿），然后接入1頭饑餓24 h的異色瓢蟲（成蟲或4齡幼蟲），以不接入異色瓢蟲為對照，24 h后觀察每個培養(yǎng)皿中供試害蟲的剩余量，通過對照組草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜的自然死亡率校正異色瓢蟲的捕食量，每個處理設(shè)6次重復(fù)。

1.3 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食選擇性

1.3.1 室內(nèi)異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食選擇性

在室內(nèi)條件下，選取草地貪夜蛾2齡幼蟲及禾谷縊管蚜2齡若蟲各40頭接入直徑9 cm的培養(yǎng)皿中，同時放入洗凈晾干后的新鮮玉米心葉，然后接入1頭饑餓24 h的異色瓢蟲（成蟲或4齡幼蟲），24 h后分別觀察記載每個培養(yǎng)皿中兩種供試昆蟲的剩余量并計算校正死亡率，每處理設(shè)6次重復(fù)。

1.3.2 田間異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食選擇性

在安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)翠園試驗田，玉米種植后罩上長×寬×高為1.5 m×1.5 m×2 m的80目白色紗帳，避免自然環(huán)境中其他昆蟲對試驗的影響。待玉米長至大喇叭口期，參照室內(nèi)捕食選擇性試驗結(jié)果，在單株玉米不同部位分散接入草地貪夜蛾2齡幼蟲和禾谷縊管蚜2齡若蟲各20頭，然后接入1頭饑餓24 h的異色瓢蟲（成蟲或4齡幼蟲），以不接入異色瓢蟲為對照，1、2、3 d后觀察每株玉米上兩種供試昆蟲的剩余量，計算校正死亡率，每處理設(shè)6次重復(fù)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

1.4.1 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)

將試驗數(shù)據(jù)擬合HollingⅡ模型方程：Na=aNTr/（1+aThN）[22]。方程中a為異色瓢蟲對草地貪夜蛾或禾谷縊管蚜的瞬時攻擊率，Tr為試驗所用的總時間，本次試驗設(shè)置為1 d，Th是異色瓢蟲處理1頭草地貪夜蛾或禾谷縊管蚜的時間，Na為禾谷縊管蚜或草地貪夜蛾被捕食的數(shù)量，N為供試獵物的密度。

異色瓢蟲對草地貪夜蛾或禾谷縊管蚜的搜尋效應(yīng)：S=a/（1+aThN）[23]。方程中S為搜尋效應(yīng)，a為異色瓢蟲對草地貪夜蛾或禾谷縊管蚜的瞬時攻擊率，Th是異色瓢蟲處理1頭草地貪夜蛾或禾谷縊管蚜的時間，N為供試獵物的密度。

瞬時攻擊率a與處理時間Th的比值常被用來衡量天敵對獵物的控害效能，a/Th值越大，說明該天敵對獵物的控害能力越強[20，24]。

1.4.2 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食選擇性

使用捕食者對不同獵物的喜好性Ci來反映異色瓢蟲的捕食選擇性：Ci=（Qi-Fi）/（Qi+Fi）[25]。式中，Qi=Nai/∑ii=1Nai，表示捕食者對第i種獵物的捕食比例（Nai為捕食者捕食第i種獵物的數(shù)量）;Fi=Ni/∑ii=1Ni，表示第i種獵物在環(huán)境中所占的比例（Ni為環(huán)境中第i種獵物的數(shù)量）。當Ci=0時，表示捕食者對第i種獵物無喜好性;0<Ci<1，表示捕食者對第i種獵物有正喜好性;-1<Ci<0，表示捕食者對第i種獵物有負喜好性。

試驗數(shù)據(jù)均使用Excel 2010進行統(tǒng)計，SPSS 18進行數(shù)據(jù)處理，Graphpad prism 7.04進行分析和擬合作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)

