無齒螳臂相手蟹對(duì)互花米草群落土壤因子的影響分析

肖孟陽(yáng)，羅康寧，廖安邦，劉茂松

(南京大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，江蘇 南京 210023)

濱海灘涂濕地是分布最廣的生態(tài)系統(tǒng)類型之一，具有生物棲息地、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)過濾器、固碳等多種重要的生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能[1]。蟹類作為灘涂濕地常見的大型底棲動(dòng)物，其植食、掘穴等行為可影響微地貌、改變土壤物理化學(xué)性質(zhì)，影響生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，蟹類的掘穴行為能增加表層土壤的含水率[2]，降低土壤容重[3]；蟹洞也可以滯留有機(jī)碎屑，減少有機(jī)質(zhì)輸出量，顯著增加沉積物中的TOC、TN含量[4-5]。有研究認(rèn)為，蟹類的生物擾動(dòng)作用提高了沉積物中活性有機(jī)碳的比例[6]，掘穴活動(dòng)也能增加沉積物表面的有機(jī)質(zhì)的含量[7]。而在不同季節(jié)，蟹類活動(dòng)的生態(tài)效應(yīng)存在一定差異。陳淑云等[8]研究指出，蟹類擾動(dòng)區(qū)沉積物土壤總氮含量受季節(jié)變化影響差異顯著，在中潮灘區(qū)域，蟹類擾動(dòng)區(qū)沉積物土壤總氮含量在秋季顯著高于冬夏兩季。

沉積物或底泥土壤理化性質(zhì)的改變，將直接影響生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)過程，影響植物的生長(zhǎng)狀況，甚至群落的演替趨勢(shì)[9]?；诘讞珓?dòng)物活動(dòng)與土壤因子相互作用，通過增加或減少底棲動(dòng)物的擾動(dòng)作用，可在一定程度改變土壤條件，調(diào)節(jié)濕地生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)功能。本研究在江蘇大豐麋鹿國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)第三核心區(qū)的灘涂濕地，選取互花米草(Spartinaalterniflora)群落開展野外受控實(shí)驗(yàn)，通過控制本地底棲動(dòng)物優(yōu)勢(shì)種無齒螳臂相手蟹(Chiromantesdehaani)種群密度的相對(duì)大小，研究不同擾動(dòng)強(qiáng)度對(duì)土壤性質(zhì)及植物生長(zhǎng)造成的影響及季節(jié)差異，以期為通過底棲動(dòng)物調(diào)控濕地生態(tài)過程提供理論支持。

1 材料與方法

1.1 材料

研究地位于江蘇省鹽城市江蘇大豐糜鹿國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的第三核心區(qū)(33°05′N，120°49′E)，氣候?qū)俦眮啛釒蚺瘻貛У倪^渡帶。年均氣溫14.5 ℃，相對(duì)濕度80%左右，年均降水量751 mm，全年無霜期299 d，研究地土壤為粉砂質(zhì)土壤[10]。植物群落主要有互花米草群落、白茅群落、蘆葦群落等。研究地互花米草群落大型底棲動(dòng)物優(yōu)勢(shì)種為無齒螳臂相手蟹、中型仿相手蟹等。

1.2 方法

本研究于2018年5月初在大豐糜鹿國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)第三核心區(qū)內(nèi)選擇自然狀態(tài)下典型的互花米草群落樣地設(shè)計(jì)圍隔實(shí)驗(yàn)，以樣地內(nèi)原有的底棲動(dòng)物優(yōu)勢(shì)物種無齒螳臂相手蟹(以下均簡(jiǎn)稱相手蟹)作為實(shí)驗(yàn)動(dòng)物。用1.5 m長(zhǎng)的PVC管及網(wǎng)眼邊長(zhǎng)1 cm的漁網(wǎng)構(gòu)建面積為1.5 m×2 m大小的圍隔，圍隔高1 m，將漁網(wǎng)嵌入土層0.5 m深處，阻止相手蟹掘穴逃出。

