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    富山武裝烏賊個體發(fā)育期角質(zhì)顎表型變化分析

    2022-03-02 10:10:44卜心宇劉必林歐利國李建華
    南方水產(chǎn)科學(xué) 2022年1期
    關(guān)鍵詞:上顎下顎富山

    卜心宇,劉必林,2,歐利國,李建華,方 舟,劉 巖

    1.上海海洋大學(xué) 海洋科學(xué)學(xué)院,上海 201306

    2.大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點(diǎn)實(shí)驗室/國家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗室/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學(xué)觀測實(shí)驗站,上海 201306

    富山武裝烏賊 (Enoploteuthis chunii) 最早發(fā)現(xiàn)于日本海富山灣,是一種小型頭足類,其活動范圍很廣,晝深夜淺[1],在中國、韓國海域內(nèi)也有分布[2]。富山武裝烏賊作為西太平洋海洋食物網(wǎng)的重要一環(huán),是海洋哺乳動物和魚類的重要食餌,常被大量發(fā)現(xiàn)于條紋原海豚 (Stenella caeruleoalba)[3]、太平洋藍(lán)鰭金槍魚 (Thunnus orientalis)[4]的胃中。目前國內(nèi)外學(xué)者對其相關(guān)研究較少,Hong[2]研究了富山武裝烏賊的形態(tài)信息,但針對其生長規(guī)律、攝食習(xí)慣等其他信息的研究仍是空白。頭足類生長發(fā)育過程中角質(zhì)顎的形態(tài)大小、色素沉積等表型特征的變化與其攝食習(xí)性的轉(zhuǎn)變息息相關(guān)[5-7]。因此,了解和掌握富山武裝烏賊角質(zhì)顎的生長發(fā)育規(guī)律,不僅有利于掌握其個體發(fā)育期攝食生態(tài)的變化,也有助于進(jìn)一步研究其在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的地位和作用。

    角質(zhì)顎是研究頭足類的重要硬組織,作為頭足類的攝食器官,有著結(jié)構(gòu)穩(wěn)定、不易腐蝕等優(yōu)點(diǎn)[8-11]。除此之外,角質(zhì)顎還儲藏了頭足類豐富的個體生長信息[12-14]。劉必林等[12]研究了智利外海莖柔魚 (Dosidicus gigas) 角質(zhì)顎微結(jié)構(gòu),探討了其生長規(guī)律;林靜遠(yuǎn)等[13]分析了劍尖烏賊 (Uroteuthis edulis) 的日齡及生長;方舟等[14]研究了北太平洋柔魚 (Ommastrephes bartramii) 的角質(zhì)顎形態(tài),認(rèn)為環(huán)境因素也會對角質(zhì)顎生長產(chǎn)生影響。角質(zhì)顎的色素沉積情況也是研究生長的重要依據(jù),陸化杰等[15]分析了中國南海西沙群島海域鳶烏賊 (Sthenoeuthis oualaniensis) 色素沉積等級與胴長、體質(zhì)量、性腺成熟度和角質(zhì)顎形態(tài)參數(shù)的生長關(guān)系,陳炫妤等[16]也通過此方法對西北印度洋鳶烏賊的色素沉積進(jìn)行了研究。且由于富山武裝烏賊晝夜垂直活動的生活習(xí)性為西太平洋眾多生物提供了餌料,因此不同水層生活的魚類胃中均能發(fā)現(xiàn)其角質(zhì)顎,研究其角質(zhì)顎的表型特征與生長的關(guān)系有助于研究西北太平洋海洋生物間的食物網(wǎng)關(guān)系。本研究將富山武裝烏賊角質(zhì)顎形態(tài)參數(shù)及色素沉積面積變化與胴長結(jié)合,通過研究其表型變化分析生長發(fā)育規(guī)律。

    本研究根據(jù)2019年上海海洋大學(xué)“淞航號”在西太平洋海域進(jìn)行漁業(yè)資源調(diào)查時采集的樣本,通過研究富山武裝烏賊角質(zhì)顎的各部分形態(tài)指標(biāo)及色素沉積面積的變化特點(diǎn),結(jié)合胴長分析其不同個體發(fā)育時期的生長特點(diǎn)及規(guī)律,可為后續(xù)研究其捕食者的攝食規(guī)律提供相關(guān)資料,也可根據(jù)其捕食者胃含物中富山武裝烏賊的數(shù)量來估算其在西太平洋的資源量[17-18]。另外,本研究還結(jié)合富山武裝烏賊攝食習(xí)性的變化分析了不同胴長組角質(zhì)顎表型變化差異的原因。