異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食功能反應(yīng)見圖1。異色瓢蟲成蟲及4齡幼蟲的日捕食量均隨著獵物密度的增加而增大;當獵物達到一定數(shù)量后，異色瓢蟲對獵物的捕食量趨于平穩(wěn)。其中異色瓢蟲成蟲對禾谷縊管蚜2齡若蟲的日捕食量最大，達到（53.17±1.49）頭。

異色瓢蟲對兩種獵物的捕食功能反應(yīng)均符合HollingⅡ模型。異色瓢蟲成蟲、4齡幼蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的控害效能分別為221.88頭和140.88頭，其成蟲、4齡幼蟲對禾谷縊管蚜2齡若蟲的控害效能分別為343.01頭和210.93頭（表1）。說明異色瓢蟲成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾幼蟲、禾谷縊管蚜幼蟲均具有較強的控害能力，且異色瓢蟲成蟲對兩種獵物的控害能力強于其4齡幼蟲。

2.2 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的搜尋效應(yīng)

異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜2齡幼蟲的搜尋效應(yīng)均隨著獵物密度增加逐漸降低（圖2）。其中異色瓢蟲成蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲的搜尋效應(yīng)值最大，為0.999。

2.3 異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜的捕食選擇性

試驗結(jié)果（表2）表明，異色瓢蟲成蟲、4齡幼蟲對禾谷縊管蚜2齡若蟲的喜好性指標Ci均為正值，而對草地貪夜蛾2齡幼蟲喜好性指標Ci均為負值;這說明兩種獵物同時存在的情況下，異色瓢蟲對禾谷縊管蚜表現(xiàn)為正喜好性，對草地貪夜蛾幼蟲表現(xiàn)為負喜好性。因此，當草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜共存時，異色瓢蟲更傾向于捕食禾谷縊管蚜。

在田間玉米植株上連續(xù)記錄了異色瓢蟲對草地貪夜蛾和禾谷縊管蚜前3 d的捕食結(jié)果，選取第1天試驗數(shù)據(jù)進行捕食選擇性分析，結(jié)果（表3）表明：異色瓢蟲成蟲和4齡幼蟲對禾谷縊管蚜2齡若蟲的喜好性指標Ci均為正值，而對草地貪夜蛾2齡幼蟲喜好性指標Ci均為負值，這說明兩種獵物在玉米植株上共存時，異色瓢蟲對禾谷縊管蚜表現(xiàn)為正喜好性，對草地貪夜蛾表現(xiàn)為負喜好性。田間統(tǒng)計發(fā)現(xiàn)，第2天玉米植株上禾谷縊管蚜剩余量均為0，草地貪夜蛾的被捕食量持續(xù)增加;第3天僅在異色瓢蟲4齡幼蟲處理組發(fā)現(xiàn)少量鉆入玉米莖稈和心葉內(nèi)的草地貪夜蛾幼蟲，其余處理組獵物全部被異色瓢蟲捕食。說明兩種獵物同時存在時異色瓢蟲會優(yōu)先捕食禾谷縊管蚜，當禾谷縊管蚜被取食殆盡后，異色瓢蟲仍會繼續(xù)取食草地貪夜蛾。

3 結(jié)論與討論

本研究結(jié)果表明，異色瓢蟲對草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜均具有較好的防控能力，異色瓢蟲成蟲對兩種害蟲的防控效果好于異色瓢蟲4齡幼蟲;當草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜共存時，異色瓢蟲更傾向于捕食禾谷縊管蚜。

自草地貪夜蛾入侵我國以來，國內(nèi)多位專家學(xué)者提出利用本地天敵瓢蟲防治草地貪夜蛾的方法，如利用異色瓢蟲、多異瓢蟲Hippodamia variegata、龜紋瓢蟲Propylea japonica對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲進行防治[20，26]。