設(shè)置少蟹組、多蟹組，并以相鄰自然狀態(tài)下無圍隔處理區(qū)為對(duì)照組，每組各設(shè)3個(gè)重復(fù)。從各少蟹組圍隔中各捕捉10只相手蟹，并從周邊捕捉5只相手蟹放置到多蟹組對(duì)應(yīng)圍隔中，用漁網(wǎng)將圍隔頂部蓋住，用細(xì)繩將頂部漁網(wǎng)和側(cè)面漁網(wǎng)縫合，防止鳥類取食。

分別于2018年5月初(初夏，2018-05-18)、10月初(秋季，2018-10-18)和2019年1月初(冬季，2019-01-19)在每個(gè)圍隔內(nèi)取表層土樣(0～20 cm)，用環(huán)刀法采集土樣用以測(cè)定土壤BD，土樣帶回實(shí)驗(yàn)室測(cè)定土壤DS、TN、TP、TOC等，冬季收割植物地上部分測(cè)量生物量(BIO)，并計(jì)數(shù)每個(gè)實(shí)驗(yàn)樣方內(nèi)孔穴數(shù)量(CAV)。

土壤鹽度使用雷磁DDS-307電導(dǎo)率儀測(cè)定；總有機(jī)碳采用重鉻酸鉀容量法-外加熱法進(jìn)行測(cè)定；總氮采用半微量凱氏法(HJ 717—2014)進(jìn)行測(cè)定；總磷采用氫氧化鈉熔融—鉬銻抗比色法(HJ 632—2011)進(jìn)行測(cè)定。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

運(yùn)用單因素方差分析(one-way ANOVA)對(duì)3個(gè)季節(jié)和3種處理方式下表層土壤因子和蟹穴數(shù)量的差異性進(jìn)行分析，如有顯著差異，選用Tukey HSD法進(jìn)行多重比較，通過計(jì)算數(shù)據(jù)間的Pearson相關(guān)系數(shù)檢驗(yàn)不同季節(jié)和處理方式下土壤因子之間的相關(guān)性，所有統(tǒng)計(jì)分析在SPSS 26.0中完成，用Origin 2017繪制柱狀圖。

主成分分析(PCA)在Canoco 5.0中完成，顯著性水平設(shè)定為α=0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同處理組間主要土壤因子的季節(jié)變化

比較互花米草群落內(nèi)土壤主要指標(biāo)在不同處理組間的相對(duì)大小及變化趨勢(shì)(圖1～2)，發(fā)現(xiàn)實(shí)驗(yàn)初期，僅多蟹區(qū)土壤TP顯著高于少蟹區(qū)，其他指標(biāo)均在3組間無顯著性差異；而在實(shí)驗(yàn)?zāi)┢?，組間差異達(dá)顯著水平的有TOC、TN、TP。末期蟹穴數(shù)量組間差異也達(dá)顯著水平，依次為多蟹組>少蟹組>對(duì)照組(圖1)，且蟹穴數(shù)量越大，群落地上生物量也越高。

柱間無相同大寫字母表示組間地上生物量差異顯著(P<0.05)；無相同小寫字母表示組間洞穴密度差異顯著(P<0.05)。

比較發(fā)現(xiàn)，土壤BD在不同處理組間變化趨勢(shì)相對(duì)一致，且同期組間差異也不顯著，表明不同處理對(duì)土壤容重的影響相對(duì)較?。煌寥繢S在不同處理組間均呈先上升后下降的變化趨勢(shì)，組間差異在實(shí)驗(yàn)初期和末期均不顯著，但秋季多蟹組顯著低于少蟹組和對(duì)照組。