    1 材料與方法

    1.1 材料

    富山武裝烏賊樣本由上海海洋大學(xué)“淞航號”遠(yuǎn)洋漁業(yè)資源調(diào)查船于2019年3月和9月采自西北太平洋海域(148°00'E—148°10'E, 31°99'N—38°76'N),共 91 尾 (表1)。樣品在實(shí)驗室進(jìn)行解凍及清洗處理后,使用游標(biāo)卡尺測量其胴長 (Mantel length, ML),精確到1 mm。從頭部提取角質(zhì)顎,清洗后存放于含75%乙醇的離心管中[18]。

    表1 富山武裝烏賊采樣信息Table 1 Sampling information of E.chunii

    1.2 數(shù)據(jù)處理方法

    1.2.1 拍照及圖片處理

    使用體視顯微鏡OLYMPUSSZ61對角質(zhì)顎的側(cè)視圖進(jìn)行拍照,拍取的照片用 Photoshop CS 6.0 (Adobe Systems Inc.,2019) 對圖像進(jìn)行亮度、對比度和去噪聲等處理。

    1.2.2 角質(zhì)顎長度測定

    使用生物圖像處理軟件Digimizer測量角質(zhì)顎形態(tài)學(xué)指標(biāo),包括上頭蓋長 (Upper hood length, UHL)、上脊突長(Upper crest length, UCL)、上喙長 (Upper rostrum length, URL)、上側(cè)壁長 (Upper lateral wall length, ULWL)、上翼長 (Upper wing length, UWL)、下頭蓋長 (Lower hood length, LHL)、下脊突長 (Lower crest length, LCL)、下喙長 (Lower rostrum length, LRL)、下側(cè)壁長 (Lower lateral wall length, LLWL)、下翼長 (Lower wing length, LWL) (圖1),測量結(jié)果精確到0.01 mm[19]。

    圖1 角質(zhì)顎形態(tài)參數(shù)示意圖Fig.1 Scheme of morphometric measurements for beak

    1.2.3 角質(zhì)顎色素面積計算

    根據(jù)角質(zhì)顎色素沉積情況,將其分為2個區(qū)域,色素沉積較深的部分為Ⅰ區(qū),色素沉積較淺的部分為Ⅱ區(qū) (圖2)。由于通過拍照將角質(zhì)顎轉(zhuǎn)換為圖片形式進(jìn)行測量,因此其色素沉積面積均為實(shí)際的投影面積,使用Photoshop測量角質(zhì)顎色素沉積面積,計算其占角質(zhì)顎總面積的比例。

    圖2 角質(zhì)顎色素沉積分區(qū)示意圖Fig.2 Partition of pigmentation in beak

    1.2.4 統(tǒng)計分析

    分別采用線性、指數(shù)、冪函數(shù)、對數(shù)關(guān)系對富山武裝烏賊角質(zhì)顎長度與胴長進(jìn)行擬合,根據(jù)最小AIC原則選擇最適方程[20]。采用單因素方差分析法 (One-way ANOVA)對不同胴長組富山武裝烏賊角質(zhì)顎長度和色素沉積進(jìn)行差異性分析,顯著水平P=0.05[21]。

    2 結(jié)果

    2.1 角質(zhì)顎長度與胴長總體關(guān)系

    富山武裝烏賊角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)隨著胴長增加逐漸增大 (表2)。根據(jù)AIC原則分析顯示,角質(zhì)顎長度與胴長呈顯著的線性關(guān)系 (圖3),其方程式為:

    表2 富山武裝烏賊角質(zhì)顎形態(tài)參數(shù)值Table 2 Morphometric parameters of beak of E.chunii mm

    圖3 角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)與胴長關(guān)系Fig.3 Relationship between each beak morphometric parameter and mantle length

    2.2 角質(zhì)顎色素沉積面積與胴長的關(guān)系

    根據(jù)最小AIC原則分析顯示,角質(zhì)顎色素沉積面積隨胴長總體呈線性增長趨勢 (圖4)。

    圖4 角質(zhì)顎色素沉積面積占比與胴長的關(guān)系Fig.4 Relationship between proportion of beak pigmentation area and mantle length

    上顎色素沉積面積與胴長關(guān)系式為:

    下顎色素沉積面積與胴長關(guān)系式為:

    2.3 角質(zhì)顎表型變化分析

    2.3.1 角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)變化

    富山武裝烏賊角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)隨著角質(zhì)顎生長總體呈上升趨勢,各項形態(tài)指標(biāo)在31、41、62 mm處發(fā)生明顯的躍變 (圖5)。ANOVA進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn),角質(zhì)顎各項形態(tài)指標(biāo)在18~31 mm、32~41 mm、>42 mm均存在顯著的組間差異 (P<0.05)。