本研究發(fā)現(xiàn)異色瓢蟲日捕食量隨著獵物密度的增加而增大，且當獵物達到一定數(shù)量后異色瓢蟲對獵物的捕食量趨于平穩(wěn);這與孔琳等關(guān)于異色瓢蟲捕食草地貪夜蛾的研究結(jié)果一致[20]。異色瓢蟲成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾2齡幼蟲、禾谷縊管蚜2齡若蟲的捕食功能反應(yīng)模型均符合Holling Ⅱ模型，這與異色瓢蟲捕食草地貪夜蛾、大豆蚜Aphis glycines、柑橘木虱Diaphorina citri的功能反應(yīng)模型一致[21，2728]。相對于異色瓢蟲4齡幼蟲，其成蟲對草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜的控害效能及日捕食量均較高，獵物處理時間均較少，這與異色瓢蟲捕食桃大尾蚜Hyalopterus arundimis、草地貪夜蛾2齡幼蟲結(jié)果一致[2930]，說明異色瓢蟲成蟲對兩種害蟲的防治效果強于其4齡幼蟲，在田間防治草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜等玉米害蟲時盡可能多釋放異色瓢蟲成蟲。異色瓢蟲對草地貪夜蛾、禾谷縊管蚜的搜尋效應(yīng)隨獵物密度的增加逐漸降低，與異色瓢蟲對草地貪夜蛾低齡幼蟲[30]、雪松長足大蚜Cinara cedri[31]的搜尋效應(yīng)結(jié)果一致。

天敵昆蟲在捕食入侵害蟲和本土害蟲的過程中，由于長期協(xié)同進化等原因，多數(shù)天敵會優(yōu)先選擇本地害蟲;例如，Zhang等研究發(fā)現(xiàn)相較于入侵害蟲煙粉虱Bemisia tabaci，異色瓢蟲更喜歡取食本地害蟲棉蚜Aphis gossypii[32]。但也有些天敵優(yōu)先捕食入侵害蟲，例如，孫曉會等研究發(fā)現(xiàn)相較于二斑葉螨Tetranychus urticae，東亞小花蝽Orius sauteri更喜歡取食入侵害蟲西花薊馬Frankliniella occidentalis[33]。本研究發(fā)現(xiàn)當兩種獵物共存時，異色瓢蟲對禾谷縊管蚜表現(xiàn)為正喜好性，對草地貪夜蛾表現(xiàn)為負喜好性;這與Canovai等關(guān)于異色瓢蟲對歐洲葡萄小卷蛾Lobesia botrana、黑豆蚜Aphis craccivora捕食選擇研究結(jié)果一致[34]。說明異色瓢蟲會優(yōu)先捕食禾谷縊管蚜，當禾谷縊管蚜被取食殆盡后異色瓢蟲才會繼續(xù)取食草地貪夜蛾。因此，在防控草地貪夜蛾時應(yīng)該調(diào)查本地其他害蟲尤其是玉米蚜蟲的發(fā)生為害情況，如果玉米蚜蟲等其他害蟲發(fā)生量較大，異色瓢蟲對草地貪夜蛾的防控效果將會受到影響。

田間調(diào)查發(fā)現(xiàn)，草地貪夜蛾幼蟲3齡以后喜藏匿于心葉、葉鞘內(nèi)側(cè)及雄穗苞中，異色瓢蟲等天敵對其控害效果減弱;因此在田間防治時，應(yīng)選擇草地貪夜蛾幼蟲1～2齡期釋放異色瓢蟲成蟲以便達到最佳防效。本研究忽略了溫度、濕度等自然環(huán)境因子，以及其他天敵對異色瓢蟲捕食選擇試驗的干擾;同時，草地貪夜蛾與蚜蟲共存時，異色瓢蟲優(yōu)先捕食蚜蟲的機制也未明確;未來將針對上述問題開展相關(guān)研究，以期為利用異色瓢蟲防治草地貪夜蛾提供理論依據(jù)和技術(shù)支持。

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（責任編輯：楊明麗）