土壤TOC、TN、TP等變化趨勢(shì)及相對(duì)大小在不同處理組間均存在較大差異。其中，土壤TOC秋季最高，初夏組間差異不顯著，秋季多蟹組高于少蟹組和對(duì)照組，冬季少蟹組高于多蟹組和對(duì)照組，多蟹組季節(jié)間變化幅度最大；土壤TN初夏組間差異不顯著，秋季對(duì)照組顯著高于多蟹和少蟹組，冬季少蟹組顯著高于多蟹和對(duì)照組，在季節(jié)之間有較大差異，組間差異及不同季節(jié)組間相對(duì)差異與TOC相似，但少蟹組季節(jié)間相對(duì)增幅最大；土壤TP秋季相對(duì)較低，季節(jié)間均呈現(xiàn)先下降后上升的趨勢(shì)，多蟹組季節(jié)間變化幅度更大，初夏多蟹組顯著高于少蟹和對(duì)照組，秋季組間差異不顯著，冬季多蟹組顯著低于少蟹和對(duì)照組。

2.2 主要土壤因子間相關(guān)關(guān)系的比較分析

土壤理化因子間往往存在一定的相互作用及關(guān)聯(lián)特征。分別計(jì)算幾個(gè)土壤因子在同季節(jié)、不同組別間主要指標(biāo)的相關(guān)關(guān)系。比較不同處理組組內(nèi)相關(guān)性達(dá)顯著水平的土壤因子，發(fā)現(xiàn)在多蟹組，初夏土壤TP與TN、TP與DS呈極顯著負(fù)相關(guān)，TN與DS呈極顯著正相關(guān)，秋季DS與TN呈極顯著負(fù)相關(guān)；少蟹組，僅初夏TP與TOC呈顯著負(fù)相關(guān)；對(duì)照組，初夏TP與TN呈極顯著正相關(guān)，秋季DS與TN呈極顯著負(fù)相關(guān)，冬季TOC與TP呈極顯著負(fù)相關(guān)(表1)。

柱間無相同大寫字母表示同一季節(jié)不同處理方式間的差異顯著(P<0.05)；無相同小寫字母表示同一處理方式不同季節(jié)間的差異顯著(P<0.05)。BD—土壤容重；DS—土壤鹽度；TOC—土壤總有機(jī)碳；TN—土壤總氮；TP—土壤總磷。圖3同。

表1 土壤因子間相關(guān)關(guān)系

進(jìn)一步比較發(fā)現(xiàn)，從初夏到冬季，土壤DS與BD在少蟹組一直呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，但在多蟹組和對(duì)照組隨季節(jié)而變化；DS與TOC，在初夏3種處理均為正相關(guān)關(guān)系，多蟹組從初夏到冬季一直為正相關(guān)，而少蟹組、對(duì)照組則從正相關(guān)變?yōu)樨?fù)相關(guān)；DS與TP在對(duì)照組一直呈較強(qiáng)的正相關(guān)關(guān)系，在多蟹組和少蟹組的相關(guān)性則均較弱；DS與TN在多蟹組從極顯著正相關(guān)變?yōu)闃O顯著負(fù)相關(guān)，再到不顯著正相關(guān)，少蟹組和對(duì)照組，僅秋季對(duì)照組達(dá)到極顯著負(fù)相關(guān)，其余未達(dá)顯著水平；TN和TP在多蟹組一直呈負(fù)相關(guān)，少蟹組和對(duì)照組的相關(guān)性隨季節(jié)而變化；TOC與TN隨季節(jié)變化，但均未達(dá)到顯著性水平，且組間變化趨勢(shì)不一致；TOC與TP在多蟹組和少蟹組的相關(guān)性隨季節(jié)變化依次為負(fù)相關(guān)、正相關(guān)、正相關(guān)，對(duì)照組的相關(guān)性變化為正相關(guān)、負(fù)相關(guān)、負(fù)相關(guān)，初夏少蟹組和冬季對(duì)照組達(dá)到顯著的負(fù)相關(guān)水平。

總體上，研究地土壤TN與TP多呈負(fù)相關(guān)，DS與TOC呈正相關(guān)，DS與TN相關(guān)性相對(duì)較強(qiáng)，TOC與TN、TP相關(guān)性相對(duì)較弱；存在顯著相關(guān)關(guān)系的土壤因子組合，在不同季節(jié)、不同處理組間均存在較大差異，在冬季顯著少于夏季、秋季，少蟹組總體上少于多蟹組與對(duì)照組。顯示較強(qiáng)的蟹類活動(dòng)(多蟹組)，土壤因子間的相關(guān)關(guān)系總體上較強(qiáng)。