    圖5 角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)隨胴長變化圖Fig.5 Variation of beak morphometrics variation with mantle length

    2.3.2 角質(zhì)顎色素沉積面積占比變化

    富山武裝烏賊角質(zhì)顎色素沉積由喙部開始向側(cè)壁延伸,呈依次減少的趨勢,由深變淺,且隨著胴長增加其色素覆蓋面積也逐步增加;上顎頭蓋、下顎頭蓋和下顎側(cè)壁在胴長32 mm處色素沉積發(fā)生躍變,上顎側(cè)壁在胴長43 mm處色素沉積突變明顯 (圖6)。ANOVA進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn),角質(zhì)顎上顎頭蓋Ⅰ區(qū)、上顎Ⅰ、Ⅱ區(qū)色素沉積在18~31 mm、>42 mm兩個胴長組間存在顯著性差異 (P<0.05),上顎側(cè)壁Ⅰ、Ⅱ區(qū)色素沉積在18~41 mm、>42 mm兩個胴長組間存在顯著性差異 (P<0.05)。上顎頭蓋Ⅱ區(qū)色素沉積隨胴長增加不斷變化,胴長組間無明顯差異,隨著角質(zhì)顎生長,在胴長介于31~40 mm,上、下顎色素沉積面積增加明顯。

    圖6 角質(zhì)顎各部分色素面積占比隨胴長變化圖Fig.6 Variation of proportion of beak pigmentation area with mantle length

    2.3.3 個體發(fā)育期角質(zhì)顎表型變化

    根據(jù)角質(zhì)顎長度和色素沉積度可按胴長將富山武裝烏賊分為A組(18~31 mm)、B組(32~41 mm)、C組(>42 mm)共3組 (表3)。胴長18~31 mm時,上顎喙部相對較短,上、下顎側(cè)壁色素沉積面積較小,色素沉積程度較淺,下顎翼部無色素沉積,下顎側(cè)壁脊不明顯;胴長31~41 mm時,上顎喙部長度增加且變尖,上下顎側(cè)壁及頭蓋部分色素沉積明顯增加,下顎翼部有輕微色素沉積,下顎側(cè)壁脊略明顯;胴長>42 mm時,上顎喙部尖且長,上、下顎色素沉積面積變大,程度加深,下顎翼部有明顯色素沉積,下顎側(cè)壁脊明顯 (圖7)。

    表3 角質(zhì)顎表型變化信息Table 3 Information of beak phenotype change

    圖7 角質(zhì)顎生長變化圖Fig.7 Growth and change of beak

    3 討論

    3.1 角質(zhì)顎大小、色素沉積與胴長關(guān)系

    最小AIC分析顯示,角質(zhì)顎各項形態(tài)參數(shù)和胴長呈顯著的線性相關(guān),這與南海北部秋季杜氏槍烏賊 (U.duvau-celii)[22]、印度洋西北海域鳶烏賊[23]結(jié)果相似。分析關(guān)系式斜率發(fā)現(xiàn),角質(zhì)顎各部分生長也存在一定差異,斜率越小就代表其生長越快。富山武裝烏賊UCL、ULWL、LLWL斜率分別為0.099 8、0.083 5、0.079,因此上顎脊突部、側(cè)壁部及下顎側(cè)壁部生長較快。角質(zhì)顎不同部位的生長速度與其攝食習(xí)慣相關(guān),上、下顎的脊突部與側(cè)壁部在富山武裝烏賊攝食活動中主要起支撐作用,快速生長可方便其咬合食物[24]。

    角質(zhì)顎色素沉積面積占比隨胴長總體也呈增長趨勢,這與阿根廷滑柔魚 (Illex argentinus) 和秘魯外海莖柔魚的研究結(jié)果相似。方舟等[25]分析阿根廷滑柔魚角質(zhì)顎色素變化及其與個體生長等因素的關(guān)系,發(fā)現(xiàn)色素沉積的平均等級總體上隨著其生長而增加;胡貫宇等[26]發(fā)現(xiàn)上喙長和下翼長是影響角質(zhì)顎色素沉積等級的主要因素,且角質(zhì)顎各形態(tài)參數(shù)與角質(zhì)顎色素沉積等級呈正相關(guān)關(guān)系。