2.3 不同處理組間土壤因子的變化趨勢(shì)分析

為分析群落土壤特征因不同處理方式而發(fā)生的變化趨勢(shì)，分別在不同季節(jié)，對(duì)多蟹組、少蟹組、對(duì)照組采集的土樣基于主要土壤因子特征進(jìn)行主成分分析(PCA)。結(jié)果表明，在實(shí)驗(yàn)初期(初夏)，不同處理組各土樣間的差異相對(duì)較小，其中多蟹組與對(duì)照組、多蟹組與少蟹組、少蟹組與對(duì)照組，均存在不同組別樣本因土壤因子相近而劃入同一個(gè)類型中的情況(圖示圈內(nèi))，即不同處理組間基于土壤因子排序存在一定的樣本交叉(圖3)。至秋季，土壤因子發(fā)生顯著變化，其中多蟹組和少蟹組存在樣本交叉，而與對(duì)照組有較大差異，分屬不同的群體，組間土壤因子交叉重合相對(duì)較小。冬季，基于土壤因子的排序，3種不同處理組顯著分開，土壤特征出現(xiàn)明顯的分異現(xiàn)象。

a—初夏；b—秋季；c—冬季；○—多蟹組；—少蟹組；◇—對(duì)照組。

進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)，在不同季節(jié)由于土壤因子的變化，不同采樣點(diǎn)之間土壤因子差異性主要因季節(jié)差異性而不同。實(shí)驗(yàn)初期，不同采樣點(diǎn)之間的差異主要體現(xiàn)在TOC、TN、TP等因子；在秋季，不同采樣點(diǎn)之間的差異主要體現(xiàn)在TOC、BD、TN、DS等因子；在冬季，不同采樣點(diǎn)的主要差異體現(xiàn)在DS、BD、TN、TOC等因子。總體上，多蟹組的TOC、TN較少，少蟹區(qū)的TOC、TN較多，蟹類活動(dòng)有利于降低土壤TOC、TN的累積。對(duì)照組和處理組相比，對(duì)應(yīng)高含量的DS、TP。

3 討論

3.1 蟹類活動(dòng)對(duì)植被和土壤因子的影響

無齒螳臂相手蟹密度與洞穴密度呈顯著正相關(guān)[11]，洞穴數(shù)量可作為蟹類活動(dòng)強(qiáng)度的相對(duì)指標(biāo)。本研究在冬季采樣結(jié)束后計(jì)數(shù)洞穴數(shù)量，結(jié)果顯示，多蟹組洞穴密度顯著高于少蟹組。實(shí)驗(yàn)中對(duì)照組密度最低，推測(cè)可能由于在沒有圍隔限制活動(dòng)范圍的對(duì)照組，相手蟹可選擇更合適區(qū)域掘穴，而圍隔區(qū)相手蟹掘穴只能在圍隔內(nèi)掘穴。

有研究[3]認(rèn)為，蟹類活動(dòng)可降低土壤容重，而對(duì)土壤鹽度影響較小[8]。對(duì)于土壤TOC、TN，一般鹽沼植被生物量可直接以枯落物或分泌物形式進(jìn)入沉積物，或在沉積過程中被埋入沉積物[12]，蟹類通過進(jìn)食與排泄、蟹穴沉積等活動(dòng)可促進(jìn)碳、氮元素在土壤中的累積[13]，還可加速凋落物分解并促進(jìn)氮素等養(yǎng)分物質(zhì)的釋放[14]，而蟹類通過刮食有機(jī)碎屑也可顯著降低有機(jī)物質(zhì)含量[15]。此外，蟹穴形成過程可促進(jìn)有機(jī)質(zhì)礦化[16]，減少TOC含量[4]，潮汐過程則可造成溶解性無機(jī)氮含量的大量流失[17]。關(guān)于土壤TP，有研究認(rèn)為，蟹類活動(dòng)有利于可溶性總磷從沉積物向表層間隙水和上覆水的釋放，并由此造成表層沉積物中TP含量的降低[18]，而李翔等[19]研究發(fā)現(xiàn)，互花米草生境沉積物總磷含量在季節(jié)間不存在顯著差異，蟹洞存在與否影響也較小。

本研究中，不同處理對(duì)土壤水分、容重的影響相對(duì)較小，對(duì)土壤鹽分在秋季影響顯著，夏、冬兩季影響較小。土壤TOC在初夏組間差異不顯著，秋季多蟹組高于少蟹組和對(duì)照組，冬季少蟹組高于多蟹組和對(duì)照組，多蟹組季節(jié)間變化幅度最大。土壤TN在實(shí)驗(yàn)初期組間差異不顯著，秋季對(duì)照組顯著高于多蟹和少蟹組，但冬季少蟹組顯著高于多蟹和對(duì)照組，其相對(duì)含量隨季節(jié)變化有較大差異，不同組別間相對(duì)大小及其隨季節(jié)的變化趨勢(shì)與TOC相似，但TOC在多蟹組季節(jié)間變化幅度最大，而TN在少蟹組季節(jié)間相對(duì)變幅最大。初夏多蟹組土壤TP顯著高于少蟹和對(duì)照組，秋季組間差異不顯著，冬季多蟹組顯著低于少蟹和對(duì)照組，季節(jié)間均呈現(xiàn)先下降后上升的趨勢(shì)，多蟹組季節(jié)間變化幅度更大。

研究結(jié)果顯示，不同處理組間C、N、P變化趨勢(shì)存在一定差異，表明底棲動(dòng)物擾動(dòng)可在一定程度上影響灘涂濕地TOC、TN、TP相對(duì)含量及變化趨勢(shì)；同時(shí)也發(fā)現(xiàn)，群落中土壤N、C代謝過程密切相關(guān)，但其受底棲生物活動(dòng)的影響也存在一定差異。與相關(guān)研究比較，底棲動(dòng)物活動(dòng)對(duì)土壤DS、BD等影響也相對(duì)較小，對(duì)土壤C、N、P含量的相對(duì)大小及變化趨勢(shì)等有較大影響，但因時(shí)、因地、因動(dòng)物擾動(dòng)強(qiáng)度、因因子等而不盡相同，應(yīng)根據(jù)研究地生境特征、動(dòng)物擾動(dòng)特征等而具體分析。

3.2 蟹類活動(dòng)對(duì)土壤因子相關(guān)性的影響

土壤中不同理化因子間往往存在一定的相關(guān)性，苗萍等[20]研究發(fā)現(xiàn)，膠州灣互花米草濕地土壤TP、TN與土壤TOC含量呈顯著正相關(guān)，TP、DS與TN呈顯著的正相關(guān)，TOC、TN與pH呈顯著負(fù)相關(guān)，其余指標(biāo)間相關(guān)性較弱；金寶石等[21]研究發(fā)現(xiàn)，閩江河口濕地冬季互花米草群落土壤TOC與DS呈顯著正相關(guān)；王維奇等[22]研究也發(fā)現(xiàn)，在閩江口濕地蘆葦沼澤土壤TOC含量隨著DS升高而增加；而仲崇慶等[23]研究表明，鹽城濱海濕地的互花米草群落在生長(zhǎng)季和非生長(zhǎng)季土壤TN與TP存在較弱的負(fù)相關(guān)關(guān)系；夏雯雯[24]研究也發(fā)現(xiàn)，鹽城濱海濕地的互花米草群落夏季土壤表層TN和TP呈顯著負(fù)相關(guān)，土壤TOC、TN與DS呈顯著負(fù)相關(guān)，鹽度增加有利于土壤有機(jī)碳分解[25]。總體上，在不同的研究地、不同濕地生態(tài)系統(tǒng)中，主要土壤因子間的相關(guān)關(guān)系及顯著水平存在較大差異。