    3.2 個體發(fā)育期角質(zhì)表型變化

    在個體發(fā)育的不同階段,角質(zhì)顎的增長速度也有不同。研究結(jié)果顯示胴長18~31 mm角質(zhì)顎生長較緩慢,胴長32~41 mm角質(zhì)顎生長較快,胴長>42 mm角質(zhì)顎生長速度又逐漸減緩 (圖5),這與柔魚從仔魚到稚魚再到成魚的生長規(guī)律相符[27]。根據(jù)已有的研究資料顯示,19 mm富山武裝烏賊為仔魚幼體[4];胴長38 mm的希氏武裝烏賊 (E.higginsi) 為雌性未成熟個體,胴長62 mm的瓊氏武裝烏賊 (E.jonesi) 為成熟個體[28]。希氏武裝烏賊、瓊氏武裝烏賊與富山武裝烏賊同為武裝烏賊屬,因此本研究胴長18~31 mm富山武裝烏賊處于仔稚魚期,胴長32~41 mm處于未成熟的幼魚期,胴長>42 mm慢慢處于成魚期。仔魚期時,頭足類攝食小型浮游動物、營養(yǎng)需求有限,因而角質(zhì)顎發(fā)育較慢;稚魚期時,個體快速生長需提高攝食量,以獲取足夠豐富的營養(yǎng);成魚期時,個體發(fā)育逐漸變大,發(fā)育逐漸趨于成熟,生長速度也逐漸趨于穩(wěn)定,攝食習(xí)慣相對固定,因此其角質(zhì)顎變化速度逐漸下降[29-31]。

    在個體發(fā)育的不同階段,角質(zhì)顎的色素沉積也不同。研究結(jié)果顯示,富山武裝烏賊角質(zhì)顎上顎頭蓋、下顎頭蓋和下顎側(cè)壁在胴長32 mm處色素沉積發(fā)生躍變,上顎側(cè)壁在胴長43 mm處色素沉積躍變明顯 (圖6)。結(jié)合個體發(fā)育期分析認(rèn)為,第一次色素沉積的躍變發(fā)生在仔稚魚向未成熟幼體過渡期,這個階段往往食性會發(fā)生改變,食物由小型浮游動物轉(zhuǎn)變成較大的甲殼類;第二次色素沉積的躍變發(fā)生在幼體向成體過渡期,此時進(jìn)入性腺成熟階段,食物轉(zhuǎn)向具有較高能量的魚類[32-34]。在富山武裝烏賊生長過程中,由于其攝食習(xí)慣的改變,導(dǎo)致其色素沉積逐漸加深,角質(zhì)顎的硬度也逐漸增加[34-37],進(jìn)而有助于其更好地撕碎食物[32],提高進(jìn)食效率。

    綜合角質(zhì)顎大小及色素沉積變化,本研究將富山武裝烏賊角質(zhì)顎表型變化分為仔稚魚期 (胴長18~31 mm)、幼魚期 (胴長 32~41 mm) 和成魚期 (胴長>42 mm) 3 個階段 (圖7)。仔稚魚期,較短的上顎喙部和較淺的色素沉積適合捕食游泳能力弱的浮游動物類;幼魚期,尖長的上顎喙部和較深的色素沉積適合捕食有殼的甲殼類;成魚期,更加尖長的上顎喙部和更深的色素沉積適合捕食游泳迅速的魚類[10]。

    3.3 展望與不足

    富山武裝烏賊具有晝夜垂直移動的習(xí)性,一般是晝深夜淺,這為西太平洋眾多生物提供了豐富的餌料。角質(zhì)顎因具有耐腐蝕特性長存于捕食者的胃中[3-4]。因此,在掌握個體發(fā)育角質(zhì)顎的生長變化基礎(chǔ)上,有助于通過分析捕食者胃含物中殘留的角質(zhì)顎來評估富山武裝烏賊的資源量,揭示其在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的作用[18]。目前,有關(guān)富山武裝烏賊的研究較少,僅針對特定海域內(nèi)以及一些海洋生物胃含物中殘留個體有零星報道[38]。本研究分析了富山武裝烏賊不同生長發(fā)育時期角質(zhì)顎長度及色素沉積面積的變化,并結(jié)合其攝食、生活習(xí)性等分析其表型變化的原因和特點(diǎn)。本研究認(rèn)為,富山武裝烏賊角質(zhì)顎表型的變化主要與其個體發(fā)育期的食性轉(zhuǎn)變有關(guān)。然而,由于樣本量偏少,并沒有開展其食性方面的研究。因此,今后希望采用胃含物、脂肪酸及碳、氮穩(wěn)定同位素等分析技術(shù),來準(zhǔn)確解析富山武裝烏賊的攝食習(xí)性,以此來佐證本文的相關(guān)研究結(jié)論,同時為研究其他海洋生物的攝食習(xí)性提供參考。

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