本研究發(fā)現(xiàn)，不同處理組因子之間的相關(guān)性存在較大差異并且隨著季節(jié)有不同的變化，其中多蟹組土壤TN和TP從初夏到冬季一直呈負(fù)相關(guān)，少蟹組和對(duì)照組的相關(guān)性隨不同季節(jié)而變化；DS與TOC在初夏3種處理均為正相關(guān)，多蟹組從初夏到冬季一直為正相關(guān)，而少蟹組、對(duì)照組則從正相關(guān)變?yōu)樨?fù)相關(guān)；DS與TN在多蟹組從極顯著正相關(guān)變?yōu)闃O顯著負(fù)相關(guān)，再到不顯著正相關(guān)，少蟹組和對(duì)照組僅秋季對(duì)照組達(dá)到極顯著負(fù)相關(guān)。同一研究地蟹類數(shù)量不同對(duì)土壤因子相關(guān)性存在季節(jié)差異。

蟹類活動(dòng)一定程度上影響了土壤因子之間的相關(guān)性，不同季節(jié)也有不同的表現(xiàn)，跟相關(guān)研究相比，總體上表明，適當(dāng)控制底棲生物數(shù)量，不僅可改變土壤因子的相對(duì)大小及變化趨勢(shì)，對(duì)因子之間的相關(guān)性也有一定影響。本研究PCA分析結(jié)果顯示，隨著處理時(shí)間的延長(zhǎng)，不同處理組間土壤因子的差異也越來越大，表明底棲動(dòng)物活動(dòng)強(qiáng)度不同，也可促進(jìn)土壤特征的分異。

4 小結(jié)

通過對(duì)多蟹組、少蟹組和對(duì)照組間主要土壤因子相對(duì)大小、變化趨勢(shì)以及顯著相關(guān)因子差異性的比較分析，發(fā)現(xiàn)：

土壤鹽度和總有機(jī)碳從初夏到冬季都先上升后降低，對(duì)照區(qū)土壤DS和多蟹區(qū)土壤TOC在不同季節(jié)間變化幅度最大，土壤BD不同處理組間季節(jié)變化趨勢(shì)一致，同一季節(jié)組間差異不顯著，不同處理對(duì)土壤BD的影響較小。土壤TN從初夏到冬季總體上持續(xù)上升，土壤TP則先下降后上升；多蟹組土壤TN增幅最小，少蟹組增幅最大，而多蟹組土壤TP含量降低，少蟹組含量升高?？刂菩奉悢?shù)量，對(duì)土壤BD和DS影響較小，對(duì)TN、TOC、TP的影響相對(duì)較高。

存在顯著相關(guān)關(guān)系的土壤因子在不同季節(jié)、不同處理組間均存在較大差異，冬季顯著少于夏季、秋季，少蟹組總體上少于多蟹組與對(duì)照組。蟹類數(shù)量相對(duì)大小對(duì)土壤因子之間的相關(guān)性存在季節(jié)差異。其中，初夏多蟹組土壤DS與TOC均呈正相關(guān)，秋季少蟹組DS與TOC呈負(fù)相關(guān)，冬季對(duì)照組DS與TP呈正相關(guān)。蟹穴數(shù)量與植物地上生物量呈正相關(guān)，適當(dāng)提高土壤的生物擾動(dòng)強(qiáng)度能促進(jìn)互花米草群落植物地上生物量。

通過PCA分析發(fā)現(xiàn)，不同季節(jié)各處理組采樣點(diǎn)間土壤因子的差異性因處理時(shí)間而變化，實(shí)驗(yàn)初期不同處理組間各土壤因子的差異性較小，隨著處理時(shí)間的延長(zhǎng)，土壤理化性質(zhì)的組間差異越來越大，多蟹組對(duì)應(yīng)較高的土壤BD，較低的TOC、TN，少蟹組對(duì)應(yīng)較高的土壤TOC、TN，較低的BD，對(duì)照組對(duì)應(yīng)較高的DS、TP，存在組間土壤特征分異現(xiàn)象。